王旭剛 孫麗蓉 馬林娟 郭大勇 徐曉峰

（河南科技大學農(nóng)學院，河南洛陽 471003）

厭氧條件下濕地土壤中鐵的還原氧化過程是一個直接或間接由鐵還原微生物（Dissimilatory ironreducting bacteria，DIRB）［1］、Fe(II)氧化微生物（Ferrous oxidizing bacteria，F(xiàn)eOB［2］）參與的還原氧化過程［3］。這一過程伴隨著鐵氧化物形態(tài)的改變和價態(tài)的轉換，與土壤重金屬的生物有效性、有機污染的降解及養(yǎng)分供應關系密切［1，4-6］，因而備受關注。

溫度通過影響DIRB或者FeOB活性和菌落結構而影響鐵的還原或者氧化過程。降低溫度可以顯著降低鐵的還原和釋放，As污染的潛育沖積土在5℃下避光培養(yǎng)33 d后鐵的還原溶出量僅為23℃時的1/10［7］。FeOB亦有其最適生長溫度，嗜中性FeOB如Leptothrixcholodnii和Leptothrixdiscophora的最適生長溫度分別為35℃和25℃［8］。溫度的變化可影響Fe(II)的氧化速率和形成鐵氧化物的形態(tài)［8］。溫度較低時，F(xiàn)e(II)氧化速率低，纖鐵礦形成量少而水鐵礦形成量多［9］。在全球變暖背景下，濕地土壤鐵還原氧化過程的關鍵參數(shù)對溫度變化的敏感性如何，相關研究較少。

濕地土壤中鐵氧化物的還原-氧化過程與有機碳的礦化關系密切。褐土厭氧培養(yǎng)過程中水溶性無機碳（Water soluble inorganic carbon, WSIC）含量與Fe(II)之間存在極顯著正相關關系［3］。也有研究認為鐵還原可驅動碳轉化［10-11］，鐵還原能夠使超過50%的有機碳礦化，當活性Fe(III)含量超過30 μmol cm-3時這一比例甚至可超過80%［10］。Fe(III)的加入可使有機碳的礦化速率提高2倍～5倍，碳的礦化量與DIRB的生物量關系密切［12-13］。土壤微生物呼吸的溫度敏感性（Q10）已被廣泛研究［14-17］。研究發(fā)現(xiàn)氧化還原電位（ORP）是影響土壤呼吸Q10的重要因素［17］。然而與有機碳礦化、ORP關系密切的土壤鐵氧化物的還原氧化過程的溫度敏感性如何，尚不明晰。此外，光照條件可刺激光合型Fe(II)氧化微生物的繁育，促進鐵還原產(chǎn)生Fe(II)的氧化，土壤中WSIC含量可降低70%，進而降低CO2排放的風險［3，18-19］，但光照條件下的鐵還原及已還原Fe(II)氧化與溫度的關系亦不明晰。

黃河中下游濕地不僅鐵氧化物含量較高，而且具有高碳酸鈣含量（高達9%～20%）和低有機碳含量等特性［20］。黃河中下游濕地重金屬污染日趨嚴重，生態(tài)環(huán)境承載能力大幅度下降［21-22］。鑒于此，本試驗以采自黃河中下游地區(qū)新鄉(xiāng)市原陽大米產(chǎn)區(qū)的濕地土壤為樣品，采用控溫培養(yǎng)方法分別在光照、黑暗條件下研究了溫度對濕地土壤中鐵還原氧化過程的影響，探索黃河中下游濕地中土壤鐵還原氧化過程的溫度敏感性，對深入理解土壤鐵的生物地球化學循環(huán)及其環(huán)境效應具有重要意義。

1　材料與方法

1.1　供試土壤

供試水稻土采自河南省新鄉(xiāng)市原陽縣太平鎮(zhèn)李莊村（35°3′24″N,114°06′55″ E），采樣地屬暖溫帶大陸性季風氣候，年均氣溫14.4℃，年均降水量565.2 mm［23］。樣品采集深度0～20 cm。土樣自然風干后磨細，過1 mm篩備用。土壤基本理化性質如下：pH 8.12±0.04，有機碳16.61±0.10 mg g-1，水溶性總碳含量為19.03±0.22 μmol g-1，＜0.01 mm 顆粒含量50.9%，＜0.002 mm 顆粒含量26.3%；培養(yǎng)前0.5 mol L-1HCl可提取Fe(II)為1.47±0.04 mg g-1，F(xiàn)e(T) 5.07±0.03 mg g-1。

1.2　厭氧泥漿培養(yǎng)試驗

試驗分別設光照、避光條件下16 ℃、24 ℃、31 ℃、40 ℃四個溫度處理。稱取風干土壤樣品3.000 g若干瓶，分別置于容積為10 ml的血清瓶中，控制土水比1∶1（m:v）后充氮5 min除去瓶中氧氣，加橡膠塞及鋁蓋密封后分為8份，4份分別置于多溫區(qū)光照培養(yǎng)箱（寧波萊福，F(xiàn)PG3）不同溫區(qū)（培養(yǎng)期間各溫區(qū)溫度分別為16.3±0.9 ℃、24.3±1.5 ℃、31.7±1.8 ℃和40.4±1.0 ℃）中連續(xù)光照培養(yǎng)（16根色溫6 500 K日光燈管，光照強度2 000 Lx）；另外4份分別置于多溫區(qū)光照培養(yǎng)箱不同溫區(qū)中連續(xù)避光培養(yǎng)（培養(yǎng)期間各溫區(qū)溫度分別為15.8±0.6 ℃、23.6±1.5 ℃、31.0±1.2 ℃和39.9±1.8 ℃）。培養(yǎng)過程間隔取樣，監(jiān)測培養(yǎng)過程中Fe(II)含量變化。各處理隨機取出1瓶，充分搖勻后打開鋁蓋和橡膠塞。用移液器吸取0.4 ml土壤泥漿，置于預先稱重的含4.6 ml濃度為0.5 mol L-1的鹽酸的10 ml 塑料離心管后再次稱重（二者質量差為泥漿質量），30±1℃下避光浸提24 h。浸提液過0.22 μm濾膜后測定濾液中Fe(II)和Fe(T)濃度。試驗3次重復。培養(yǎng)結束后測試體系中WSIC和頂空氣體中CO2、O2含量。

1.3　分析指標與方法

土壤樣品基本性質分析均采用常規(guī)方法［24］。待測液中Fe(II)直接采用鄰菲羅啉比色法測試［24］。水溶性無機碳含量測定參考文獻［3］。頂空氣體CO2含量采用氣相色譜測定（GC7900，上海天美，TCD檢測器，載氣H2，進樣口溫度110 ℃，柱溫100 ℃，檢測器溫度150 ℃，橋電流90 mA）。頂空氣體O2含量采用光纖測氧儀（PreSens Microx4，Germany Regensburg）測試。

1.4　數(shù)據(jù)處理

避光時體系0.5 mol L-1HCl可提取Fe(II)與培養(yǎng)時間的關系采用Logistics方程擬合：

式中，Ct為培養(yǎng)時間t d時體系中0.5 mol L-1HCl可提取Fe(II)含量（mg Fe g-1土）；a為還原容量（mg Fe g-1土）；k為Fe(II)累積速率常數(shù)（還原速率常數(shù)）（d-1）；b為方程無量綱參數(shù)；據(jù)Tmax=ln(b)/k計算培養(yǎng)過程最大速率出現(xiàn)時間Tmax（d）；據(jù)Vmax=ak/4計算Fe(II)最大累積速率Vmax（mg g-1d-1）。

避光條件下鐵還原過程的Q10分別根據(jù)還原速率常數(shù)和Fe(II)的最大累積速率計算，計算方法見式（2）和式（3）：

式中，Q10-k和Q10-Vmax分別為根據(jù)最大還原速率和還原速率常數(shù)計算得出的Q10；k1和k2分別為溫度T1、溫度T2時（T2＞T1）的Fe(II)累積速率常數(shù)（d-1）。

光照條件下鐵還原階段的平均還原速率由最大還原量（Fe(II)最大累積量與初始值之差）與還原階段持續(xù)時間之商表示（mg g-1d-1）；鐵氧化階段的平均氧化速率為氧化量（Fe(II)最大累積量與培養(yǎng)結束時累積量之差）與氧化階段持續(xù)時間之商（ mg g-1d-1）。

光照鐵還原階段和Fe(II)氧化階段的溫度敏感系數(shù)根據(jù)式（2）利用鐵還原階段的平均還原速率和Fe(II）氧化階段的平均氧化速率計算，分別用Q10-RAv和Q10-OAv表示。

數(shù)據(jù)采用Microsoft Excel、SPSS 13.0和OriginPro 8.5分析處理。

2　結 果

2.1　溫度對避光時土壤中Fe(II)累積的影響

供試土壤雖經(jīng)風干粉碎，但土壤中依然存在1.47 mg g-10.5 mol L-1HCl可提取Fe(II)，經(jīng)過淹水充氮排氧密封后，F(xiàn)e(II)含量先快速增加，培養(yǎng)10 d后Fe(II)含量基本趨于穩(wěn)定（圖1）。采用Logistics模型對厭氧培養(yǎng)過程Fe(II)隨時間變化曲線進行非線性擬合分析（表1），可以看出，培養(yǎng)過程Fe(II)隨時間的變化符合Logistics方程。從還原容量看，培養(yǎng)溫度在31℃以下時溫度對Fe(II)的還原容量無顯著影響，還原容量介于6.50～6.55 mg g-1之間；培養(yǎng)溫度40℃時還原容量7.44 mg g-1，與培養(yǎng)溫度16℃～31℃時差異顯著，較之16℃增加了13.6%。升高培養(yǎng)溫度可顯著提高鐵氧化物還原的速率常數(shù)，40℃時鐵還原速率常數(shù)是16℃時的5.33倍。培養(yǎng)溫度對鐵還原最大速率的影響與其對速率常數(shù)的影響一致。從培養(yǎng)過程最大速率出現(xiàn)時間看，隨著培養(yǎng)溫度的升高，鐵還原最大速率出現(xiàn)時間顯著提前（表1）。16℃時最大速率出現(xiàn)在避光培養(yǎng)2 d后，而40℃時最大速率出現(xiàn)在培養(yǎng)1 d以內(nèi)。

圖1　避光培養(yǎng)過程土壤中0.5 mol L-1HCl可浸提Fe(II)Fig. 1 Content of 0.5 mol L-1 HCl extractable ferrous in the paddy soil under anaerobic incubation in darkness

表1　避光時不同溫度下水稻土鐵還原過程的關鍵參數(shù)Table 1　Key parameters of iron reduction in the paddy soil incubated in darkness relative to temperature

2.2　溫度對光照時土壤中Fe(I I)累積的影響

光照培養(yǎng)條件下， Fe(II)隨培養(yǎng)時間增加表現(xiàn)為先增后降的趨勢（圖2），培養(yǎng)過程中Fe(II)的降低說明體系中出現(xiàn)了還原產(chǎn)生Fe(II)的氧化現(xiàn)象，顯著有別于避光時（圖1）。培養(yǎng)溫度影響Fe(II)累積峰值的出現(xiàn)時間，40℃時峰值出現(xiàn)在培養(yǎng)第3 天時，而31 ℃及以下則出現(xiàn)在培養(yǎng)第5天時（圖3）。據(jù)Fe(II)最大累積量與初始值之差可得培養(yǎng)過程鐵的最大還原量，光照培養(yǎng)時鐵的最大還原量介于3.51～4.19 mg g-1，較之避光培養(yǎng)降低了20%左右。升高培養(yǎng)溫度可提高鐵的最大還原量，40℃時較之16℃增加了18.4%（表1）。升高溫度亦可提高40 d培養(yǎng)過程中的表觀還原量（培養(yǎng)前后Fe(II)含量差值，即培養(yǎng)結束時Fe(II)含量與培養(yǎng)前Fe(II)含量的差值），40℃時較之16℃增加了79.3%。據(jù)Fe(II)最大累積量與培養(yǎng)結束時累積量之差可得培養(yǎng)過程。

圖2　光照培養(yǎng)過程土壤中0.5 mol L-1 HCl可浸提Fe(II)Fig. 2 Content of 0.5 mol L-1 HCl extractable ferrous in the paddy soil under illuminated incubation

表2　光照條件下土壤中鐵氧化物的還原氧化特征Table 2　Characteristics of redox of the iron oxides in the paddy soil under illuminated incubation

Fe(II)的最大氧化量，最大氧化量在16℃時最大，為2.13 mg g-1，且隨培養(yǎng)溫度升高出現(xiàn)降低趨勢，升高至40℃降低了21.1%。

2.3　濕地土壤中鐵還原氧化的溫度敏感性

濕地土壤鐵還原氧化過程的Q10如表3所列，可以看出，避光時土壤中鐵還原過程對培養(yǎng)溫度敏感，據(jù)最大速率計算出的Q10-Vmax介于1.18～3.05之間，平均2.20，不同溫度范圍計算得出的Q10-Vmax之間存在顯著差異，隨溫度升高而增大。據(jù)還原速率常數(shù)計算出的Q10-k介于1.18～2.62之間，平均2.07，不同溫度范圍之間亦存在顯著差異，Q10-k亦隨溫度升高而增加。對避光條件下的鐵還原過程而言，Q10-Vmax與Q10-k之間無顯著差異（31 ℃～40 ℃范圍除外）。

光照時鐵還原過程對培養(yǎng)溫度敏感，據(jù)平均鐵還原速率計算得出的Q10-RAv介于0.99～1.91之間，平均1.34，Q10-RAv亦隨培養(yǎng)溫度升高呈現(xiàn)升高趨勢。與避光相比，光照可使鐵還原Q10降低16.1%～52.6%，平均降幅39.0%。光照時Fe(II)氧化的Q10-OAv介于0.82～0.97之間，平均0.90，表明Fe(II)氧化過程對溫度不敏感（Q10＜1）。不同溫度區(qū)間變異為5.98%，小于避光鐵還原過程或者是光照鐵還原過程不同溫度區(qū)間溫度敏感性的變異。

表3　水稻土鐵還原氧化過程的溫度敏感系數(shù)Table 3　Temperature-sensitivity coefficient of iron in redox process in the paddy soil

2.4　Fe(II)氧化開始時體系中的O2

由于前文分析可知，光照下土壤中Fe(II)的氧化自培養(yǎng)3～5 d后開始。采用分析了培養(yǎng)3 d后體系中O2的產(chǎn)生量，結果如表4所示。本試驗條件充氮氣5 min密封后體系O2含量在3.45 μmol L-1左右，避光處理略有降低，而光照處理培養(yǎng)3 d后頂空O2含量顯著升高，產(chǎn)生量介于8.26～59.3 nmol g-1，且O2含量隨培養(yǎng)溫度升高而增加。16℃培養(yǎng)3 d泥漿中O2含量顯著增加。

表4　培養(yǎng)3 d后頂空和泥漿中的O2Table 4　Contents of O2 in the headspace and slurry after 3 d’s incubation

2.5　溫度和光照對土壤有機碳礦化的影響

不同溫度下光照均降低了培養(yǎng)后土壤WSIC含量（表5）；培養(yǎng)后WSIC隨培養(yǎng)溫度增加而降低，40 ℃光照培養(yǎng)后土壤WSIC含量僅為培養(yǎng)前的29.4%。避光培養(yǎng)則顯著增加了WSIC含量，培養(yǎng)后WSIC隨培養(yǎng)溫度增加而增加；40 ℃避光培養(yǎng)后土壤WSIC含量為培養(yǎng)前的8.16倍。

培養(yǎng)前及光照時不同溫度培養(yǎng)后培養(yǎng)瓶頂空氣體均未檢測到CO2。避光培養(yǎng)后頂空氣體CO2累積量隨培養(yǎng)溫度升高而顯著增加（表5），經(jīng)過40 d避光培養(yǎng)，40 ℃時CO2累積量為16℃時累積量的3.01倍。表6列出了培養(yǎng)過程WSIC增加量和CO2累積量與鐵還原關鍵參數(shù)的皮爾森相關系數(shù)（雙側），可知避光培養(yǎng)后CO2累積量與鐵還原速率常數(shù)和最大速率之間均存在顯著正相關關系；WSIC增加量與最大速率出現(xiàn)時間存在極顯著負相關關系，表明最大速率出現(xiàn)越早，培養(yǎng)結束后WSIC增加越多（表6）。

表5　厭氧培養(yǎng)前后土壤中的水溶性無機碳含量和CO2累積量Table 5　Content of water soluble inorganic carbon and CO2 accumulation after 40-days of anaerobic incubation

表6　避光培養(yǎng)后水溶性無機碳增加量和CO2累積量與鐵還原關鍵參數(shù)的關系Table 6　Relationships of increment of WSIC and accumulation of CO2 under incubation in darkness with key iron redox parameters

3　討 論

土壤或者沉積物中鐵的異化還原被認為是一種古老的呼吸方式，DIRB利用礦化分解有機碳獲得的能量將電子傳遞至Fe(III)，而使Fe(III)還原為Fe(II)［3］。這一過程由微生物驅動，而DIRB種類眾多，且不同微生物均有其最適生長溫度。本試驗顯示在16 ℃～40 ℃范圍內(nèi)，采自原陽的黃河中下游濕地土壤中Fe(II)累積量在16 ℃至31 ℃之間無顯著差異，溫度升至40 ℃后較之16 ℃時增加13%，并未體現(xiàn)出最適溫度曲線。其原因可能與土壤中嗜溫性DIRB與嗜低溫DIRB之間群落演替有關，比如采自四川、江西的水稻土中DIRB更適宜50 ℃，而采自吉林、天津、湖南的水稻土中DRIB經(jīng)40 ℃～70℃范圍處理1 h后鐵還原能力逐漸降低［25］。此外，也可能與不同微生物對不同鐵氧化物的還原能力之間存在差異有關［26］。但是Fe(II)累積的速率常數(shù)和最大速率則隨溫度而增大（表1），這可能是溫度升高促進了Fe(III)氧化物的溶解和Fe(II)氧化物的溶解擴散，增加了Fe(III)的微生物“可接觸性”和還原產(chǎn)生Fe(II)的快速脫離，加快可還原鐵的還原，可促進不易還原鐵的還原［13］。

光照條件下鐵的還原過程與避光顯著不同的是，光照促進了光合型FeOB的繁育，而使培養(yǎng)中后期出現(xiàn)了已還原產(chǎn)生Fe(II)的氧化現(xiàn)象。FeOB和DIRB在厭氧的土壤和沉積物環(huán)境中共存［27］，甚至在青藏高原冰川的冰柱中也可發(fā)現(xiàn)藍細菌（Cyanobacteria）的存在［28］。光照條件下FeOB主要是光合型鐵氧化菌［18］，研究也發(fā)現(xiàn)東非基伍湖卡布諾灣的水體中光養(yǎng)鐵細菌（Photoferrotrophys）數(shù)量可占全部微生物數(shù)量的30%左右，光合型FeOB在促進Fe(II)的氧化的同時固定無機碳合成生物量［29］。光合型FeOB對Fe(II)的氧化作用主要包括光合產(chǎn)氧微生物（Oxygenic photosynthetic bacteria，OPSB）產(chǎn)生的氧的氧化和光合不產(chǎn)氧微生物（Anoxygenic photosynthetic bacteria，APSB）的直接氧化［18］。前期同樣采自黃河中下游孟津的水稻土培養(yǎng)試驗中發(fā)現(xiàn)了藍細菌的存在［3］。研究也發(fā)現(xiàn)藍細菌對Fe(II)的氧化主要是其產(chǎn)生O2的化學氧化，而非直接的酶促反應或者光合反應［30］。本試驗在厭氧光照3 d后的培養(yǎng)瓶頂空氣體中檢測到O2且O2累積量隨培養(yǎng)溫度升高而增加；此外光照條件下CO2未檢出，且WSIC隨溫度升高而降低，側面證實了體系中光合產(chǎn)氧過程及光合產(chǎn)生O2對Fe(II)氧化過程的存在。OPSB對Fe(II)的間接氧化受生物產(chǎn)氧活性和氧在土壤溶液中的溶解和擴散影響。溫度升高頂空氣體O2量大，但隨溫升高O2溶解度降低，而降低與Fe(II)接觸的幾率。這可能是本試驗光照條件下Fe(II)的氧化對溫度不敏感的主要原因之一。但本試驗并不能排除APSB的直接氧化作用的存在，直接氧化則受APSB的活性影響，而溫度則可影響微生物活性而對氧化量或者速率產(chǎn)生影響。下一步可以通過加入抑制劑抑制產(chǎn)氧光合來探索APSB直接氧化作用是否存在及貢獻大小。

鑒于光照可在不同溫度下降低WSIC，并抑制CO2的排放，故而光照可能影響以WSIC增量或者CO2排放量表征的土壤有機碳礦化過程。光照培養(yǎng)過程中WSIC呈現(xiàn)先增加后降低趨勢［3］，且本試驗條件下體系中存在光合產(chǎn)氧過程?？梢姡庹諏ν寥辣憩F(xiàn)出來的有機碳礦化的抑制可能與土壤有機碳礦化產(chǎn)物被光合微生物消耗有關。

研究發(fā)現(xiàn)鐵氧化物（針鐵礦和赤鐵礦）含量與自由水孔隙度可解釋71%的CO2排放的空間非均質性［31-32］。Fe(III)可以凝聚溶解有機質［33］，且鐵氧化物與有機碳的團聚可保護有機物免受微生物降解［11，34］。此外，鐵異化還原可驅動有機碳的釋放而促進有機碳的礦化［10，35］。在原位污水處理系統(tǒng)中添加不同種類的鐵氧化物可使有機碳氧化為CO2的速率增加2倍～5倍；鐵氧化物的形態(tài)也影響乙酸鹽、葡萄糖、淀粉和油脂等有機碳礦化的速率［12］，添加纖鐵礦（Lepidocrocite）可使乙酸或脂肪的礦化率增加至90%以上，F(xiàn)e(III)EDTA可使淀粉礦化為CO2的比率提高至93%［12］。本試驗也顯示CO2累積量與鐵還原速率常數(shù)和最大還原速率之間存在顯著正相關關系。土壤鐵氧化物的種類和數(shù)量可能也是影響土壤碳素礦化的因素之一。本試驗避光鐵還原Q10介于1.18～3.05之間，平均2.20，且隨溫度而升高。這與土壤異養(yǎng)呼吸Q10數(shù)值相近［15，36］。但是，鐵氧化還原的溫度敏感性是否可以表征土壤的異養(yǎng)呼吸的溫度敏感性，土壤中鐵氧化物種類、含量及還原潛勢的區(qū)域差異、土壤呼吸測試過程中光照條件差異，可否用以解釋土壤異養(yǎng)呼吸Q10的區(qū)域差異［37］，仍需要進一步研究。

4　結 論

在16 ℃～31 ℃范圍內(nèi)黃河中下游濕地土壤鐵的還原容量不受溫度影響，40 ℃時鐵還原容量可增加13.6%。但在16 ℃～40 ℃之間升高溫度可顯著增加鐵還原的速率常數(shù)。鐵還原的溫度敏感系數(shù)介于1.18～3.05之間，平均2.20，且隨溫度上升而升高。光照可降低鐵還原的溫度敏感性，Q10降幅16.1%～52.6%，平均降幅39.0%。光照時土壤中Fe(II)的氧化量和氧化速率均隨溫度升高而降低，F(xiàn)e(II)氧化對溫度不敏感。光照條件和鐵氧化物的種類和數(shù)量可能是影響土壤有機碳礦化的原因之一。

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