黃棨通， 龔大潔

西北師范大學生命科學學院，蘭州730070)

兩性異形是指同一物種雌、雄個體在身體大小、顏色和局部形態(tài)特征等方面存在差異的現(xiàn)象，它普遍存在于整個動物界(Darwin，1871；Shine，1989；Andersson，1994；徐峰，2015)。早在1871年，達爾文在研究生物進化中就對物種的兩性異形進行過研究(Darwin，1871)。近年來的研究發(fā)現(xiàn)，生育力假設(shè)是對兩性異形最好的解釋(Shine，1979；廖灝泓等，2013)；但是，雌雄兩性在個體生長和形態(tài)上的差異與動物個體的遺傳機制、生長環(huán)境、食性、生長速率都有密切關(guān)系，這些因素綜合作用后表現(xiàn)出雌雄外部形態(tài)特征的不同(劉洋，時磊，2009；羅煜，2009)。兩性異形現(xiàn)象自提出以來，在不同物種中得到驗證，無脊椎動物、魚類、兩棲動物的雌性個體普遍大于雄性(Andersson，1994；Blanckenhorn，2005；胡一中等，2015)；鳥類、哺乳動物的雄性個體則比雌性大(Temelesetal.，2000；趙曉進，2006；Ceritetal.，2008)；而爬行動物的兩性異形則無統(tǒng)一模式(Fairbairn & Blanckenhorn，2007；廖灝泓等，2013)。

兩棲動物作為由水生動物向陸生動物進化的過渡性脊椎動物，是動物進化史上的重要組成部分(劉凌云，鄭光美，2009)，所以兩棲動物物種的兩性異形也受到較廣泛的關(guān)注，包括蠑螈Trituruscristatus(Malmgren & Thollesson，1999)、黑斑側(cè)褶蛙Pelophylaxnigromaculatus(鄭榮泉等，2002)、滇蛙Babinapleuraden(羅煜，2009)、中華蟾蜍Bufogargarizans(李殿偉等，2014)、華南湍蛙Amolopsricketti(胡一中等，2015)等。不同物種在軀體結(jié)構(gòu)、機能以及行為等方面存在差異，且生長發(fā)育過程也各不相同，因此，不同物種兩性異形的模式不同。對特定物種進行雌雄性別形態(tài)差異分析，不僅有利于了解該物種兩性異形的產(chǎn)生機制，也有利于了解其進化選擇壓力。

康縣隆肛蛙Feiranakangxianensis隸屬于無尾目Anura叉舌蛙科Dicroglossidae隆肛蛙屬Feirana，主要生活于海拔800～2 000 m的山區(qū)溪流及附近灌叢中(Yangetal.，2011；費梁等，2012；Wangetal.，2014；中國兩棲類，2017)，現(xiàn)僅分布于我國甘肅省西秦嶺南側(cè)隴南山地中的康縣及附近山區(qū)。目前，對該物種的研究僅見于分子系統(tǒng)發(fā)育(Yangetal.，2011)、集群繁殖和混交制交配制度(Wangetal.，2014)等，有關(guān)該物種兩性異形的研究尚未見報道。由于該物種的分布區(qū)域不僅是我國動物地理區(qū)劃中古北界與東洋界的過渡區(qū)域，同時也是兩界物種相互滲透的通道之一(姚明燦，2014)，因而，對康縣隆肛蛙兩性異形的研究，不僅可以為后續(xù)研究其性選擇和進化機制提供更多基礎(chǔ)資料，同時也可以為兩界物種相互滲透提供參考。

1 材料和方法

1.1 實驗材料

于2017年6月18日—7月5日在甘肅省康縣豆壩鄉(xiāng)(康縣隆肛蛙模式產(chǎn)地)采集到成體康縣隆肛蛙，共計90只(雌性48只，雄性42只)。用游標卡尺(精確到0.02 mm)測定頭體長(SVL)、頭長(HL)、頭寬(HW)、吻長(SL)、鼻間距(IND)、眼間距(IOD)、眼徑(ED)、鼓膜長(TYD)、前臂及手長(LAL)、手長(HAL)、后肢全長(HLL)、足長(FL)，用電子秤(精確到0.01 g)稱量體質(zhì)量(BM)(費梁等，1999)。剪蹼法標記已捕捉的個體，以免重復捕捉，測量標記后放回原處(陳旭等，2013)。

1.2 數(shù)據(jù)處理方法

采用SPSS 23.0處理數(shù)據(jù)。首先用Levene和Kolmogorov-Smironov分別檢驗所有測量數(shù)據(jù)的方差同質(zhì)性和正態(tài)性。用單因素方差分析比較兩性頭體長差異，采用Pearson相關(guān)性檢驗分析頭體長與其他形態(tài)學特征的相關(guān)性，對與頭體長有顯著相關(guān)性的形態(tài)學特征，以頭體長為協(xié)變量，用單因素協(xié)方差分析比較兩性間差異。最后，將兩性異形差異明顯、與頭體長顯著相關(guān)的形態(tài)量度進一步與頭體長做一元線性回歸分析。數(shù)據(jù)以平均值±標準誤(Mean±SE)表示，顯著性水平設(shè)為α=0.05(鄭榮泉等，2002；賀佳飛等，2006；陳旭等，2013)。

異形指數(shù)參照Gibbons和Lovich(1990)計算，即：異形指數(shù)=1-體型較小性別的平均頭體長/體型較大性別的平均頭體長。

2 結(jié)果

2.1 形態(tài)特征的兩性異形

康縣隆肛蛙體質(zhì)量、頭體長、頭長、頭寬、吻長、鼻間距、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長、后肢全長、足長的比較分析結(jié)果顯示(表1)，雌性形態(tài)特征的平均值均略大于雄性。其中，雌性平均頭體長為50.52 mm±9.48 mm，雄性平均頭體長為46.32 mm±7.02 mm，兩性間差異有統(tǒng)計學意義(F=5.509，P=0.021)，兩性平均頭體長比為1.091，異形指數(shù)為0.08。

Pearson相關(guān)性分析得知，雌雄兩性個體的頭體長與其他11項形態(tài)特征呈顯著正相關(guān)關(guān)系(表2)。協(xié)方差分析顯示：雌、雄的頭長、頭寬、吻長、鼻間距、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長、后肢全長、足長之間的差異均具有統(tǒng)計學意義，即排除頭體長后，雌雄個體在這些形態(tài)特征上的差異有統(tǒng)計學意義，且雌性個體的部分形態(tài)特征顯著大于雄性。一元線性回歸分析表明，雌、雄的頭長、頭寬、吻長、鼻間距、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長、后肢全長、足長均與頭體長有較明顯的線性關(guān)系，且雌性吻長、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長的斜率大于雄性斜率，其中，以鼓膜長的斜率差異最大(圖1，圖2)。表明雌性康縣隆肛蛙這些局部特征隨頭體長的生長速率明顯大于雄性，尤其是吻長、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長的生長速率兩性差異最大。

表1 康縣隆肛蛙成體形態(tài)特征統(tǒng)計Table 1 Morphological characters statistics of adult Feirana kangxianensis

注： 野外測量的體質(zhì)量具有較大差異， 不作為兩性異形的形態(tài)指標

Notes： Due to the large differences in field measurements， body mass is not used as a morphological indicator of sexual dimorphism

表2 康縣隆肛蛙形態(tài)特征相關(guān)性分析Table 2 Correlation analysis on morphological characters of Feirana kangxianensis

圖1 康縣隆肛蛙形態(tài)特征與頭體長的關(guān)系Fig. 1 The relationship between morphological characters and snout-vent length of Feirana kangxianensis

圖2 康縣隆肛蛙形態(tài)特征與頭體長的關(guān)系Fig. 2 The relationship between morphological characters and snout-vent length of Feirana kangxianensis

3 討論

兩性異形是動物進化發(fā)育中普遍存在的現(xiàn)象(Darwin，1871；Andersson，1994；廖灝泓等，2013)，而兩棲類作為研究動物兩性異形極好的生物類群，其個體的兩性異形可歸為3類：雄性體型大于雌性、雌性體型大于雄性、雌雄體型差異不顯著(Powell & Ressell，1985；廖灝泓等，2013)。研究顯示，兩棲動物中約95%的無尾類和80%的有尾類存在兩性異形，而90%的無尾類和61%的有尾類表現(xiàn)為雌性體型大于雄性，蚓螈類為雌雄同型(Shine，1989；李成，2000；胡一中等，2015)。本研究中，雌性康縣隆肛蛙體型略大于雄性。由于雌性體型與繁殖輸出能力呈正相關(guān)性(鄭榮泉等，2002；李春瑜等，2013)，表明雌性可以通過增加腹腔容納量來提升繁殖能力和繁殖適合度，這符合生育力選擇假設(shè)；這一結(jié)果也與黑斑側(cè)褶蛙(鄭榮泉等，2002)、虎紋蛙Hoplobatrachusrugulosus(林植華，計翔，2005)、金線側(cè)褶蛙Pelophylaxplancyi(壽鹿等，2005)、多疣狹口蛙Kaloulaverrucosa(賀佳飛等，2006)、澤陸蛙Fejervaryamultistriata(施林強等，2011)等相同。因而，導致成體康縣隆肛蛙兩性體型出現(xiàn)差異的原因可能是：(1)體型通常與性成熟相關(guān)(Howard，1981)。當雌性個體大于雄性，說明雌性個體性成熟相對于雄性較晚，而雄性較早的性成熟也更有利于個體遺傳物質(zhì)的傳遞(李春瑜等，2013)。研究發(fā)現(xiàn)，康縣隆肛蛙的形態(tài)特征均存在兩性差異，其中，雌性僅吻長、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長顯著大于雄性，說明雌性成體體型的增大是部分增大，而不是全身增大。而雄性部分形態(tài)特征較小，說明雄性個體在生長發(fā)育過程中可能將更多能量分配于繁殖，限制了其個體生長。(2)較大的雌性個體具有較高的生育能力，因而雌性個體有向較大體型方向進化的趨勢(鄭榮泉等，2002；李春瑜等，2013)。(3)雌性較大的體型有利于提高產(chǎn)卵率，從而提高兩棲類的生存率。壽鹿等(2005)指出兩棲類雌性的體長和產(chǎn)卵量具有正相關(guān)性，即雌性體長越大，繁殖能力越強。(4)野外觀察發(fā)現(xiàn)，康縣隆肛蛙在交配時，雄性個體爬在雌性個體背上并沿溪流岸邊尋找產(chǎn)卵處，雄性的體質(zhì)量完全由雌性負擔。因而，雌性較大的體型有利于增強對雄性個體的背負能力；雄性較小的個體也有利于減輕雌性個體的繁殖負重，降低雌性繁殖時的死亡率。

康縣隆肛蛙雌性個體的體質(zhì)量、頭體長、頭長、頭寬、吻長、鼻間距、眼間距、眼徑、鼓膜長、前臂及手長、手長、后肢全長、足長等形態(tài)指標均大于雄性個體，且差異有統(tǒng)計學意義?？悼h隆肛蛙異形指數(shù)(0.08)和兩性平均頭體長比(1.091)遠小于花臭蛙Ranaschmackeri(異形指數(shù)0.496，雌、雄平均頭體長比1.818)、大綠臭蛙Odorranamargaretae(異形指數(shù)0.476，雌、雄平均頭體長比1.814)以及凹耳蛙Odorranatormota(異形指數(shù)0.418，雌、雄平均頭體長比1.716)(李成，2000；鄭榮泉等，2002；壽鹿等，2005；賀佳飛等，2006)。由此可見，康縣隆肛蛙屬于兩性異形程度較小的兩棲動物。

本研究結(jié)果表明，康縣隆肛蛙具有兩性異形現(xiàn)象，且雌性大于雄性，符合生育力假設(shè)。但也有研究表明，兩性差異有可能與生態(tài)位、出生率和死亡率、食性及生長階段中物質(zhì)和能量分配有關(guān)(Powelletal.，1985)。當雄性個體將更多能量、資源等用于繁殖時，雄性個體將縮短成熟期而更早進入繁殖期，這將導致雄性個體小于雌性個體。因此，對康縣隆肛蛙兩性異形與雌雄兩性在食性、能量分配的聯(lián)系有待進一步研究。

陳旭， 張方， 陳潘， 等. 2013. 凹耳蛙的兩性異形[J]. 四川動物， 32(1)： 73-77.

費梁， 葉昌媛， 江建平. 2012. 中國兩棲動物及其分布彩色圖鑒[M]. 成都： 四川科學技術(shù)出版社： 480.

費梁. 1999. 中國兩棲動物圖鑒[M]. 鄭州： 河南科學技術(shù)出版社.

賀佳飛， 周偉， 李明會， 等. 2006. 多疣狹口蛙的兩性異形[J]. 中南林學院學報， 26(1)： 77-81.

胡一中， 代亞如， 程巖巖， 等. 2015. 華南湍蛙的兩性異形[J]. 浙江師范大學學報(自然科學版)， 38(1)： 23-27.

李成. 2000. 臭蛙類第二性征的多樣性與進化研究[J]. 兩棲爬行動物學研究， 8： 28-33.

李春瑜， 洪美玲， 王力軍， 等. 2013. 海陸蛙的兩性異形和雌性繁殖特征[J]. 動物學雜志， 48(1)： 16-21.

李殿偉， 郝婧瑋， 金志民， 等. 2014. 中華蟾蜍兩性異形研究[J]. 牡丹江師范學院學報(自然科學版)， 18(4)： 35-37.

廖灝泓， 徐峰， 楊維康. 2013. 兩棲爬行動物兩性大小異形研究進展[J]. 生態(tài)學雜志， 32(11)： 3082-3093.

林植華， 計翔. 2005. 浙江麗水虎紋蛙形態(tài)特征的兩性異形和食性[J]. 動物學研究， 26(3)： 255-262.

劉凌云， 鄭光美. 2009. 普通動物學(第4版)[M]. 北京： 高等教育出版社.

劉洋， 時磊. 2009. 奇臺沙蜥生長過程中的兩性異形[J]. 四川動物， 28(5)： 710-713.

羅煜. 2009. 滇側(cè)褶蛙的分布、食性、生長及性二型性研究[D]. 貴陽： 貴州師范大學.

施林強， 張秀琴， 馬小梅. 2011. 澤陸蛙(Fejervaryalimnocharis)兩性異形的個體發(fā)育和雌體繁殖[J]. 生態(tài)學雜志， 30(4)： 717-723.

壽鹿， 杜衛(wèi)國， 舒霖. 2005. 金線側(cè)褶蛙和澤陸蛙的兩性異形與生育力[J]. 生態(tài)學報， 25(4)： 664-668.

徐峰， 廖灝泓， 楊維康. 2015. 旱地沙蜥的兩性異形[J]. 四川動物， 34(6)： 859-862.

姚明燦. 2014. 中國兩棲動物地理分布格局研究[D]. 長沙： 中南林業(yè)科技大學.

趙曉進， 季青， 胡春紅， 等. 2006. 太行山獼猴部分活體形態(tài)指標的異速生長分析[J]. 河南師范大學學報(自然科學版)， 34(4)： 139-143.

鄭榮泉， 杜衛(wèi)國， 壽鹿. 2002. 黑斑側(cè)褶蛙的兩性異形和雌性繁殖特征[J]. 動物學雜志， 37(4)： 14-19.

中國兩棲類. 2017. “中國兩棲類”信息系統(tǒng)[EB/OL]. [2017-08-31]. http：//www.amphibiachina.org/.

Cerit H， Avanus K， 李亨. 2008. 鳥類性別鑒別方法的研究進展[J]. 中國家禽， 30(18)： 30-33.

Andersson MB. 1994. Sexual selection[M]. Princeton： Princeton University Press.

Blanckenhorn WU. 2005. Behavioral causes and consequences of sexual size dimorphism[J]. Ethology， 111(11)： 977-1016.

Darwin C. 1871. The descent of man， and selection in relation to sex[M]. London： John Murray.

Fairbairn DJ， Blanckenhorn WU. 2007. Sexual size dimorphism in mammals[M]. New York： Oxford University Press： 16-26.

Gibbons JW， Lovich JE. 1990. Sexual dimorphism in turtles with emphasis on the slider turtle (Trachemysscripta) [J]. Herpetological Monographs， 4(1)： 1-29.

Howard RD. 1981. Sexual dimorphism in bullfrogs[J]. Ecology， 62(2)： 303-310.

Malmgren JC， Thollesson M. 1999. Sexual size and shape dimorphism in two species of newts，TrituruscristatusandT.vulgaris(Caudata： Salamandridae)[J]. Journal of Zoology London， 249(2)： 127-136.

Powell GL， Ressell AP. 1985. Growth and sexual size dimorphism in Alberta populations of the eastern short-horned lizard，Phrynosomadouglassibrevirostre[J]. Canadian Journal of Zoology， 63(1)： 139-154.

Shine R. 1979. Sexual selection and sexual dimorphism in the Amphibia[J]. Copiea： 297-306.

Shine R. 1989. Ecological causes for the evolution of sexual dimorphism： a review of the evidence[J].The Quarterly Review of Biology， 64(4)： 419-461.

Temeles EJ， Pan IL， Brennan JL，etal. 2000. Evidence for ecological causation of sexual dimorphism in hummingbird[J]. Science， 289(5478)： 441-443.

Wang J， Xie F， Wang G，etal. 2014. Group-spawning and simultanous polyandry of a stream-dwelling frogFeiranakangxianensis[J]. Asian Herpetological Research， 5(4)： 240-244.

Yang X， Wang B， Jiang JP，etal. 2011. A new species of the genusFeirana(Amphibia： Anura： Dicroglossidae) from the western Qinling Mountains of China[J]. Asian Herpetological Research， 2(2)： 72-86.