羅雪晶，石 青，賈月月，張風(fēng)娟

河北大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，河北保定071002

3種菊科入侵植物不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤酶活性和養(yǎng)分變化

羅雪晶，石 青，賈月月，張風(fēng)娟?

河北大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，河北保定071002

【目的】黃頂菊、三葉鬼針草和豚草是我國(guó)危害較嚴(yán)重的3種菊科入侵植物。了解3種菊科植物生長(zhǎng)過程中土壤養(yǎng)分和酶活性的變化，可以為研究其入侵機(jī)制提供依據(jù)?！痉椒ā吭谥袊?guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所廊坊中試基地開展同質(zhì)園實(shí)驗(yàn)，比較分析了黃頂菊、三葉鬼針草和豚草3種菊科入侵植物在幼苗期、旺盛生長(zhǎng)期和生殖生長(zhǎng)期根際土壤養(yǎng)分和酶活性的變化。【結(jié)果】3種外來菊科植物的生長(zhǎng)時(shí)期對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性存在顯著影響。3種外來植物入侵域的土壤速效磷、硝態(tài)氮含量以及磷酸酶活性隨生長(zhǎng)時(shí)期變化都表現(xiàn)出先升高后降低的趨勢(shì)，均在旺盛生長(zhǎng)期達(dá)到最大值。入侵域土壤速效磷和硝態(tài)氮含量的變化趨勢(shì)與狗尾草明顯不同。3種外來植物入侵降低了土壤速效鉀含量，提高了土壤脲酶、磷酸酶活性?！窘Y(jié)論】3種外來菊科植物的入侵改變了土壤養(yǎng)分和酶活性，創(chuàng)造出更有利于自身生長(zhǎng)和繁殖的條件，以利于其進(jìn)一步擴(kuò)張。

黃頂菊；三葉鬼針草；豚草；土壤酶活性；土壤養(yǎng)分

外來入侵植物不僅降低了物種多樣性、破壞生態(tài)平衡、導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)退化(萬方浩等，2005；Baskin，1998； Vitousek et al.，2010)，造成巨大經(jīng)濟(jì)損失，還嚴(yán)重影響人類健康(Castello et al.，1995；Rahel，2000)。菊科植物在我國(guó)入侵植物中種數(shù)最多，我國(guó)已確定的230種入侵植物中有59種隸屬于菊科植物。黃頂菊Flaveria bidentis(L.)Kuntze、三葉鬼針草Bidens pilosa L.和豚草Ambrosia artemisiifolia L.3種菊科入侵植物適應(yīng)能力極強(qiáng)且種子量大，入侵后能快速形成優(yōu)勢(shì)種，并導(dǎo)致本地植物死亡甚至滅絕(萬方浩等，2005)。目前，3種植物都已被列入《中國(guó)外來入侵物種名單》。

土壤是生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，大量研究表明，生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和生物多樣性與土壤無機(jī)氮、速效磷、速效鉀等土壤養(yǎng)分密切相關(guān)(Elser et al.，2007；Pe?uelas et al.，2013； Reich ＆ Oleksyn，2004； Sardans et al.，2011， 2017； Vitousek et al.，2010)。 土壤養(yǎng)分是植物生存的基礎(chǔ)，陸生植物對(duì)養(yǎng)分的吸收主要通過根系從土壤中獲取。植物根系可以分泌有機(jī)酸、碳水化合物和氨基酸等，對(duì)土壤酶活性產(chǎn)生影響，對(duì)土壤環(huán)境影響極大。土壤酶催化土壤養(yǎng)分的變化，參與土壤中的物質(zhì)循環(huán)和各種氧化還原反應(yīng)，是聯(lián)系植物和土壤有效養(yǎng)分的紐帶。目前，有關(guān)入侵植物土壤生態(tài)系統(tǒng)的研究主要集中在不同生境下植物生長(zhǎng)旺盛期的土壤養(yǎng)分和土壤酶活變化(鄧丹丹等，2015；劉小文等，2012；肖博，2014)。這些研究的樣品主要采集于入侵地或來自盆栽實(shí)驗(yàn)。對(duì)入侵地的野外調(diào)查很難保證采集土樣的初始狀態(tài)，這是野外采集樣品的主要缺陷(陸建忠等，2005)；而盆栽實(shí)驗(yàn)與自然環(huán)境相差很大，忽略了諸多自然因素。本研究采用同質(zhì)園實(shí)驗(yàn)，不僅可以排除不同入侵地土壤特性的差異還可以避免盆栽實(shí)驗(yàn)的缺陷。以黃頂菊、三葉鬼針草、豚草3種危害嚴(yán)重的入侵植物為研究對(duì)象，以本地常見伴生種狗尾草Setaria viridis(L.)Beauv.為競(jìng)爭(zhēng)植物，比較分析3種菊科植物不同生長(zhǎng)時(shí)期土壤養(yǎng)分和酶活性的差異，探究3種外來菊科植物對(duì)入侵域土壤微環(huán)境的影響，為進(jìn)一步解釋菊科植物的入侵機(jī)制提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣地與樣品采集

實(shí)驗(yàn)地位于中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所廊坊中試基地，同質(zhì)園小區(qū)自2007年開始人為種植黃頂菊、三葉鬼針草、豚草，包括3種菊科外來植物的單種小區(qū)、3種菊科外來植物和本地植物(狗尾草)混種小區(qū)及本地植物單種小區(qū)。每個(gè)小區(qū)大小均為2 m×3 m，其中，混種小區(qū)中入侵植物和本地植物的種植比例為1∶1，小區(qū)間距為1 m。各樣地隨機(jī)分布，每個(gè)處理設(shè)5個(gè)重復(fù)，對(duì)照組小區(qū)為不生長(zhǎng)任何植物的裸地。

分別于2014年5月(幼苗期)、8月(旺盛生長(zhǎng)期)、10月(生殖生長(zhǎng)期)采用對(duì)角線采樣法采集土樣，以每塊樣地中生長(zhǎng)狀況良好的5株植物的根際土壤混合作為一個(gè)土樣，將采集的土樣過篩(2 mm)后裝袋編號(hào)，存儲(chǔ)于-20℃冰箱內(nèi)，用于土壤養(yǎng)分和酶活性的測(cè)定。

1.2 方法

1.2.1 土壤養(yǎng)分的測(cè)定 有機(jī)質(zhì)的含量采用重鉻酸鉀法測(cè)定，以每克土壤中有機(jī)質(zhì)的毫克數(shù)表示；土壤速效鉀的含量利用1 mol·L-1中性醋酸銨浸提—原子分光光度法測(cè)定，以每克土樣中速效鉀的微克數(shù)表示；測(cè)定速效磷含量采用鉬銻抗比色法，以每克土樣中速效磷的微克數(shù)表示；硝態(tài)氮和銨態(tài)氮含量的測(cè)定采用Smartchem全自動(dòng)間斷化學(xué)分析儀，以每克土壤中氮的微克數(shù)表示(鮑士旦，1981)。

1.2.2 土壤酶活性的測(cè)定 采用3，5-二硝基水楊酸比色法測(cè)定土壤蔗糖酶的活性，以每小時(shí)每克土壤中生成葡萄糖的毫克數(shù)表示；采用苯酚鈉—次氯酸鈉比色法測(cè)定土壤脲酶的活性，以每小時(shí)每克土樣中生成銨態(tài)氮的毫克數(shù)表示；采用磷酸苯二鈉比色法測(cè)定土壤磷酸酶活性，以每克土壤每小時(shí)催化對(duì)硝基苯磷酸二鈉分解生成對(duì)硝基苯酚的微克數(shù)表示(關(guān)松蔭，1986)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)用Microsoft Excel 2013進(jìn)行初步整理，數(shù)據(jù)分析采用SPSS 20.0(IBM)統(tǒng)計(jì)軟件，對(duì)土壤養(yǎng)分和土壤酶活性進(jìn)行單因素方差分析(One-way ANOVA)，植物生長(zhǎng)時(shí)期和植物種類對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性的影響采用雙因素方差分析(Two-way variance analysis)。

2 結(jié)果與分析

2.1 黃頂菊不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤養(yǎng)分和酶活性

同一生長(zhǎng)時(shí)期，不同處理對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性的影響存在顯著差異(圖1)。幼苗期，黃頂菊單種速效磷、速效鉀含量，酸性磷酸酶、堿性磷酸酶和脲酶活性都顯著高于其他處理，混種處理的速效磷、速效鉀以及堿性磷酸酶活性也顯著高于本地草處理；旺盛生長(zhǎng)期，黃頂菊單種的脲酶活性顯著高于混種處理，硝態(tài)氮含量與混種處理差異不顯著且顯著高于本地草處理，混種處理的速效磷、有機(jī)碳含量以及堿性磷酸酶、蔗糖酶、脲酶活性均顯著高于本地草處理；生殖生長(zhǎng)期，黃頂菊單種處理速效磷和有機(jī)碳含量顯著高于混種處理，酸性磷酸酶活性與混種處理差異不顯著且顯著高于本地草處理，混種處理硝態(tài)氮和銨態(tài)氮含量均高于本地草處理。

圖1 黃頂菊不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤酶活性和養(yǎng)分含量Fig.1 Soil enzyme activity and soil nutrient content at different stages of F.bidentis

同一處理，不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤養(yǎng)分和酶活性也存在顯著差異(圖1)。黃頂菊單種和混種處理的速效磷和硝態(tài)氮含量隨生長(zhǎng)時(shí)期變化呈明顯的先升高后降低趨勢(shì):旺盛生長(zhǎng)期＞生殖生長(zhǎng)期＞幼苗期，本地草處理的速效磷和硝態(tài)氮含量隨植株生長(zhǎng)持續(xù)升高；不同處理的速效鉀含量變化規(guī)律各不相同；黃頂菊單種和本地草處理有機(jī)碳含量隨植株生長(zhǎng)持續(xù)升高，混種處理有機(jī)碳含量先升高后降低；各處理的銨態(tài)氮含量隨植株生長(zhǎng)不斷升高。各處理的土壤酸性磷酸酶活性均先升高后降低:旺盛生長(zhǎng)期＞幼苗期＞生殖生長(zhǎng)期；黃頂菊單種處理的堿性磷酸酶活性持續(xù)降低，混種與本地草處理隨生長(zhǎng)時(shí)期變化先升高后降低；各處理的蔗糖酶活性變化趨勢(shì)一致，均表現(xiàn)為先降低后升高的趨勢(shì):幼苗期＞生殖生長(zhǎng)期＞旺盛生長(zhǎng)期；黃頂菊單種處理脲酶活性先升高后降低，混種和本地草處理脲酶活性持續(xù)升高。

2.2 三葉鬼針草不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤養(yǎng)分和酶活性

同一生長(zhǎng)時(shí)期，不同處理對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性的影響存在顯著差異(圖2)。幼苗期，三葉鬼針草單種速效磷、銨態(tài)氮含量，酸性磷酸酶和脲酶活性都顯著高于其他處理，混種處理的速效鉀含量以及堿性磷酸酶活性顯著高于本地草處理；旺盛生長(zhǎng)期，三葉鬼針草單種的有機(jī)碳含量、蔗糖酶和脲酶活性顯著高于混種處理，混種處理的速效磷含量顯著高于本地草處理；生殖生長(zhǎng)期，三葉鬼針草單種和混種處理的酸性磷酸酶活性顯著高于本地草處理，其余養(yǎng)分含量和酶活性基本顯著低于本地草處理。

同一處理，不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤養(yǎng)分和酶活性也存在顯著差異(圖2)。三葉鬼針草單種和混種速效磷、有機(jī)碳含量隨生長(zhǎng)時(shí)期變化呈明顯的先升高后降低趨勢(shì):旺盛生長(zhǎng)期＞生殖生長(zhǎng)期＞幼苗期，本地草處理速效磷和有機(jī)碳含量隨植株生長(zhǎng)持續(xù)升高；三葉鬼針草單種和本地草處理速效鉀含量先升高后降低，混種處理持續(xù)降低；3個(gè)處理硝態(tài)氮、銨態(tài)氮含量隨生長(zhǎng)時(shí)期變化規(guī)律相近:生殖生長(zhǎng)期≥旺盛生長(zhǎng)期＞幼苗期。3個(gè)處理土壤酸性磷酸酶和堿性磷酸酶活性隨植株生長(zhǎng)變化一致，即先升高后降低；三葉鬼針草單種和混種處理蔗糖酶活性隨植株生長(zhǎng)持續(xù)降低；3個(gè)處理的脲酶活性隨植株生長(zhǎng)均不斷升高。

2.3 豚草不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤養(yǎng)分和酶活性

同一生長(zhǎng)時(shí)期，不同處理對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性的影響存在顯著差異(圖3)。幼苗期，豚草單種處理速效磷含量及堿性磷酸酶和蔗糖酶活性都顯著高于混種處理，混種處理的銨態(tài)氮含量顯著高于本地草處理；旺盛生長(zhǎng)期，豚草單種處理的脲酶活性顯著高于其他處理，本地草處理的速效磷含量顯著高于其他處理；生殖生長(zhǎng)期，除混種處理酸性磷酸酶活性顯著高于本地草處理外，豚草單種和混種處理的養(yǎng)分含量和其他酶活性均低于本地草處理。

同一處理，不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤養(yǎng)分和酶活性也存在顯著差異(圖3)。豚草單種和混種處理速效磷含量隨生長(zhǎng)時(shí)期變化呈明顯的先升高后降低趨勢(shì):旺盛生長(zhǎng)期≥生殖生長(zhǎng)期＞幼苗期，本地草處理速效磷含量隨植株生長(zhǎng)持續(xù)升高；各處理有機(jī)碳含量隨植株生長(zhǎng)不斷升高；混種處理硝態(tài)氮含量隨植株生長(zhǎng)先升高后降低，銨態(tài)氮含量持續(xù)升高，豚草單種和本地草處理的硝態(tài)氮含量隨植株生長(zhǎng)持續(xù)升高，豚草單種處理的銨態(tài)氮含量隨植株生長(zhǎng)先降低后升高。3個(gè)處理的土壤酸性磷酸酶和堿性磷酸酶活性均表現(xiàn)為先升高后降低的趨勢(shì)；豚草單種和混種處理的蔗糖酶活性隨植株生長(zhǎng)持續(xù)降低，本地草處理的蔗糖酶活性隨植株生長(zhǎng)先降低后升高；3個(gè)處理的脲酶活性都隨植株生長(zhǎng)不斷升高。

2.4 生長(zhǎng)時(shí)期和植物種類對(duì)3種入侵植物根際土壤養(yǎng)分和酶活性的影響

植物的生長(zhǎng)時(shí)期、植物種類和生長(zhǎng)時(shí)期與植物種類的互作都對(duì)黃頂菊、三葉鬼針草、豚草的根際土壤養(yǎng)分和酶活性存在顯著影響(表1)。

3 討論

3種外來菊科植物對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性的影響在不同生長(zhǎng)時(shí)期存在顯著差異。幼苗期，黃頂菊和三葉鬼針草較豚草對(duì)于土壤養(yǎng)分和酶活性的影響更大；旺盛生長(zhǎng)期和生殖生長(zhǎng)期3種外來菊科植物對(duì)土壤養(yǎng)分和酶活性的影響程度相近。3種外來植物入侵域的土壤速效磷、硝態(tài)氮含量以及磷酸酶活性隨生長(zhǎng)時(shí)期變化都表現(xiàn)出先升高后降低的趨勢(shì)，在旺盛生長(zhǎng)期達(dá)到最大值，可能是由于植物在旺盛生長(zhǎng)期對(duì)養(yǎng)分的需求量最大。

圖2 三葉鬼針草不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤酶活性和養(yǎng)分含量Fig.2 Soil enzyme activity and soil nutrient content at different stages of B.pilosa

圖3 豚草不同生長(zhǎng)時(shí)期的土壤活性和養(yǎng)分含量Fig.3 Soil enzyme activity and soil nutrient content at different stages of A.artemisiifolia

表1 3種入侵植物處理下的雙因素方差分析結(jié)果Table 1 Results of two-way variance analysis in the treatments of 3 invasive plants

3種入侵植物旺盛生長(zhǎng)期和生殖生長(zhǎng)期土壤速效鉀含量顯著低于本地草處理，與紫莖澤蘭Eupatorium adenophorum Spreng.、空心蓮子草 Alternanthera philoxeroides(Mart.)Griseb.入侵使速效鉀含量降低的結(jié)果(蔣智林等，2008；王志勇，2010)一致。土壤中速效鉀養(yǎng)分源于大氣中礦質(zhì)的沉降和腐殖質(zhì)的分解，除去隨淋洗而流失的部分，另一部分則被生物吸收，所以入侵域速效鉀含量降低可能是由于入侵植物對(duì)于速效鉀的吸收能力強(qiáng)于本地植物，造成本地植物對(duì)土壤鉀的吸收利用率降低，這可能是外來植物成功入侵的策略之一。3種菊科植物幼苗期和旺盛生長(zhǎng)期土壤脲酶活性顯著提高，這可能是由于3種植物對(duì)土壤中無機(jī)氮的吸收利用能力較強(qiáng)。3種外來植物生殖生長(zhǎng)期的土壤酸性磷酸酶活性顯著高于本地草處理，速效磷含量顯著低于本地草處理，說明在生殖生長(zhǎng)期入侵植物對(duì)于磷的吸收較多，磷酸酶活性的顯著升高可能由土壤速效磷養(yǎng)分的缺乏所引起。土壤無機(jī)氮和速效磷是限制植物生長(zhǎng)的2種養(yǎng)分，土壤中這2種養(yǎng)分主要隨腐殖質(zhì)的分解而釋放。3種入侵植物入侵后顯著提高了植物旺盛生長(zhǎng)期土壤脲酶和生殖生長(zhǎng)期土壤磷酸酶的活性，提高了植物可吸收的氮磷含量，形成更有利的生存條件，以便于自身迅速的生長(zhǎng)。何冰等(2013)對(duì)三葉鬼針草的研究也發(fā)現(xiàn)，在其生殖生長(zhǎng)期土壤磷含量下降。磷元素在種子中含量較高，3種菊科植物的種子量大，生殖生長(zhǎng)期對(duì)于磷的吸收有利于種子的形成，以便于自身的繁殖。3種入侵植物對(duì)酶活性的影響與李會(huì)娜等(2009)對(duì)入侵菊科植物紫莖澤蘭的研究結(jié)果一致，即提高了土壤的磷酸酶和脲酶活性。

土壤養(yǎng)分和酶活性在不同生長(zhǎng)時(shí)期存在顯著差異，可能是由于植物不同生長(zhǎng)時(shí)期對(duì)土壤養(yǎng)分的需求發(fā)生變化，其根系分泌物以及凋落物也發(fā)生變化；同時(shí)，植物對(duì)土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生的影響也會(huì)影響土壤的養(yǎng)分和酶活性?？傊?，入侵植物會(huì)通過影響土壤養(yǎng)分和酶活性來提高自身的競(jìng)爭(zhēng)能力，以進(jìn)一步加速自身的入侵(Grubb，1994；Huenneke et al.，1990)。

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Dynamics of soil enzyme activities and soil nutrients in the rhizosphere at different growth stages of three invasive plants

LUO Xuejing， SHI Qing， JIA Yueyue， ZHANG Fengjuan?
College of Life and Science， Hebei University， Baoding， Heibei 071002， China

【Aim】 Flaveria bidentis(L.)Kuntze，Ambrosia artemisiifolia L.and Bidenspilosa L.，three species of exotic plants causing serious damage in China.Understanding the changes in soil nutrients and enzyme activity in the rhizosphere can provide a basis for the study of their invasion mechanism.【Method】 We compared and analyzed the changes in soil nutrients and enzymatic activities in different growth stages(seedling， vigorous growth stage， reproductive stage)of F.bidentis， A.artemisiifolia and B.pilosa in Langfang Pilot Plant Base， Institute of Plant Protection， Chinese Academy of Agricultural Sciences.【Result】 The growth stages of all three alien plants had significant effects on soil nutrient and soil enzyme activities.The content of available phosphorus and nitrate，and phosphatase activity in the rhizosphere soil of three invasive plants varied with growth stage(increased first and then decreased)，they were maximum in vigorous growth stage.The contents of available phosphorus and nitrate in the invasion area were obviously different from that of the native area in different growth stages.The invasion of all three exotic plants reduced the available potassium content in the soil， and increased the activities of urease and phosphatase in the rhizosphere soil.【Conclusion】 The registered changes in soil nutrients and enzymatic activity created more favorable conditions for the growth and reproduction of invasives，and facilitated further expansion.

Flaveria bidentis； Bidens pilosa； Ambrosia artemisiifolia； soil enzyme activity； soil nutrient

10.3969/j.issn.2095-1787.2017.04.007

2017-06-24 接受日期(Accepted):2017-09-12

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31372000)；河北省自然科學(xué)基金項(xiàng)目(C2015201021、C2015201241)；教育廳自然科學(xué)基金項(xiàng)目(ZD2016039)；河北大學(xué)研究生創(chuàng)新項(xiàng)目(X201725)

羅雪晶，女，碩士研究生。研究方向:入侵植物學(xué)。E-mail:15284373509＠163.com

?通信作者(Author for correspondence)，E-mail:fengjuanzhang＠126.com

(責(zé)任編輯:楊郁霞)