周 芳,曾 輝,梁 斌,唐成芳,朱 勇

(西安醫(yī)學院口腔醫(yī)學系,西安 710021；*通訊作者,E-mail:zhuyong9023@qq.com)

靜止期牙周病動物模型的建立及其骨微結構的Micro-CT觀察

周 芳,曾 輝,梁 斌,唐成芳,朱 勇*

(西安醫(yī)學院口腔醫(yī)學系,西安 710021；*通訊作者,E-mail:zhuyong9023@qq.com)

目的 模擬臨床牙周病患者正畸治療的牙周病理環(huán)境,建立靜止期牙周病動物模型,并使用Micro-CT觀察其牙槽骨骨微結構的變化。 方法 將115只8周齡C57BL/6雄性小鼠隨機分為對照組(n=30)和實驗組(n=85),用絲線結扎實驗組小鼠右側上頜第一磨牙建立靜止期牙周病動物模型,結扎6周后去除結扎絲,將實驗組小鼠隨機分為牙周病組(n=35)和牙周治療組(n=44),牙周病組小鼠不作處理,牙周治療組小鼠進行常規(guī)牙周刮治,按照術后不同觀察時期(牙周治療后4周、6周、8周)分組、取材,進行Micro-CT觀察,比較各組小鼠右側上頜第一磨牙牙槽骨矢狀面余留骨量百分比、骨密度、骨體積分數(shù)、骨小梁數(shù)量、骨小梁分離距離、骨小梁厚度的差別。 結果 成功建立靜止期牙周病動物模型,樣本符合觀察要求。Micro-CT顯示,牙周治療后4周,牙周病組和牙周治療組小鼠右側上頜第一磨牙矢狀面余留骨量百分比均小于對照組,差異有統(tǒng)計學意義(53.79%±10.07%,60.96%±12.14%vs89.13%±5.88%,P<0.05);牙周治療組骨密度、骨體積分數(shù)、骨小梁數(shù)量、骨小梁厚度均小于對照組,牙周治療組骨小梁分離距離大于對照組,差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)。牙周治療后4周,牙周治療組骨密度、骨小梁厚度大于牙周病組,骨小梁分離距離小于牙周病組,差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)。牙周治療后8周,牙周病治療組小鼠骨小梁分離距離小于牙周治療后4周,骨小梁厚度大于牙周治療后4周,差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)。 結論 本實驗建立的靜止期牙周病動物模型設計合理,科學易行,可以模擬臨床牙周病患者正畸治療的牙周病理環(huán)境,為研究牙周病患者正畸治療的方式和效果提供有利條件。

牙周病; 靜止期; 動物模型; Micro-CT

牙周病是危害人類健康的口腔疾病之一。全世界有8%-30%的中年人為牙周病患者,牙周病已成為繼齲齒及其并發(fā)癥之外引起牙齒缺失的主要原因之一[1],一直是口腔醫(yī)學研究的重點和難點。慢性牙周炎不僅影響患者的咀嚼功能,還嚴重影響美觀,相比常規(guī)的牙周基礎治療,牙周-正畸聯(lián)合治療可以改善患者的咀嚼功能及外觀,解決咬合創(chuàng)傷,有利于牙周組織的恢復,效果顯著[2,3]。但是,也有學者發(fā)現(xiàn)部分患者在正畸治療中有牙齒松動、牙槽骨形態(tài)異常的情況[4],這可能是患者靜止狀態(tài)的牙周炎癥被激活,出現(xiàn)類似于牙周病活動期的癥狀,但該病理過程還需進一步研究證實[5]。

牙槽骨吸收是牙周炎的典型病理性改變,也是判定患牙預后的重要依據(jù),牙槽骨吸收包括牙槽骨體積減小和牙槽骨密度降低,通過組織病理形態(tài)學計量法進行評估,標本易變形,難以保證切面測量位點的準確性[6],更無法測量三維體積。X線片光密度法或各種骨密度儀的測量結果也不能反映骨微結構的改變[7]。近年來,高分辨率的顯微計算機斷層掃描技術(Micro-CT)作為一種無損檢測手段,其圖像三維重建功能可清晰顯示骨組織的立體結構,并能精確測量反映骨微結構變化的相關指標,已逐漸用于對骨組織的評估。

目前,有多位學者在研究牙周組織再生,此類研究大多采用急性牙周缺損模型,該類模型具有干擾因素少的優(yōu)點,但是急性牙周缺損模型并不能如實地反映復雜的慢性牙周病狀況,尤其牙周-正畸聯(lián)合治療時要求在患者牙周病處于靜止期才能進行。因此,本實驗建立了靜止期牙周病動物模型,以便更好地模擬牙周病患者牙周-正畸聯(lián)合治療時的真實局部微環(huán)境,通過Micro-CT影像以及組織形態(tài)學的觀察,探索靜止期牙周病動物模型在建立過程中的影像學、組織學表現(xiàn),為研究靜止期牙周病動物模型牙齒移動時牙槽骨的變化提供實驗基礎,以期為牙周病患者的正畸治療提供更多實驗依據(jù)和方法。

1 材料和方法

1.1 實驗動物

8周齡雄性C57BL/6小鼠115只(SPF級),平均體質量(23±1.4)g,購自華東師范大學動物中心,實驗動物生產(chǎn)許可證:SCXK(滬)2013-0031,實驗動物使用許可證:SYXK(滬)2012-0094。

1.2 主要器械與設備

自制牙周刮治器:將探針雙彎的一端最末端3 mm燒灼后用重物敲擊呈扁平狀,之后用低速手機修整寬度及邊緣,使其一邊圓鈍,一邊銳利,使用時根據(jù)動物模型牙齒頰面、舌面、近中、遠中做適當角度調整,不同位置分別制作。

Skyscan Micro-CT系統(tǒng)(型號:1076):該系統(tǒng)具有目標定位、目標定量、3D重構功能,三維成像系統(tǒng)在目前所有的活體MICO-CT系統(tǒng)中具有最高的分辨率,成像結果更加清晰,適用于腫瘤學研究、骨代謝研究、干細胞研究和藥物篩選,軟件系統(tǒng)能完成定位、體積測算、動畫制作等功能。

1.3 建立牙周病動物模型

小鼠在清潔安靜的環(huán)境下適應性喂養(yǎng)1周后采用完全隨機分組方法,將小鼠分為對照組和實驗組,對照組30只,實驗組85只。實驗組小鼠用甲苯噻嗪(5 mg/kg)和氯胺酮(100 mg/kg)麻醉后仰臥固定,四肢及頭部固定于木板上,開口器牽開口角,絲線結扎小鼠右側上頜第一磨牙牙頸部,并置于齦下,在腭側打結,壓入齦溝內,隔天檢查結扎絲,有脫落、松動的重新結扎,以建立牙周病動物模型。建模6周后檢查小鼠右側上頜第一磨牙牙周情況,以牙周袋探診深度和牙周探診出血作為評價標準,評價由同一名醫(yī)生完成。之后隨機處死5只小鼠制作牙周組織學切片。對照組不作任何處理,置于實驗組同樣飼養(yǎng)環(huán)境進行飼養(yǎng),自由進食、飲水。

1.4 動物模型牙周治療

牙周病動物模型建立成功后,麻醉小鼠,仰臥固定,去除實驗組小鼠右側上頜第一磨牙牙頸部的結扎絲,采用完全隨機分組方法將建模成功小鼠分為牙周病組和牙周治療組,牙周病組35只,牙周治療組44只。對牙周治療組小鼠右側上頜第一磨牙行牙周改良切口,翻瓣,充分暴露病變區(qū),自制刮治器刮除炎性肉芽組織,修整袋內壁,并用生理鹽水反復沖洗,術后應用抗生素(慶大霉素注射液5 ml/kg,1次/d)下肢肌肉注射預防感染,連續(xù)用藥3 d,自由進食經(jīng)粉碎處理的消毒固體顆粒飼料。手術過程順利,術后傷口愈合良好。建模10周(牙周治療后4周),檢查小鼠右側上頜第一磨牙牙周情況,以牙周袋探診深度和牙周探診出血作為評價標準,評價由同一名醫(yī)生完成。之后隨機處死4只小鼠制作牙周組織學切片。牙周病組不作任何處理,置于同樣飼養(yǎng)環(huán)境進行飼養(yǎng),自由進食、飲水。

建模10周后,牙周病治療組小鼠大部分牙齦顏色基本正常,牙齦退縮。牙周治療組小鼠牙周組織可見牙槽骨遺留吸收陷窩,少量炎癥細胞浸潤,膠原纖維修復,證明動物模型牙周病處于靜止期。

1.5 觀察模型的制取

對照組、牙周病組、牙周治療組分別在建模后第10周、12周和14周(即牙周治療后4周、6周、8周)分批斷頸處死小鼠,每組各時間點處死的動物均為10只。小鼠處死后,取右側上頜骨,剔除上面的軟組織,生理鹽水沖洗,浸泡于10%甲醛溶液中保存,以備骨組織形態(tài)計量學相關指標的檢測(見圖1)。

圖1 動物模型建立過程流程圖Figure 1 Process flow chart of animal model establishment

1.6 骨組織結構參數(shù)測量

1.6.1 Micro-CT掃描方式 360°旋轉,電壓80 kV,電流80 μA。圖片分辨率1 024×1 024,層距18 μm,曝光時間2 960 ms。掃描結束后,采用Micro-View系統(tǒng)對掃描所獲影像進行三維重建,CT值高于1 000定義為硬組織。

1.6.2 二維線性分析 調整所有圖像使動物模型第一磨牙、第二磨牙、第三磨牙的釉牙骨質界(CEJ)與根尖孔(RA)處在同一矢狀水平的二維圖像上,然后采用MicroView系統(tǒng)進行2-D線性分析(見圖2)。通過線性分析分別測量小鼠右側上頜第一磨牙近遠中牙槽嵴頂點(ABC)至近遠中釉牙骨質界的垂直距離(ACJ)以及釉牙骨質界到根尖孔之間的垂直距離(RLS),重復測量3次,取平均值。按照公式:余留骨的百分比(%)=(RLS-ACJ)/RLS×100%,計算動物模型右側上頜第一磨牙近遠中牙槽嵴余留骨的百分比,再將近遠中牙槽嵴余留骨的百分比取平均值,計算出動物模型右側上頜第一磨牙矢狀面余留骨量的百分比。

圖2 第一磨牙矢狀面余留骨量百分比的2-D線性分析Figure 2 2-D linear analysis of the percentage of residual bone mass in the first molar

1.6.3 三維測量 使用Micro-CT掃描動物模型右側上頜骨,選用三維興趣區(qū)間(3D ROI)工具形成三維興趣區(qū)。用圖像分析軟件MicroView定量分析反映骨微結構的相關參數(shù),測量分析指標包括:骨密度(BMD),即選定的ROI中的總骨礦物質密度;骨體積分數(shù)(BV/TV),即選定的ROI內骨小梁的體積除以樣本的體積;骨小梁數(shù)量(Tb·N),即給定長度內骨組織與非骨組織的交點數(shù)量;骨小梁分離距離(Tb·Sp),即骨小梁之間的髓腔平均寬度;骨小梁厚度(Tb·Th),即骨小梁的平均厚度。

1.7 統(tǒng)計學分析

2 結果

2.1 建模成功率

實驗組85只小鼠用絲線結扎右側上頜第一磨牙后,在結扎第4周至第6周有6只小鼠死亡,其余小鼠結扎6周后牙齦腫脹,呈現(xiàn)暗紅色,冠周出現(xiàn)組織壞死且探診出血,牙周袋深,在其中隨機處死5只小鼠制作牙周組織學切片,可見小鼠牙周血管擴張、牙周纖維排列紊亂,大量炎性細胞侵潤,牙槽骨可見破骨細胞及吸收陷窩。Micro-CT掃描顯示小鼠右側上頜第一磨牙牙槽骨重度吸收,牙根暴露,證明牙周病動物模型建立成功,牙周病動物模型建模成功率約為93%。

牙周治療組44只小鼠經(jīng)過常規(guī)牙周刮治,在牙周治療后2周內有7只小鼠死亡,牙周治療4周后,有3只小鼠牙齦腫脹,探診出血,其余小鼠牙齦顏色基本正常,牙齦退縮,在其中隨機處死4只小鼠制作牙周組織學切片,可見牙槽骨遺留吸收陷窩,少量炎癥細胞侵潤,膠原纖維修復。Micro-CT掃描顯示牙周治療組小鼠右側上頜第一磨牙牙槽骨骨密度、骨小梁厚度高于牙周病組,骨小梁分離距離低于牙周病組,證明動物模型牙周病處于靜止期,靜止期牙周病動物模型建模成功率約為77%。

2.2 二維測量結果

2-D線性分析結果顯示,建模10周(即牙周治療后4周),牙周病組、牙周治療組小鼠右側上頜第一磨牙矢狀面余留骨量均小于對照組,但牙周病組、牙周治療組小鼠右側上頜第一磨牙矢狀面余留骨量沒有統(tǒng)計學差異(見表1)。

表1右側上頜第一磨牙矢狀面余留骨量百分比

Table1Thepercentageoftheresidualbonemassofthefirstmolarontherightupperjawinthreegroups

組別n余留骨量(%)對照組 108913±588 牙周病組 305379±1007?牙周治療組306096±1214?

與對照組比較,*P<0.05

2.3 三維測量結果

2.3.1 治療4周各組小鼠骨微參數(shù)比較 建模10周(即牙周治療后4周),牙周病組和牙周治療組骨密度(BMD)、骨體積分數(shù)(BV/TV)、骨小梁數(shù)量(Tb·N)、骨小梁厚度(Tb·Th)均小于對照組;骨小梁分離距離(Tb·Sp)大于對照組。牙周治療組骨密度(BMD)、骨小梁厚度(Tb·Th)大于牙周病組,骨小梁分離距離(Tb·Sp)小于牙周病組,差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05,見表2,圖3)。

組別nBMD(mg/cm2)BV/TV(%)Tb·N(mm-1)Tb·Sp(μm)Tb·Th(μm)對照組 1037245±4686015±485241±0174288±7298864±908牙周病組 3028865±1143?4327±328?137±029?7146±538?5782±614?牙周治療組3032983±1537?#4883±607?153±052?6227±1076?#6334±873?#

與對照組比較,*P<0.05;與牙周病組比較,#P<0.05

圖3 牙周病動物模型Micro-CT三維圖像 Figure 3 3D image of Micro-CT of periodontaldisease animal model

2.3.2 牙周治療后4周、6周、8周骨微參數(shù)比較 建模10周、12周(即牙周治療后4周、6周)牙周治療組小鼠各項骨微參數(shù)無明顯變化,建模14周(即牙周治療后8周),牙周治療組小鼠骨小梁分離距離(Tb·Sp)(50.17±9.52)低于牙周治療后4周(62.27±10.76),骨小梁厚度(Tb·Th)(76.78±7.88)大于牙周治療后4周(63.34±8.73)(見表3,圖4)。

時間nBMD(mg/cm2)BV/TV(%)Tb·N(mm-1)Tb·Sp(μm)Tb·Th(μm)4周1032983±15374883±607153±0526227±10766334±8736周1033817±13345221±734160±0395513±7336831±9358周1035039±10665578±856162±0245017±952?7678±788?

與4周比較,*P<0.05

A.牙周治療后4周;B.牙周治療后6周,各項骨微參數(shù)無明顯變化;C.牙周治療后8周,骨小梁分離距離低于牙周病治療后4周,骨小梁厚度大于牙周病治療后4周圖4 牙周治療后動物模型牙周治療后Micro-CT三維圖像Figure 4 3D image of Micro-CT after periodontal treatment of animal model

3 討論

3.1 實驗動物的選擇

用于建立牙周病模型的動物有許多種,如鼠、狗、兔、小型豬和各種靈長類。鼠磨牙牙周組織的結構和組成與人的極為相似,且鼠價格便宜,容易控制,并且小鼠具有體積小、便于飼養(yǎng)、實驗用抗體種類多等優(yōu)點,故更適宜建立靜止期牙周病動物模型。

3.2 建模方式的選擇

目前,建立實驗性牙周病模型的方法主要有口腔應用牙周致病菌、絲線結扎、飲食和牙齦注射脂多糖等方法,所有方法均可導致不同程度的牙槽骨破壞。有研究表明,絲線結扎比牙齦卟啉單胞菌更快地誘導牙周組織炎癥反應及牙槽骨破骨細胞分化[8]。高糖飲食也確實可以促進牙周疾病的發(fā)生,但是患有糖尿病時,宿主會對病原微生物產(chǎn)生過度的炎癥反應,并使炎癥反應延長[9],糖尿病還會造成骨吸收加強,從而影響牙周組織中牙槽骨的正常結構[10]。考慮到通過高糖飲食建立的模型會對下一步在靜止期牙周病動物模型上進行其他研究帶來干擾,本實驗建立的牙周病動物模型采用絲線結扎牙周的方式獲得,并不輔助高糖飲食,以期更加符合臨床實際,盡量減少其他干擾因素。

在本研究中,建模10周(即牙周治療4周),牙周病組和牙周治療組骨密度(BMD)、骨體積分數(shù)(BV/TV)、骨小梁數(shù)量(Tb·N)、骨小梁厚度(Tb·Th)均小于對照組,骨小梁分離距離(Tb·Sp)大于對照組;牙周治療組骨密度(BMD)、骨小梁厚度(Tb·Th)大于牙周病組,骨小梁分離距離(Tb·Sp)小于牙周病組,差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05),表明牙周治療后4周,靜止期牙周病動物模型建立成功。牙周治療后4周、6周,牙周治療組小鼠各項骨微參數(shù)無明顯變化,牙周治療后8周,僅有骨小梁分離距離(Tb·Sp)、骨小梁厚度(Tb·Th)大于牙周病治療后4周,故在靜止期牙周病動物模型上進行實驗研究可以在牙周治療后4周開始。

3.3 觀察方式的選擇

牙周炎中牙槽骨的吸收呈現(xiàn)非均一性,不能體現(xiàn)不規(guī)則的牙槽骨吸收情況,也不能實時的反映牙槽骨骨微結構的變化,而Micro-CT可以在不破壞樣本的情況下,對離體樣本和活體小動物進行高分辨率的成像,從而獲得樣品內部詳盡的三維結構信息[11]。有研究表明,Micro-CT的2-D形態(tài)學測量與傳統(tǒng)的組織病理骨形態(tài)計量學結果具有高度相關性,是一種可以取代普通組織病理切片的新方法,同時Micro-CT對骨量的三維定量分析不僅反映骨量相關因素,還反映骨小梁的三維結構及骨小梁間的連結程度[12]。本實驗即采用Micro-CT系統(tǒng)研究動物模型的整個建立過程,更直觀地展示動物模型各時期牙槽骨量和骨微結構的變化,成功建立了可以模擬牙周病患者正畸治療病理環(huán)境的靜止期牙周病動物模型,可以使后續(xù)實驗更加符合臨床實際情況,為研究靜止期牙周病動物模型牙齒移動牙槽骨變化提供了非常有力的條件。

3.4 建模的臨床意義和應用前景

流行病學調查顯示,牙周炎是我國成年人喪失牙齒的首位原因,因為牙槽骨炎性吸收破壞,牙齒支持能力下降而無法承擔正常的咀嚼壓力,出現(xiàn)創(chuàng)傷,進一步加劇牙槽骨的吸收,以致進入惡性循環(huán),表現(xiàn)為牙齒松動,移位,咀嚼無力等。正畸治療是牙周炎綜合治療的重要方法之一,通過復位松動移位牙,改變牙長軸及其受力方向,消除創(chuàng)傷性咬合力,有利于牙周組織的恢復。但是,牙周病患者的正畸治療還存在很大風險,受很多因素制約,不是所有牙周病患者接受正畸治療都可以獲得很好的治療效果,在臨床實踐中?？砂l(fā)現(xiàn),牙周病靜止期的患者正畸治療過程中常常有牙齒松動度增加,附著喪失加重,以及牙槽骨高度和密度降低等牙周破壞現(xiàn)象。也就是說,正畸治療可能在一定程度上加速了牙周病的進展,而且下頜牙槽骨對正畸治療的反應更為敏感[13]。

目前,尚無促進牙周病患者牙槽骨再生的有效方法,牙周病正畸治療并不僅是在牙周常規(guī)治療基礎上采用的輔助治療,而應該是抑制牙槽骨吸收,促進骨再生的治療方式之一[14],因此,對牙周病患者正畸治療過程中牙槽骨的重建及其影響因素的研究具有重要的理論和實踐意義,但此類研究需要先建立一個與臨床環(huán)境非常接近的研究模型,在此模型上觀察得到的結果才更符合臨床需要。

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EstablishmentofanimalmodelofquiescentperiodontitisandMicro-CTervationofbonemicrostructure

ZHOU Fang,ZENG Hui,LIANG Bin,TANG Chengfang,ZHU Yong*

(DepartmentofStomatology,Xi’anMedicalUniversity,Xi’an710021,China;*Correspondingauthor,E-mail:zhuyong9023@qq.com)

ObjectiveTo establish an animal model of stationary periodontitis for simulating the periodontal pathological environment of orthodontic patients in orthodontic treatment, and to observe the changes of microstructure of alveolar bone by Micro-CT.MethodsThe mice were randomly divided into control group(n=30) and model group(n=85). The first maxillary right molar was ligated in experimental group,and dislodged 6 weeks later. The model mice were randomly divided into periodontal disease group(n=35) and periodontal treatment group (n=44).The mice were not treated in periodontal disease group, but treated with conventional periodontal scaling in periodontal treatment group, and the microstructure of alveolar bone was observed by Micro-CT after periodontal treatment for 4 weeks, 6 weeks, 8 weeks. And the residual bone mass, bone density, bone volume fraction, number of trabecular bone, separation of trabecular bone and thickness of trabecular bone at first molar on the right upper jaw were compared.ResultsAn animal model of quiescent periodontitis was established successfully, and the model met the requirements of the observation.At 4 week after periodontal treatment, the residual bone mass of the first molar on the right upper jaw was lower in periodontal disease group and periodontal treatment group than in control group(53.79%±10.07%, 60.96%±12.14%vs89.13%±5.88%,P<0.05), and bone density, bone volume fraction, number of trabecular bone and thickness of trabecular bone were lower in periodontal treatment group than in control group, and the distance of trabecular bone separation was larger in periodontal treatment group than in control group(P<0.05). At 4 week after periodontal treatment, the bone density and the thickness of trabecular bone were higher in periodontal treatment group than in periodontal disease group, and the distance of trabecular bone separation was lower in periodontal treatment group than in periodontal disease group. At 8 week after periodontal treatment, the distance of trabecular bone separation in periodontal disease group was lower than that at 4 week after periodontal treatment, and the thickness of trabecular bone in periodontal treatment group was higher than that at 4 week.ConclusionThe animal model of stationary periodontitis established in this experiment is reasonable and scientific, which can be fully used to simulate the case of orthodontic treatment of patients with periodontal disease and provide favorable conditions for the further study of orthodontic treatment of periodontal disease.

periodontal disease; stationary; animal model; Micro-CT

陜西省教育廳科研計劃項目(16JK1659);陜西省衛(wèi)生科研扶植項目(2016D022)

周芳,女,1981-12生,碩士,副教授,E-mail:15102926285@163.com

2017-07-30

R783.5

A

1007-6611(2017)11-1154-06

10.13753/j.issn.1007-6611.2017.11.014