伍 強(qiáng)，李光耀，皮儒先，王 偉，陳 平

·肝癌·

LLLR與OLLR治療左外葉肝細(xì)胞癌臨床效果及遠(yuǎn)期生存率比較

伍 強(qiáng)，李光耀，皮儒先，王 偉，陳 平

目的 比較腹腔鏡左肝外切除術(shù)（LLLR）與開(kāi)腹左肝外切除術(shù)（OLLR）治療左外葉肝細(xì)胞癌（HCC）患者的臨床效果及生存期。方法 我院2011年4月～2013年6月收治的左外葉HCC患者94例，采用隨機(jī)數(shù)字表法將其分為對(duì)照組47例和觀察組47例，分別接受OLLR和LLLR治療。比較兩組患者手術(shù)指標(biāo)及并發(fā)癥發(fā)生情況。采用ELISA法檢測(cè)血清細(xì)胞間黏附分子（ICAM）-1、基質(zhì)金屬蛋白酶（MMP）-13和IL-6，常規(guī)檢測(cè)血清炎癥因子和免疫球蛋白水平變化。術(shù)后隨訪3年，比較兩組患者術(shù)后1 a、2 a和3 a生存率。結(jié)果 觀察組術(shù)中出血量為（134.94±23.51）ml，顯著低于對(duì)照組[（290.18±30.76）m l，P＜0.01]，首次進(jìn)食時(shí)間為（2.29±0.51）d，顯著短于對(duì)照組[（3.80±0.87）d，P＜0.01]，住院時(shí)間為（7.43±2.39）d，顯著短于對(duì)照組[（11.42±3.08）d，P＜0.01]；手術(shù)后，觀察組血清 ICAM-1 為（8.08±2.13）ng/m l，顯著低于對(duì)照組[（13.27±2.60）ng/m l，P＜0.01]，MMP-13 為（113.65±21.92）ng/m l，顯著低于對(duì)照組[（171.02±27.85）ng/m l，P＜0.01]，降鈣素原（PCT）為（7.23±0.74）μg/L，顯著低于對(duì)照組[（11.24±1.53）μg/L，P＜0.01]，IL-6 為（11.49±2.78）pg/L，顯著低于對(duì)照組[（19.06±3.27）pg/L，P＜0.01]，IgA為（2.63±0.46）g/L，顯著高于對(duì)照組 [（1.49±0.41）g/L，P＜0.01]，IgM 為（1.92±0.33）g/L，顯著高于對(duì)照組[（1.40±0.27）g/L，P＜0.01]，IgG 為（9.72±1.53）g/L，顯著高于對(duì)照組[（6.40±0.85）g/L，P＜0.01]；觀察組并發(fā)癥發(fā)生率（12.8%）明顯低于對(duì)照組（42.5%，P＜0.05）；兩組患者術(shù)后1 a、2 a和3 a生存率比較，均無(wú)明顯差異（P＞0.05）。結(jié)論 LLLR能明顯降低左外葉HCC患者的手術(shù)創(chuàng)傷，減少術(shù)后并發(fā)癥，而對(duì)患者生存率無(wú)明顯影響。

肝細(xì)胞癌；腹腔鏡左肝外切除術(shù)；開(kāi)腹左肝外切除術(shù)；并發(fā)癥；生存率

肝細(xì)胞癌（Hepatocellular carcinoma，HCC）是臨床高發(fā)的惡性腫瘤，具有較高的發(fā)病率及死亡率，分別占各類惡性腫瘤的第三位和第二位。研究顯示[1]，由于HCC起病較為隱匿，且呈多中心發(fā)病傾向，多數(shù)患者就診時(shí)病情已發(fā)展至中晚期，臨床預(yù)后較差，5 a生存率不足8.5%[2]。肝移植、射頻消融和手術(shù)切除等手段是HCC最常用的治療方法[3]。其中手術(shù)切除是目前唯一可能治愈HCC的方法，包括傳統(tǒng)開(kāi)腹肝切除術(shù)和腹腔鏡切除術(shù)，均可明顯延長(zhǎng)患者生存期。但研究發(fā)現(xiàn)[4]，由于肝臟組織血供豐富，且多合并有肝硬化，開(kāi)腹切除對(duì)機(jī)體的創(chuàng)傷大，術(shù)中失血量較大，極大增加了手術(shù)失敗及發(fā)生并發(fā)癥的風(fēng)險(xiǎn)。隨著微創(chuàng)外科技術(shù)的發(fā)展，腹腔鏡手術(shù)因其創(chuàng)傷小、術(shù)后恢復(fù)快、并發(fā)癥發(fā)生率低等獨(dú)特的優(yōu)勢(shì)[5]，在肝膽外科疾病手術(shù)中被廣泛應(yīng)用。多項(xiàng)研究顯示，腹腔鏡手術(shù)較開(kāi)腹手術(shù)治療的手術(shù)效果及安全性更高，而遠(yuǎn)期療效相差甚微。本研究就兩種術(shù)式在HCC治療中的應(yīng)用效果展開(kāi)觀察比較，旨在為臨床提供有益的指導(dǎo)資料。

1 資料與方法

1.1 一般資料 2011年4月～2013年6月我科診治的左外葉HCC患者94例，經(jīng)術(shù)后病理學(xué)檢查診斷。納入標(biāo)準(zhǔn)[6]：①左外葉HCC；②肝功能Child-Pugh分級(jí)均為A級(jí)或B級(jí)；③腫瘤直徑≤8 cm；④無(wú)合并嚴(yán)重的心腦血管、腎、肺等實(shí)質(zhì)性臟器疾病；⑤預(yù)計(jì)生存期≥6個(gè)月。排除標(biāo)準(zhǔn)：①存在鄰近器官組織或淋巴結(jié)侵襲病灶；②存在左肝外葉以外部分肝癌或轉(zhuǎn)移性肝癌；③嚴(yán)重的血液系統(tǒng)或其他部位惡性腫瘤；④合并活動(dòng)性肝炎、失代償期肝硬化等嚴(yán)重肝臟疾病者。采用隨機(jī)數(shù)字表法將患者分為對(duì)照組和觀察組，每組47例。兩組患者在性別、年齡、病情、腫瘤直徑等一般資料方面比較，差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05），故具有可比性（表1）。本研究經(jīng)我院醫(yī)學(xué)倫理委員會(huì)審核批準(zhǔn)，患者簽署知情同意書。

1.2 左肝外切除術(shù)（LLLR） 觀察組患者取頭高腳低式仰臥位。術(shù)中根據(jù)手術(shù)需要調(diào)整其體位。全身麻醉，行氣管插管，常規(guī)消毒鋪巾，充入CO2建立10～12mmHg左右腹壓。將臍下處作為觀察孔，劍突下3～5 cm處作為操作孔。腔鏡進(jìn)入腹腔后，觀察腫瘤的大小、位置、腹腔粘連等情況，全面評(píng)估腫瘤情況后，采用超聲刀依次切斷肝圓韌帶、鐮狀韌帶、左側(cè)冠狀韌帶和肝胃韌帶，生物夾夾閉左三角韌帶，使左肝完全游離。同時(shí)分離至左肝靜脈左側(cè)緣，避免過(guò)度游離。隨后，使用超聲刀在肝臟表面畫出預(yù)切線，維持中心靜脈壓至3～5 cmH2O。使用超聲刀逐層對(duì)肝實(shí)質(zhì)進(jìn)行斷離，同時(shí)游離出肝左外葉血管蒂，用生物夾夾閉后、切斷。再次使用超聲刀離斷肝實(shí)質(zhì)，并使用直線切割閉合器將左肝靜脈和周圍部分肝組織進(jìn)行閉合，主刀醫(yī)師經(jīng)操作孔離斷左肝靜脈，并將氣腹壓降至10 mmHg。手術(shù)完成后，立即將切除組織放入標(biāo)本袋中，送病理科檢查。肝臟創(chuàng)面經(jīng)沖洗后，使用雙極電凝止血處理，并于肝斷面留置引流管。術(shù)后，密切觀察引流液。確定手術(shù)器械無(wú)誤后關(guān)腹。

表 1 兩組一般資料（n，±s）比較

表 1 兩組一般資料（n，±s）比較

對(duì)照組（n=47）觀察組（n=47） P性別（男/女） 29/18 31/16 ＞0.05年齡（歲） 56.82±10.47 56.61±11.04 ＞0.05 HBsAg（陽(yáng)性/陰性） 30/17 28/19 ＞0.05肝硬化（有/無(wú)） 25/22 27/20 ＞0.05 Child-PughA級(jí)/B級(jí) 35/12 33/14 ＞0.05 AFP（＞400 ng/m l/≤400 ng/ml） 20/27 21/26 ＞0.05腫瘤直徑（cm） 4.92±0.61 4.88±0.65 ＞0.05

1.3 開(kāi)腹左肝外切除術(shù)（OLLR） 對(duì)照組患者行OLLR治療，在全麻下行腹正中反L型切口，其他步驟及策略同LLLR治療組。

1.4 檢測(cè) 采用ELISA法檢測(cè)血清細(xì)胞間黏附分子（ICAM）-1、基質(zhì)金屬蛋白酶（MMP）-13、白細(xì)胞介素（IL）-6（上海酶研生物科技有限公司）[7]；常規(guī)檢測(cè)血免疫球蛋白（Ig）A、IgM、IgG、降鈣素原（PCT）。1.5統(tǒng)計(jì)學(xué)方法 應(yīng)用SPSS 21.0專業(yè)統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)分析，計(jì)量資料以±s表示，采用t檢驗(yàn)，計(jì)數(shù)資料以率（%）表示，采用x2檢驗(yàn)，P＜0.05被認(rèn)為差異具有顯著性統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 兩組手術(shù)指標(biāo)比較 兩組患者手術(shù)時(shí)間比較無(wú)明顯差異（P＞0.05）；觀察組患者術(shù)中出血量、首次進(jìn)食時(shí)間和住院時(shí)間均明顯少于或短于對(duì)照組（P＜0.01，表 2）。

2.2 兩組手術(shù)前后血清細(xì)胞因子和炎癥指標(biāo)的比較 兩組患者手術(shù)前血清ICAM-1、MMP-13、PCT、IL-6 水平均無(wú)明顯差異（P＞0.05）；手術(shù)后 10 d，觀察組患者血清 ICAM-1、MMP-13、PCT、IL-6 水平均明顯低于對(duì)照組（P＜0.01，表 3）。

2.3 兩組手術(shù)前后血清免疫球蛋白變化的比較 兩組患者手術(shù)前血清IgA、IgM、IgG水平比較無(wú)明顯差異（P＞0.05）；手術(shù)后 10 d，觀察組患者血清 IgA、IgM、IgG 水平均明顯高于對(duì)照組（P＜0.01，表4）。

2.4 兩組并發(fā)癥發(fā)生率比較 觀察組患者術(shù)后胸腔積液、肺部感染、創(chuàng)面滲血、膽瘺、肝腹水、腹腔感染等并發(fā)癥發(fā)生率明顯低于對(duì)照組（x2=10.42，P=0.00，表 5）。

2.5 兩組生存率比較 術(shù)后隨訪顯示，觀察組患者1 a、2 a和 3 a生存率分別為 85.1%、68.1%、53.2%，對(duì)照組分別為為87.23%、70.21%、51.06%，無(wú)明顯差異（P＞0.05）。

表2 兩組手術(shù)指標(biāo)（±s）比較

表2 兩組手術(shù)指標(biāo)（±s）比較

例數(shù) 手術(shù)時(shí)間(min) 術(shù)中出血量(m l) 進(jìn)食時(shí)間(d) 住院時(shí)間(d)對(duì)照組 47 142.13±23.87 290.18±30.76 3.80±0.87 11.42±3.08觀察組 47 149.71±26.05 134.94±23.51 2.29±0.51 7.43±2.39 t 1.36 19.38 9.00 6.64 P 0.18 0.00 0.00 0.00

表3 兩組血清細(xì)胞因子和炎癥指標(biāo)（±s）比較

表3 兩組血清細(xì)胞因子和炎癥指標(biāo)（±s）比較

與對(duì)照組比，①P＜0.05

例數(shù) ICAM-1（ng/m l） MMP-13（ng/m l） PCT（μg/L） IL-6（pg/L）對(duì)照組 術(shù)前 47 23.12±3.19 251.25±22.18 3.40±0.51 8.82±1.47術(shù)后 47 13.27±2.60 171.02±27.85 11.24±1.53 19.06±3.27觀察組 術(shù)前 47 22.81±3.22 249.72±21.69 3.36±0.47 8.75±1.43術(shù)后 47 8.08±2.13① 113.65±21.92① 7.23±0.74① 11.49±2.78①

表4 兩組手術(shù)前后血清免疫球蛋白水平(g/L，±s)比較

表4 兩組手術(shù)前后血清免疫球蛋白水平(g/L，±s)比較

與對(duì)照組比，①P＜0.05

例數(shù) IgA IgM IgG對(duì)照組 術(shù)前 47 4.13±0.52 2.79±0.36 13.20±1.68術(shù)后 47 1.49±0.41 1.40±0.27 6.40±0.85觀察組 術(shù)前 47 4.17±0.53 2.83±0.38 13.12±1.71術(shù)后 47 2.63±0.46① 1.92±0.33① 9.72±1.53①

表5 兩組術(shù)后并發(fā)癥發(fā)生率 [n(%)]比較

3 討論

HCC早期常無(wú)典型臨床癥狀，極易被忽視。隨著病情進(jìn)展，患者出現(xiàn)肝區(qū)疼痛、肝腫大、消化道出血等癥狀，甚至導(dǎo)致肝癌破裂出血、肝腎功能衰竭等嚴(yán)重并發(fā)癥，無(wú)法實(shí)施手術(shù)切除，預(yù)后極差[8]。近年來(lái)，腫瘤早期診療技術(shù)得到飛速發(fā)展，肝癌的早期診斷率明顯增加，手術(shù)切除率已提升至60.0%左右[9]。目前，外科手術(shù)是唯一可能治愈肝癌的手段。許秋然等[10]研究顯示，早期行肝臟移植術(shù)和手術(shù)切除術(shù)治療HCC患者，5 a生存率可分別達(dá)到63.0%和53.0%。但受肝源數(shù)量少、禁忌證多、操作復(fù)雜及難度大等因素的影響，肝臟移植術(shù)很難得到廣泛的開(kāi)展。因此，手術(shù)切除常被作為早期HCC的首選方案，其中開(kāi)腹肝切除術(shù)（OLR）是既往常用的術(shù)式，可明顯延長(zhǎng)患者的生存期，而腹腔鏡切除術(shù)（LLR）具有創(chuàng)傷小、粘連少、術(shù)后康復(fù)快、并發(fā)癥低、美觀等獨(dú)特優(yōu)勢(shì)[11]，目前在HCC治療中有著廣泛的應(yīng)用。

早在1991年就有文獻(xiàn)報(bào)道LLLR術(shù)式，但近年來(lái)才逐漸被臨床所接受，既往忌憚其造成的氣腹易導(dǎo)致氣體栓塞，同時(shí)對(duì)肝斷面止血較為困難，少數(shù)患者還可出現(xiàn)術(shù)中難以控制的出血，導(dǎo)致中轉(zhuǎn)開(kāi)腹。隨著醫(yī)療儀器的發(fā)展，LLLR術(shù)中光學(xué)放大鏡的應(yīng)用，使得微小出血點(diǎn)得以有效控制，同時(shí)超聲刀及直線切割閉合器的使用，有利于術(shù)中發(fā)現(xiàn)肝內(nèi)Glisson系統(tǒng)，從而降低出血及膽瘺發(fā)生的風(fēng)險(xiǎn)[12]。LLLR術(shù)中所建立的CO2氣腹具有高腹腔壓止血作用，小切口則有效保留了腹壁肌肉的強(qiáng)度，減少了術(shù)中出血量和腹水的生成、滲血等并發(fā)癥。佟慶等[13]經(jīng)Meta分析顯示，LLR與OLR治療肝癌可達(dá)到相近的近、遠(yuǎn)期療效，但LLR圍手術(shù)期不良事件明顯低于OLR，治療安全性更高。研究已證實(shí)[14]，LLLR治療左外葉HCC患者的手術(shù)安全性和近期療效均明顯優(yōu)于OLLR，并可實(shí)現(xiàn)與OLLR相當(dāng)?shù)倪h(yuǎn)期療效。本研究結(jié)果顯示，觀察組術(shù)中出血量、并發(fā)癥、住院時(shí)間、胃腸恢復(fù)時(shí)間均明顯低于對(duì)照組，表明LLLR術(shù)后恢復(fù)效果更好，且安全性更高。兩組患者術(shù)后1 a、2 a和3 a生存率相當(dāng)，與國(guó)內(nèi)外報(bào)道基本一致[15，16]。研究顯示[17]，當(dāng)機(jī)體受到手術(shù)創(chuàng)傷時(shí)，可出現(xiàn)嚴(yán)重的應(yīng)激反應(yīng)，導(dǎo)致血清PCT、IL-6等炎癥因子水平上升，并抑制機(jī)體的免疫功能。因此，免疫功能指標(biāo)及炎癥因子常被用于評(píng)價(jià)機(jī)體的創(chuàng)傷程度[18]。本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，兩組患者手術(shù)后血清IgA、IgM、IgG水平均明顯降低，但觀察組降低幅度更小，表明LLLR對(duì)免疫功能的損傷更低，有利于患者術(shù)后恢復(fù)，同時(shí)觀察組手術(shù)后血清PCT、IL-6水平均明顯低于對(duì)照組，表明LLLR對(duì)機(jī)體的創(chuàng)傷更小。研究證實(shí)[19]，ICAM-1可通過(guò)降解聚合素、水骨膠、膠原等破壞細(xì)胞外基質(zhì)，提高惡性腫瘤的轉(zhuǎn)移及侵襲能力。MMP-13在多種惡性腫瘤中均被證實(shí)有高水平表達(dá)，被認(rèn)為是評(píng)估腫瘤惡性程度及預(yù)后的重要指標(biāo)[20]。本研究結(jié)果顯示，觀察組手術(shù)后血清ICAM-1、MMP-13均明顯低于對(duì)照組，證實(shí)LLLR對(duì)患者的預(yù)后效果更佳。

綜上所述，LLLR治療左外葉HCC具有創(chuàng)傷小、并發(fā)癥低及恢復(fù)快等優(yōu)點(diǎn)，對(duì)患者免疫功能影響小，手術(shù)創(chuàng)傷產(chǎn)生的炎癥反應(yīng)更低。

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（收稿：2017-02-20）

（本文編輯：陳從新）

Com parison of clinical efficacy and long-term survival in patients w ith hepatocellular carcinom a receiving LLLR and OLLR

Wu Qiang，Li Guangyao，Pi Ruxian，et al.Institute of Field Surgery，Department of Hepatobiliary Surgery，Daping Hospital，Third Military Medical University，Chongqing 400042

Chen Ping，E-mail:chenping@263.net

Objective To compare laparoscopic left hepatic resection（LLLR）and laparoscopic left hepatic resection （OLLR）in treatment of patients with left lateral lobe hepatocellular carcinoma （HCC）.M ethods 94 patients with left lateral HCC in our hospital between April 2011 and June 2013 were recruited in this study，and they were random ly divided into control and observation group，with 47 cases in each group.The patients in control group

OLLR，and those in observation group were treated with LLLR.Serum ICAM-1，MMP-13 and IL-6 levels were detected by ELISA.All patients were followed-up for 3 years，and the survival rates at 1 year，2 years and 3 years after operation were recorded.Results The amount of bleeding in the observation group was （134.94±23.51）ml，significantly lower than in the control group [（290.18±30.76）m l，P<0.01]，eating after operation was （2.29 ±0.51） d，significantly shorter than in the control group[（3.80 ±0.87） d，P<0.01]，hospitalization stay was（7.43±2.39）d，significantly shorter than in the control group [（11.42±3.08） d，P<0.01]；serum ICAM-1 levels after operation in observation group was （8.08±2.13）ng/ml，significantly lower than in the control group [（3.27±2.60） ng/ml，P<0.01]，MMP-13 was（113.65±21.92） ng/ml，significantly lower than in the control group [（171.02±27.85）ng/m l，P<0.01]，PCT was （7.23±0.74）g/L，significantly lower than in the control group[（11.24±1.53） g/L，P<0.01]，IL-6 was（11.49±2.78） pg/L， significantly lower than in the control group [（19.06±3.27） pg/L，P<0.01]；serum IgA，IgM and IgG levels were significantly higher than in the control group（P<0.01）；the incidence of complications in the observation group（12.8%）was significantly lower than in the control group （42.5%，P<0.05）；there was no significant difference as respect to the survival rates between the two groups in three year follow-up.Conclusion LLLR is an alternative approaches in the treatment of patients with left lateral lobe HCC，as it could significantly reduce the postoperative complications，inflammatory reactions and protect the immune functions with the similar long-term efficacy.

Hepatoma；Laparoscopic left hepatic resection；Laparoscopic left hepatic resection；Complication；Survival rate

400042重慶市 第三軍醫(yī)大學(xué)大坪醫(yī)院野戰(zhàn)外科研究所肝膽外科

伍強(qiáng)，男，43歲，主治醫(yī)師。E-mail:wq1023200@163.com

陳平，E-mail:chenping@263.net

10.3969/j.issn.1672-5069.2017.04.018