曾令清,付 成,奚 露,彭姜嵐,付世建

重慶師范大學(xué)進(jìn)化生理與行為學(xué)實(shí)驗(yàn)室,動(dòng)物生物學(xué)重慶市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 401331

鳊幼魚(yú)能量代謝和個(gè)性行為的個(gè)體變異及表型關(guān)聯(lián)

曾令清,付 成,奚 露,彭姜嵐,付世建*

重慶師范大學(xué)進(jìn)化生理與行為學(xué)實(shí)驗(yàn)室,動(dòng)物生物學(xué)重慶市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 401331

自然界中動(dòng)物的表型特征(如形態(tài)、生理和行為)存在明顯的種內(nèi)個(gè)體差異,并且該差異在不同環(huán)境條件下保持穩(wěn)定。為考察鯉科魚(yú)類能量代謝和個(gè)性行為的個(gè)體差異及二者的關(guān)聯(lián),以鳊(Parabramispekinensis)幼魚(yú)為實(shí)驗(yàn)對(duì)象,在(25.0±0.5) ℃條件下測(cè)定30尾鳊幼魚(yú)的標(biāo)準(zhǔn)代謝率(SMR)、最大代謝率(MMR,由力竭運(yùn)動(dòng)誘導(dǎo))和過(guò)量耗氧(EPOC)并計(jì)算代謝空間(MS)和相對(duì)代謝空間(FAS),隨后測(cè)定鳊幼魚(yú)的勇敢性(Boldness)和活躍性(Activity)兩個(gè)個(gè)性行為學(xué)指標(biāo)(測(cè)定Ⅰ),1個(gè)月后(測(cè)定Ⅱ)重復(fù)測(cè)定該種魚(yú)的上述表型特征參數(shù)。結(jié)果顯示：(1)1個(gè)月后鳊幼魚(yú)的體重和體長(zhǎng)均顯著增加且具有較好的重復(fù)性(二者P<0.05)。(2)除MMR、MS、FAS和EPOC外,鳊幼魚(yú)SMR具有明顯的重復(fù)性；SMR與MS、FAS以及EPOC均呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)(所有P<0.05),與MMR不相關(guān)；MS和FAS與MMR呈現(xiàn)正相關(guān)(二者P<0.01)；實(shí)驗(yàn)期間,鳊幼魚(yú)部分能量代謝參數(shù)的相關(guān)性保持不變。(3)鳊的勇敢性(潛伏時(shí)間)重復(fù)性較差,且測(cè)定Ⅱ鳊幼魚(yú)的潛伏時(shí)間明顯增加(P<0.05),測(cè)定Ⅰ和測(cè)定Ⅱ的潛伏時(shí)間與SMR均不相關(guān)；活躍性的移動(dòng)路程、游泳速度和運(yùn)動(dòng)時(shí)間比的重復(fù)性較差,三者之間的正相關(guān)不受時(shí)間影響；相比較測(cè)定Ⅰ,測(cè)定Ⅱ鳊幼魚(yú)活躍性的3個(gè)指標(biāo)均明顯增加(所有P<0.05)。(4)不論測(cè)定Ⅰ還是測(cè)定Ⅱ鳊幼魚(yú)的SMR與實(shí)驗(yàn)期間特定體重增長(zhǎng)率(SGR)均呈正相關(guān)(二者P< 0.01)。研究表明在實(shí)驗(yàn)室環(huán)境條件下鳊幼魚(yú)的能量代謝和個(gè)性行為具有非平行的變化規(guī)律和重復(fù)性,表型特征之間存在關(guān)聯(lián),并且這些關(guān)聯(lián)受環(huán)境條件的影響程度不盡相同；研究還提示該種魚(yú)的SMR在短期內(nèi)可預(yù)測(cè)個(gè)體的生長(zhǎng)率。

標(biāo)準(zhǔn)代謝率；最大代謝率；個(gè)性；表型變異；鳊魚(yú)

由于地域差異、氣候變化及人為干擾,自然界水體環(huán)境具有很大的時(shí)空異質(zhì)性,不僅體現(xiàn)在水體理化因子(如溫度、溶氧),還呈現(xiàn)于環(huán)境資源(如食物豐度)方面。水體環(huán)境的變化必然影響魚(yú)類的生理功能和行為特征[1- 6]。這些研究關(guān)注魚(yú)類種內(nèi)個(gè)體差異現(xiàn)象,它是指在某個(gè)種群的表型(如能量代謝和個(gè)性行為)存在個(gè)體差異,并且該差異在一段時(shí)間內(nèi)保持穩(wěn)定(即可重復(fù)測(cè)量)[7]。標(biāo)準(zhǔn)代謝率(Standard metabolic rate, SMR)是指變溫動(dòng)物在非活動(dòng)、無(wú)食物消化的最小機(jī)體能量消耗強(qiáng)度[8]。即使排除體重、性別和年齡差異后,魚(yú)類SMR的種內(nèi)個(gè)體差異仍可達(dá)2—3倍[9- 11]。因此,上述研究首先聚焦于SMR的個(gè)體差異,這是因?yàn)镾MR是生活史理論重要的能量代謝參數(shù),某些種類的SMR可占個(gè)體能量總支出的50%[12],影響機(jī)體其它生理功能(如生長(zhǎng)、運(yùn)動(dòng)、繁殖)的能量分配,對(duì)個(gè)體乃至種群的生活史特征和適合度產(chǎn)生影響[7, 13]。

動(dòng)物個(gè)性也稱行為綜合癥,是指在時(shí)空變化過(guò)程中動(dòng)物種內(nèi)存在的整體穩(wěn)定的個(gè)體行為差異,并且完全是動(dòng)物自身狀態(tài)的內(nèi)在表現(xiàn)特征[14- 15]。研究人員已篩選了一系列與個(gè)體適合度相關(guān)的個(gè)性行為指標(biāo),如活躍性、勇敢性、好斗性、探索性、群集性及反應(yīng)性等6個(gè)指標(biāo)[15- 16],其中前4個(gè)指標(biāo)在魚(yú)類研究中被廣泛采用[2, 5- 6, 16]。研究發(fā)現(xiàn)鮭鱒魚(yú)類的SMR與個(gè)性行為存在關(guān)聯(lián),如大西洋鮭(Salmosalar)和鱒(Salmotrutta)的SMR越高,其社群等級(jí)越高,好斗性越強(qiáng)[9- 10, 17]；SMR越高的歐鱸(Dicentrarchuslabrax)個(gè)體的活躍性也較強(qiáng)[2]。鯉科魚(yú)類錦鯽(Carassiusauratus)幼魚(yú)也具有社群等級(jí)和好斗性行為,但與SMR并不相關(guān)[18]。因此,在鮭鱒魚(yú)類中發(fā)現(xiàn)的能量代謝與個(gè)性行為的關(guān)聯(lián)現(xiàn)象是否普遍存在于鯉科魚(yú)類,已成為研究人員普遍關(guān)注的科學(xué)問(wèn)題[6, 19]。

鳊(Parabramispekinensis)為溫水性鯉科魚(yú)類,是一種重要經(jīng)濟(jì)魚(yú)類,也是基礎(chǔ)研究的實(shí)驗(yàn)材料,相關(guān)研究涉及溫度與能量代謝和低氧耐受的關(guān)系[20- 21],然而有關(guān)該種魚(yú)能量代謝與個(gè)性行為個(gè)體差異及表型關(guān)聯(lián)的研究尚未見(jiàn)報(bào)道。本研究以鳊幼魚(yú)為實(shí)驗(yàn)對(duì)象,考察該種魚(yú)能量代謝和個(gè)性行為的種內(nèi)個(gè)體差異及重復(fù)性,分析能量代謝與個(gè)性行為之間的關(guān)聯(lián),探討上述關(guān)聯(lián)與環(huán)境因素的關(guān)系,為魚(yú)類生態(tài)學(xué)研究累積資料,也為經(jīng)濟(jì)魚(yú)類的人工養(yǎng)殖提供參考數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)魚(yú)來(lái)源與馴化

實(shí)驗(yàn)魚(yú)購(gòu)于重慶市北碚區(qū)歇馬人工養(yǎng)殖基地,運(yùn)回后在重慶師范大學(xué)進(jìn)化生理與行為學(xué)實(shí)驗(yàn)室3個(gè)循環(huán)控溫水槽(約250 L)中馴化3周,馴化水溫為(25±0.5)℃。實(shí)驗(yàn)用水采用曝氣3 d后的除氯自來(lái)水。用充氣泵持續(xù)向馴化水體充入空氣以使其溶氧水平(≥7.0 mg/L)接近飽和狀態(tài),每日換水量約換馴化水體積的15%,光周期為12L∶12D。每隔1 d用中國(guó)通威公司的浮性飼料((41.2±0.9)%蛋白質(zhì)、(8.5±0.5)%脂肪、(25.7±1.2)%的碳水化合物和(12.3±0.4)%灰分)對(duì)所有魚(yú)飽足投喂兩次(當(dāng)天9：00和15：00)。為減少流水和曝氣對(duì)魚(yú)攝食的影響,投喂之前5 min關(guān)閉氣泵和水槽的循環(huán)水泵,使魚(yú)自由攝食30 min,隨后清除剩余餌料、殘?jiān)图S便。

1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

馴化結(jié)束后,選取30尾魚(yú)體健康、體重相近(7.81±0.24) g的鳊幼魚(yú)作為實(shí)驗(yàn)對(duì)象,對(duì)魚(yú)禁食48 h,然后進(jìn)行SMR測(cè)定,隨后測(cè)定單尾魚(yú)的最大代謝率(MMR)、代謝空間(AS)以及過(guò)量耗氧量(EPOC)。能量代謝測(cè)定后,對(duì)鳊幼魚(yú)進(jìn)行1次維持日糧水平(約0.5%體重)的餌料投喂,以使運(yùn)動(dòng)后鳊幼魚(yú)的生理狀態(tài)較快恢復(fù),所用餌料與馴化期間的一致。在測(cè)定單尾魚(yú)的個(gè)性行為之前對(duì)魚(yú)禁食48 h,該時(shí)間足以使餌料消化吸收生理活動(dòng)完全結(jié)束,不影響后續(xù)個(gè)性行為觀察實(shí)驗(yàn)；隨后對(duì)鳊幼魚(yú)進(jìn)行個(gè)性行為(勇敢性和活躍性)的觀察和拍攝。所有實(shí)驗(yàn)(測(cè)定Ⅰ)結(jié)束之后,將魚(yú)放回已編號(hào)的養(yǎng)殖單元格(長(zhǎng)17 cm × 寬10 cm × 高15 cm,水深12 cm)。為防止鳊幼魚(yú)生長(zhǎng)過(guò)快及飼養(yǎng)單元格大小成為其生命活動(dòng)的空間限制因素,并基于預(yù)備生長(zhǎng)實(shí)驗(yàn),對(duì)所有魚(yú)每隔3 d進(jìn)行一次飽足日糧的餌料投喂。1個(gè)月之后,對(duì)所有魚(yú)的形態(tài)參數(shù)(體重和體長(zhǎng))、能量代謝特征(SMR、MMR、AS和EPOC)及個(gè)性行為重復(fù)測(cè)定1次(測(cè)定Ⅱ)。實(shí)驗(yàn)期間,養(yǎng)殖水槽的溶氧水平和水溫的控制、水體更換方式以及光周期均與馴化期間保持一致。鳊幼魚(yú)的特定體重生長(zhǎng)率(SGR,%/d)=l00 × [ln(Wt)-ln(W0)] /t,其中W0為初始體重(g),Wt為終末體重(g),t為實(shí)驗(yàn)時(shí)間(30 d)。

1.3 實(shí)驗(yàn)參數(shù)與測(cè)定方法

1.3.1 SMR

用流水式呼吸代謝儀進(jìn)行SMR測(cè)定。測(cè)定前,將魚(yú)(n=30)裝入代謝儀的呼吸室中馴化48 h,并測(cè)量每尾魚(yú)的體重(精度0.01 g)和體長(zhǎng)(精度0.1 cm)。在第3天的9:00、11:00、13:00、15:00、17:00、19:00和21:00用溶氧儀(HQ30d,美國(guó)哈希公司)測(cè)量鳊幼魚(yú)的SMR(用耗氧率表征)。在測(cè)定過(guò)程中,實(shí)驗(yàn)室環(huán)境保持安靜以減少環(huán)境噪聲對(duì)魚(yú)生理代謝的干擾。因?yàn)轸~(yú)類存在生理代謝的晝夜節(jié)律[22],本研究設(shè)定的采樣時(shí)間覆蓋了白天和夜晚,將7次重復(fù)測(cè)定的耗氧率的平均值作為鳊幼魚(yú)的SMR(mg O2kg-1h-1),其計(jì)算公式為：

SMR=ΔO2×v/m0.75

式中,SMR為標(biāo)準(zhǔn)代謝率,ΔO2為空白呼吸室(無(wú)魚(yú))和實(shí)驗(yàn)呼吸室(有魚(yú))出水口的溶氧差值(mg O2/L),v為呼吸室的流量(L/h),m為魚(yú)的體重(kg),0.75為體重校正系數(shù)[18]。

1.3.2 MMR和EPOC

在SMR測(cè)定后的第2天,本研究通過(guò)力竭性運(yùn)動(dòng)誘導(dǎo)個(gè)體的MMR。將魚(yú)從呼吸室取出至力竭運(yùn)動(dòng)驅(qū)趕裝置的環(huán)形水道(φ外=52 cm,φ內(nèi)=28 cm,水體容量約為20 L,水深10 cm)中,用手不斷驅(qū)趕環(huán)形水道(水流速度約60 cm/s)中的鳊幼魚(yú)以使其保持逆流游泳直至運(yùn)動(dòng)力竭；處于運(yùn)動(dòng)力竭狀態(tài)的魚(yú)通常失去魚(yú)體平衡且用手繼續(xù)觸碰時(shí)不再有明顯應(yīng)激反應(yīng)[23]。隨后迅速(15 s內(nèi))將魚(yú)轉(zhuǎn)移至呼吸室內(nèi)并進(jìn)行恢復(fù)代謝測(cè)定。在進(jìn)行0.5 h的恢復(fù)代謝測(cè)定過(guò)程中,呼吸室的水流速度設(shè)定約為500 mL/min,數(shù)據(jù)采集時(shí)間設(shè)定為運(yùn)動(dòng)力竭后1、2、3、4、5、6、7、8、9、10、15、20、25、30 min。恢復(fù)代謝的測(cè)量方法及計(jì)算公式均與SMR一致。將此時(shí)間段獲取的最大耗氧率作為單尾魚(yú)的MMR,計(jì)算代謝空間(MS= MMR-SMR,mg O2kg-1h-1)和相對(duì)代謝空間(FAS= MMR/SMR,無(wú)量綱)。力竭運(yùn)動(dòng)后的過(guò)量耗氧(EPOC,mg O2/kg)為力竭運(yùn)動(dòng)恢復(fù)過(guò)程中鳊幼魚(yú)的代謝率超過(guò)SMR之上的耗氧量總和。為考察鳊幼魚(yú)的個(gè)體差異及其重復(fù)性,并鑒于運(yùn)動(dòng)力竭后的恢復(fù)代謝曲線的特征,本研究?jī)H計(jì)算單尾魚(yú)在1—10 min之間的EPOC,用于統(tǒng)計(jì)分析。實(shí)驗(yàn)結(jié)束后,將單尾魚(yú)放回單元格進(jìn)行恢復(fù)。

1.3.3 個(gè)性行為

在能量代謝測(cè)定之后,對(duì)所有魚(yú)進(jìn)行一次維持日常的餌料投喂,餌料與馴化期間一致。在48 h之后,進(jìn)行個(gè)性行為觀察和拍攝。本研究個(gè)性行為包括勇敢性和活躍性,其中勇敢性的評(píng)價(jià)指標(biāo)為潛伏時(shí)間(s),活躍性的評(píng)價(jià)指標(biāo)包括移動(dòng)路程(cm)、游泳速度(cm/s)和運(yùn)動(dòng)時(shí)間比(PTM,%)。將單尾魚(yú)移入實(shí)驗(yàn)室自行設(shè)計(jì)的行為學(xué)觀察裝置(長(zhǎng)60 cm × 寬20 cm × 高20 cm)的馴化室(長(zhǎng)20 cm × 寬20 cm)馴化60 min,該裝置的具體結(jié)構(gòu)詳見(jiàn)本實(shí)驗(yàn)室的前期研究工作[5- 6]。個(gè)性行為的觀察與拍攝期間,實(shí)驗(yàn)環(huán)境保持安靜,以使鳊幼魚(yú)的個(gè)性行為完全由其內(nèi)部生理狀態(tài)決定。

勇敢性是評(píng)價(jià)魚(yú)類進(jìn)入新異環(huán)境的勇敢程度,此新異環(huán)境是魚(yú)類從未經(jīng)歷的,以個(gè)體自實(shí)驗(yàn)開(kāi)始時(shí)初次進(jìn)入新環(huán)境所用的最短時(shí)間(稱為潛伏時(shí)間),該時(shí)間越長(zhǎng),魚(yú)類的勇敢性越低,反之越高。具體方法：魚(yú)在馴化室適應(yīng)1 h后,輕輕打開(kāi)馴化室與觀察室之間擋板上的活動(dòng)門,同時(shí)開(kāi)啟在觀察室上方裝連接電腦的攝像頭,拍攝魚(yú)進(jìn)入觀察室(長(zhǎng)40 cm × 寬20 cm)的活動(dòng),共持續(xù)拍攝15 min。對(duì)視頻分析,得到每尾魚(yú)初次進(jìn)入觀察室的時(shí)間。判定標(biāo)準(zhǔn)：從正上方角度觀察,當(dāng)魚(yú)的上吻端剛好越過(guò)分界線時(shí),此時(shí)對(duì)應(yīng)的時(shí)間為潛伏時(shí)間。

活躍性是評(píng)價(jià)魚(yú)類的活躍程度。本研究評(píng)價(jià)魚(yú)類的活躍性指標(biāo)包括移動(dòng)路程、游泳速度以及PTM,評(píng)價(jià)指標(biāo)的數(shù)值越高,說(shuō)明魚(yú)的活躍性越強(qiáng)。具體方法：在勇敢性測(cè)定完后,將活動(dòng)門關(guān)閉,使魚(yú)在觀察室馴化1 h。隨后拍攝魚(yú)的自發(fā)活動(dòng),共進(jìn)行10 min的拍攝。通過(guò)動(dòng)物軌跡跟蹤系統(tǒng)Ethvision XT(9.0)軟件對(duì)視頻分析。

1.4 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計(jì)

實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)先用Excel進(jìn)行整理計(jì)算,再采用SPSS 19.0統(tǒng)計(jì)軟件完成數(shù)理統(tǒng)計(jì)工作。所有統(tǒng)計(jì)值以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE) 表示,顯著性水平為P< 0. 05。采用配對(duì)T-檢驗(yàn)對(duì)兩次測(cè)定的實(shí)驗(yàn)表型參數(shù)的平均值進(jìn)行顯著性統(tǒng)計(jì)。能量代謝參數(shù)之間、個(gè)性行為參數(shù)之間的相關(guān)性、SMR與個(gè)性行為的相關(guān)性以及所有表型參數(shù)的重復(fù)性均采用Pearson相關(guān)分析。

2 結(jié)果

2.1 形態(tài)參數(shù)及其重復(fù)性

測(cè)定Ⅰ時(shí)鳊幼魚(yú)的體重與體長(zhǎng)平均值分別為7.81±0.24 g和7.55±0.07 cm,而測(cè)定Ⅱ時(shí)體重和體長(zhǎng)分別明顯增加至(9.17±0.24) g和(7.89±0.08) cm(體重T=15.707,P< 0.001；體長(zhǎng)T=7.696,P< 0.001)。實(shí)驗(yàn)期間,鳊幼魚(yú)的體重和體長(zhǎng)均呈較好的重復(fù)性(體重r=0.936,P< 0.001；體長(zhǎng)r=0.817,P< 0.001)。

2.2 能量代謝和個(gè)性行為的變異情況

一個(gè)月后鳊幼魚(yú)的SMR下降了28.2%(T=4.273,P< 0.001),而MMR、MS、FAS和EPOC無(wú)顯著變化(MMR：T=1.542,P=0.134；MS：T=0.358,P=0.723；FAS：T=1.257,P=0.219；EPOC：T=1.436,P=0.162)(表1)。除MMR的變異系數(shù)(CV)外,SMR、MS、FAS和EPOC的CV均變小。與CV的變化方向相似,能量代謝參數(shù)的變異倍率(最大值/最小值)也呈下降趨勢(shì)(表1)。

鳊幼魚(yú)的勇敢性(以潛伏時(shí)間評(píng)價(jià))明顯降低(T=-2.511,P=0.018),相比較于測(cè)定Ⅰ(8尾,占26.7%),在測(cè)定Ⅱ中進(jìn)入觀察區(qū)的鳊幼魚(yú)僅有3尾,占10%。測(cè)定Ⅱ時(shí)鳊幼魚(yú)的移動(dòng)路程、游泳速度及運(yùn)動(dòng)時(shí)間百分比(PTM)均明顯大于測(cè)定Ⅰ(移動(dòng)路程T=-3.252,P=0.003；游泳速度T=-3.203,P=0.003；PTM：T=-3.086,P=0.004)。鳊幼魚(yú)潛伏時(shí)間的CV和變異倍率下降,而其移動(dòng)路程、游泳速度以及PTM的CV和變異倍率均增加(表1)。

表1 鳊幼魚(yú)能量代謝和個(gè)性特征的綜合情況

變異倍率=最大值/最小值;* 表示兩次測(cè)定中間同一指標(biāo)數(shù)據(jù)差異顯著(P<0.05)

2.3 能量代謝和個(gè)性行為的相關(guān)性及重復(fù)性

測(cè)定Ⅰ和測(cè)定Ⅱ的鳊幼魚(yú)SMR與MMR均不相關(guān)；在測(cè)定Ⅰ,SMR與AS、FAS和EPOC呈負(fù)相關(guān),但在測(cè)定Ⅱ,僅SMR與FAS及EPOC呈負(fù)相關(guān),其它二者不存在相關(guān)性(表2)。此外,測(cè)定Ⅰ和測(cè)定Ⅱ的鳊幼魚(yú)的MMR、AS、FAS和EPOC之間任意兩者均呈正相關(guān)(表2)；相比較于測(cè)定Ⅰ,測(cè)定Ⅱ67%的參數(shù)之間的相關(guān)性程度出現(xiàn)下降。

表2 鳊幼魚(yú)能量代謝參數(shù)之間以及個(gè)性特征之間的相關(guān)性

*表示P< 0.05,**表示P< 0.01.

鳊幼魚(yú)勇敢性的潛伏時(shí)間與活躍性的三個(gè)參數(shù)(移動(dòng)路程、游泳速度和PTM)均不相關(guān)；然而,移動(dòng)路程、游泳速度和PTM間均呈現(xiàn)正相關(guān)(表2)。除SMR外,鳊幼魚(yú)能量代謝的其它參數(shù)及個(gè)性行為特征均無(wú)明顯的重復(fù)性(表3)。在兩次測(cè)定中,鳊幼魚(yú)的SMR與個(gè)性行為特征(潛伏時(shí)間、移動(dòng)路程、游泳速度和PTM)均不相關(guān)(表4)。

表3 鳊幼魚(yú)能量代謝和個(gè)性特征的重復(fù)性

表4 鳊幼魚(yú)標(biāo)準(zhǔn)代謝率與個(gè)性行為的關(guān)聯(lián)

2.4 能量代謝與生長(zhǎng)性能的關(guān)系

圖1 鳊幼魚(yú)的標(biāo)準(zhǔn)代謝率與特定體重增長(zhǎng)率的相關(guān)性 Fig.1 The relationship between standard metabolic rate and specific growth rate in body mass in juvenile Chinese bream (P. pekinensis)

不論實(shí)驗(yàn)起始時(shí)的SMR還是實(shí)驗(yàn)結(jié)束時(shí)的SMR,二者均與實(shí)驗(yàn)期間鳊幼魚(yú)的特定體重生長(zhǎng)率(SGR)呈正相關(guān)(圖1,二者P< 0.05)。協(xié)方差分析發(fā)現(xiàn),二者的斜率和截距均存在差異(F1,59= 6.629,P=0.013)。

3 討論

3.1 鳊幼魚(yú)表型特征的個(gè)體差異與重復(fù)性

部分研究關(guān)注動(dòng)物的生理表型(如能量代謝)和行為表型(如個(gè)性行為)的重復(fù)性及與環(huán)境食物資源(如饑餓或低食物豐度)的內(nèi)在關(guān)聯(lián)[6, 24- 26]。研究發(fā)現(xiàn),饑餓不僅導(dǎo)致南方鲇幼魚(yú)(Silurusmeridionalis)靜止代謝率、活躍代謝率以及有氧代謝空間明顯下降,其中靜止代謝率的變異系數(shù)減少[27],而且還會(huì)降低該種魚(yú)的有氧運(yùn)動(dòng)能力和持續(xù)加速游泳能力[28],并且南方鲇幼魚(yú)的兩種運(yùn)動(dòng)能力的重復(fù)性高于能量代謝表型[27- 28]。在較低食物豐度條件下,與測(cè)定Ⅰ比較,在測(cè)定Ⅱ中鳊幼魚(yú)的SMR和MMR均出現(xiàn)顯著降低,而MS、FAS和EPOC無(wú)明顯變化,提示SMR和MMR的下降可能與較低的食物量攝入有關(guān)。除MMR外,鳊幼魚(yú)上述其它代謝參數(shù)的變異系數(shù)均出現(xiàn)下降。此外,在測(cè)定Ⅱ中鳊幼魚(yú)的活躍性明顯增加,而勇敢性降低,前者的變異系數(shù)增加,后者變異系數(shù)減少。在自然界中水溫的日變化與年變化均較為明顯,而在實(shí)驗(yàn)室條件下鳊幼魚(yú)的馴化水溫波動(dòng)極小,并且其它環(huán)境條件(如溶氧、氨氮和食物)也進(jìn)行嚴(yán)格地局部控制,這種實(shí)驗(yàn)室養(yǎng)殖水體的環(huán)境異質(zhì)性較低,可能是導(dǎo)致正常營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)下鳊幼魚(yú)SMR的變異系數(shù)變小的原因之一,即穩(wěn)定的棲息環(huán)境容易導(dǎo)致該種魚(yú)SMR的變異程度縮小。另外,測(cè)定Ⅱ中鳊幼魚(yú)在馴化室的潛伏時(shí)間明顯增長(zhǎng),這是因?yàn)?6.7%鳊幼魚(yú)的潛伏時(shí)間明顯增加至最長(zhǎng)時(shí)間(15 min),使得測(cè)定Ⅱ的數(shù)據(jù)更為單一,進(jìn)而導(dǎo)致勇敢性的變異系數(shù)降低,可能與本研究設(shè)定的拍攝時(shí)間較短有關(guān)。由于鳊幼魚(yú)在測(cè)定Ⅱ的勇敢性變低,鳊幼魚(yú)可能想通過(guò)尋找出口逃離觀察區(qū),表現(xiàn)出活躍性增加,導(dǎo)致活躍性的變異程度增加。這種勇敢性降低和活躍性增加的行為變化表明鳊幼魚(yú)再次在新異環(huán)境中采取更為謹(jǐn)慎的風(fēng)險(xiǎn)承擔(dān)行為(如覓食、探索、警戒活動(dòng))。

有研究者對(duì)47篇有關(guān)昆蟲(chóng)、爬行類、鳥(niǎo)類以及哺乳類的能量代謝的研究論文進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析,認(rèn)為動(dòng)物的能量代謝特征(如SMR和MMR,常用整個(gè)動(dòng)物耗氧率表征)具有明顯的重復(fù)性[24],并且環(huán)境因子影響表型特征的重復(fù)性[27]。以魚(yú)類為例,花鰍(Cobitistaenia)[25]、大西洋鮭[26, 30]、錦鯽幼魚(yú)[29]和鱒[31]的SMR均呈現(xiàn)較好的重復(fù)性；我們的前期研究發(fā)現(xiàn)南方鲇幼魚(yú)SMR的重復(fù)性低,其MMR和MS的重復(fù)性卻較高,然而兩周的饑餓明顯降低后兩者的重復(fù)性[27]。除此之外,還有研究認(rèn)為,動(dòng)物表型特征的重復(fù)性不僅隨測(cè)定時(shí)間的增加而逐漸降低,而且實(shí)驗(yàn)室條件下測(cè)定的表型重復(fù)性顯著高于野外實(shí)驗(yàn)[32]。在本研究中,鳊幼魚(yú)的SMR具有較好的重復(fù)性,與花鰍[25]、大西洋鮭[26, 29]、錦鯽[30]和鱒[31]的研究結(jié)果相似,然而鳊幼魚(yú)的MMR和MS等表型參數(shù)的重復(fù)性較低,說(shuō)明本研究中鳊幼魚(yú)的MMR和MS可重復(fù)測(cè)量的時(shí)間可能短于一個(gè)月,與鳊幼魚(yú)在穩(wěn)定實(shí)驗(yàn)室環(huán)境中的生理調(diào)整程度存在差異有關(guān)。雖然測(cè)定Ⅱ中該種魚(yú)SMR明顯下降,而MMR和MS未顯著降低,暗示用于其他生理功能的最大代謝潛能保持不變,同時(shí)鳊幼魚(yú)不同個(gè)體的代謝可塑性不同。

3.2 鳊幼魚(yú)表型特征的關(guān)聯(lián)

魚(yú)類的SMR與MMR、MS及EPOC的內(nèi)在關(guān)聯(lián)備受關(guān)注,不僅是因?yàn)镾MR和MMR分別代表魚(yú)類能量代謝能力的下限和上限,二者的差值即為MS,而且還因?yàn)檫@些表型參數(shù)具有不同的生態(tài)學(xué)意義[6, 33]。獲得魚(yú)類MMR的方式既可通過(guò)力竭運(yùn)動(dòng)獲得,也可通過(guò)食物誘導(dǎo)或者兩種生理活動(dòng)疊加共同獲得,取決于魚(yú)類的代謝模式[34]。不論是由食物誘導(dǎo)的攝食代謝峰值還是力竭運(yùn)動(dòng)誘導(dǎo)的最大代謝率,二者均與機(jī)體的呼吸循環(huán)系統(tǒng)密切相關(guān),分別代表單一生理狀態(tài)下機(jī)體的最大攝氧能力。研究顯示,不同活躍性魚(yú)類的種間比較發(fā)現(xiàn)SMR與MMR呈正相關(guān),即種類越活躍,其SMR與MMR相應(yīng)越大[35]；南方鲇幼魚(yú)的SMR不但在常氧條件下與攝食代謝峰值呈正相關(guān)[36- 37],而且在低氧條件下二者的正相關(guān)仍然存在[37],相似研究結(jié)果在鯉(Cyprinuscarpio)[38]、大西洋鮭[39]和鱒[40]中也有報(bào)道。為從生化機(jī)制上解釋上述正相關(guān),研究者發(fā)現(xiàn)鱒肝臟中與有氧代謝相關(guān)的細(xì)胞色素c氧化酶和檸檬酸合成酶的活性與SMR及MMR呈正相關(guān)[40]。本實(shí)驗(yàn)室前期研究發(fā)現(xiàn)鯽(Carassiusauratus)幼魚(yú)的SMR與其MMR呈正相關(guān),且二者之間的正相關(guān)不受溫度影響[19]；青魚(yú)(Mylopharyngodonpiceus)幼魚(yú)的SMR與其MMR也呈正相關(guān),且此相關(guān)不受溶氧水平的影響[41],表明該兩種鯉科魚(yú)類SMR與MMR的關(guān)聯(lián)不具有環(huán)境依賴性。然而,也有研究發(fā)現(xiàn)鯽幼魚(yú)和南方鲇幼魚(yú)的SMR與MMR并不相關(guān)[6, 36]。本研究發(fā)現(xiàn),兩次測(cè)定中鳊幼魚(yú)的SMR與MMR均不相關(guān),并且在測(cè)定Ⅰ中SMR與MS、EPOC之間呈現(xiàn)的負(fù)相關(guān)在測(cè)定Ⅱ消失,僅維持了SMR與FAS的負(fù)相關(guān),這種現(xiàn)象可能與在測(cè)定Ⅱ中上述能量代謝參數(shù)的變異系數(shù)降低有關(guān),并且降低的表型特征變異系數(shù)可能是由較均質(zhì)的養(yǎng)殖環(huán)境造成的[6]。

魚(yú)類SMR與個(gè)性行為的關(guān)聯(lián)方向不盡相同,如大西洋鮭和鯉的SMR與勇敢性呈正相關(guān)[42- 43]；美洲紅點(diǎn)鮭(Salvelinusfontinalis)的SMR與其活躍性呈正相關(guān)[44]；大西洋鮭的SMR與其好斗性呈正相關(guān)[10, 45]。此外,大西洋鮭和馬蘇大麻哈魚(yú)(Oncorhynchusmasou)的SMR越高,其統(tǒng)治地位相應(yīng)越高,占有的領(lǐng)域面積越大[9, 46],而領(lǐng)域大小又與食物資源多少密切相關(guān),必然影響個(gè)體的食物可獲性[11]。另有研究報(bào)道,鯽幼魚(yú)的SMR與其勇敢性和活躍性均不相關(guān)[6]。本研究發(fā)現(xiàn),兩次測(cè)定中鳊幼魚(yú)的SMR與其勇敢性和活躍性均不相關(guān),這與鯽的研究結(jié)果一致[6]。歐鱸也有類似的研究發(fā)現(xiàn),即在常氧和中度低氧條件下二者均不相關(guān),但在重度低氧條件下該種魚(yú)的SMR與勇敢性呈負(fù)相關(guān)[47]；在低捕食壓力下,三刺魚(yú)(Gasterosteusaculeatus)的好斗性和勇敢性不相關(guān),但在高捕食壓力下,二者呈正相關(guān)[48- 49]。上述現(xiàn)象不僅與實(shí)驗(yàn)室環(huán)境中食物資源豐富且可預(yù)測(cè)、水槽的物理空間均質(zhì)、水體的理化因子穩(wěn)定等特征相關(guān)[6],而且還與在較強(qiáng)的捕食壓力或嚴(yán)重的低氧等環(huán)境脅迫下魚(yú)類的應(yīng)激程度和表型可塑性的高低存在差異有關(guān),最終在較為極端環(huán)境或較強(qiáng)環(huán)境脅迫條件下魚(yú)類表型特征之間的潛在關(guān)聯(lián)得以強(qiáng)化并揭露[48- 49]。

3.3 鳊幼魚(yú)SMR與生長(zhǎng)性能的關(guān)系

自然水體中食物資源存在明顯的時(shí)空異質(zhì)性,影響魚(yú)類的生存和生長(zhǎng),甚至種群的繁衍。魚(yú)類的SMR與個(gè)體生長(zhǎng)發(fā)育(如體重增長(zhǎng))或存活率可能存在關(guān)聯(lián),此關(guān)聯(lián)可能有重要的生態(tài)結(jié)果[13, 50]。雖然魚(yú)類SMR與生長(zhǎng)性能的關(guān)聯(lián)早被廣泛關(guān)注,但不同研究的結(jié)果差異明顯,相關(guān)研究多以鮭鱒魚(yú)類為實(shí)驗(yàn)對(duì)象。在實(shí)驗(yàn)室食物資源豐富條件下個(gè)體的SMR與生長(zhǎng)率通常呈現(xiàn)正相關(guān)[1],如銀大麻哈魚(yú)(Oncorhynchuskisutch)[3]、馬蘇大麻哈魚(yú)[46]和大西洋鮭[10, 51]。然而,野外環(huán)境中鱒的SMR與生長(zhǎng)率不相關(guān)或呈負(fù)相關(guān)[1]；在豐富食物資源條件下鱒SMR的變化量與其體長(zhǎng)呈正相關(guān),而實(shí)驗(yàn)起始測(cè)定的SMR與生長(zhǎng)參數(shù)并不相關(guān)[52]。上述研究認(rèn)為不同SMR個(gè)體在環(huán)境食物豐度變動(dòng)條件下呈現(xiàn)相應(yīng)的優(yōu)勢(shì),而且表明導(dǎo)致生長(zhǎng)性能存在環(huán)境食物豐度依賴性的原因是SMR,而非生長(zhǎng)性能的個(gè)體變異[3- 4]。本實(shí)驗(yàn)室的前期研究也發(fā)現(xiàn),在實(shí)驗(yàn)室食物資源豐富條件下高SMR鯽個(gè)體的SGR顯著高于低SMR個(gè)體,但在低食物豐度條件下二者的生長(zhǎng)性能無(wú)明顯差異,即該種魚(yú)的SMR與生長(zhǎng)性能的關(guān)聯(lián)具有環(huán)境依賴性；實(shí)驗(yàn)起始時(shí)錦鯽幼魚(yú)的SMR與攝食率、攝食轉(zhuǎn)化率、特定體重生長(zhǎng)率不相關(guān),而生長(zhǎng)實(shí)驗(yàn)結(jié)束的SMR卻與攝食率呈正相關(guān)[30]。本研究顯示,鳊幼魚(yú)不論測(cè)定Ⅰ還是測(cè)定Ⅱ的SMR均與其SGR呈正相關(guān),推測(cè)該種魚(yú)在幼魚(yú)階段時(shí)的SMR可以預(yù)測(cè)其生長(zhǎng)軌跡。協(xié)方差分析結(jié)果顯示,測(cè)定Ⅱ中SMR與SGR的相關(guān)程度(或方程斜率)明顯大于測(cè)定Ⅰ的,這與錦鯽幼魚(yú)的研究結(jié)果相似,這種現(xiàn)象可能與一定時(shí)期內(nèi)鳊幼魚(yú)保持固定攝食消化頻率有關(guān),即時(shí)測(cè)量的SMR可能包括延遲的用于生長(zhǎng)的能量部分,而這一部分可能偏高估計(jì)SMR,導(dǎo)致生長(zhǎng)性能與即時(shí)SMR呈更高程度的正相關(guān)[4]。因此,魚(yú)類適合的SMR測(cè)定時(shí)間的相關(guān)研究值得關(guān)注。

綜上所述,在實(shí)驗(yàn)室環(huán)境條件下鳊幼魚(yú)的能量代謝和個(gè)性行為具有非平行的變化規(guī)律和重復(fù)性,表型特征之間存在關(guān)聯(lián),并且這些關(guān)聯(lián)受環(huán)境條件的影響程度不同。鳊幼魚(yú)不論實(shí)驗(yàn)起始時(shí)還是實(shí)驗(yàn)結(jié)束時(shí)的SMR均與實(shí)驗(yàn)期間的SGR呈正相關(guān),但后者的相關(guān)程度高于前者,提示在實(shí)驗(yàn)室環(huán)境下,該種魚(yú)在幼魚(yú)階段時(shí)的SMR在短期內(nèi)可預(yù)測(cè)其生長(zhǎng)率。

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Phenotypic correlations and individual variation of energy metabolism and personality in juvenile Chinese bream (Parabramispekinensis)

ZENG Lingqing, FU Cheng, XI Lu, Peng Jianglan, FU Shijian*

LaboratoryofEvolutionaryPhysiologyandBehaviour,ChongqingKeyLaboratoryofAnimalBiology,ChongqingNormalUniversity,Chongqing401331,China

In nature, consistent individual differences (CIDs) in phenotypic traits (e.g., morphology, physiology, or behavior) are a widespread phenomenon in animals. CIDs in phenotypic traits are maintained over time, and can be measured by repeatability at different times. We used juvenile Chinese bream (Parabramispekinensis) as an animal model to determine individual variation and correlation between energy metabolism and personality behaviors of cyprinid fish. Under conditions of (25±0.5)℃, the standard metabolic rate (SMR), maximum metabolic rate (MMR, induced by exhaustive exercise), and excess post-exercise oxygen consumption (EPOC) of fish were determined, and the metabolic scope (MS) and factorial metabolic scope (FAS) were also calculated. Personality behaviors, including boldness (indicated by latency), activity (indicated by distance moved, average swimming velocity, and percent time spent moving) were measured for individuals (trial Ⅰ). All of the aforementioned phenotypic traits were measured again after one month (trial Ⅱ). The results showed that both body mass and body length of juvenile Chinese bream increased substantially, and these two morphological parameters showed good repeatability during the experiment (bothP< 0.05). Only the SMR of fish was repeatable, and not MMR, MS, FAS, and EPOC. SMR was negatively correlated with MS, FAS, and EPOC (allP< 0.05), and showed no correlation with MMR. MS had a positive correlation with both FAS and MMR (bothP< 0.05). The direction of some correlations between components of energy metabolism of the juvenile Chinese bream did not change during the course of experiment. Boldness (indicated as latency) of the experimental fish did not exhibit repeatability, and was significantly higher in trial Ⅱ than in trial Ⅰ (P< 0.05). The latencies of the two measurements were not correlated with SMR. In addition, distance moved, swimming velocity, and percent time spent moving were also not repeatable. However, the relationships among these three activity parameters were all positive in spite of the effects of time. When compared to those of trial Ⅰ, the values of the three parameters of activity all increased in trial Ⅱ. SMR in the two trials were positively related to the specific growth rate (SGR) in this fish species during the course of experiment. The present study suggests there were nonparallel changes in tendency and repeatability between the energy metabolism and personality behaviors of juvenile Chinese bream under artificial rearing conditions where environmental parameters were spatially and temporally predictable. Some correlations existed between the phenotypic traits and were substantially affected, to different extents, by environmental conditions. SMR of juvenile Chinese bream may predict their growth trajectory during their juvenile stage.

standard metabolic rate; maximum metabolic rate; personality; phenotypic variation;Parabramispekinensis

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31300341)；重慶市自然科學(xué)基金項(xiàng)目(cstc2014jcyjA00018)；重慶市教委科技項(xiàng)目(KJ130619)；重慶師范大學(xué)青年人才拔尖培育計(jì)劃項(xiàng)目(02030307-00027)資助;重慶市高等學(xué)校青年骨干教師資助計(jì)劃項(xiàng)目(CQJW-02060301-1714)

2016- 03- 27; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2017- 03- 02

10.5846/stxb201603270548

*通訊作者Corresponding author.E-mail: shijianfu9@hotmail.com

曾令清,付成,奚露,彭姜嵐,付世建.鳊幼魚(yú)能量代謝和個(gè)性行為的個(gè)體變異及表型關(guān)聯(lián).生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37(14):4807- 4816.

Zeng L Q, Fu C, Xi L, Peng J L, Fu S J.Phenotypic correlations and individual variation of energy metabolism and personality in juvenile Chinese bream (Parabramispekinensis).Acta Ecologica Sinica,2017,37(14):4807- 4816.