孫 棟,王春生,2,*

1 國家海洋局第二海洋研究所, 海洋生態(tài)系統(tǒng)與生物地球化學海洋局重點實驗室, 杭州 310012 2 國家海洋局第二海洋研究所, 衛(wèi)星海洋環(huán)境動力學國家重點實驗室, 杭州 310012

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深遠海浮游動物生態(tài)學研究進展

孫 棟1,王春生1,2,*

1 國家海洋局第二海洋研究所, 海洋生態(tài)系統(tǒng)與生物地球化學海洋局重點實驗室, 杭州 310012 2 國家海洋局第二海洋研究所, 衛(wèi)星海洋環(huán)境動力學國家重點實驗室, 杭州 310012

深遠海浮游生態(tài)系統(tǒng)依據(jù)水深的差別可以被劃分為幾個子系統(tǒng),包括上層、中層、深層和深淵層等。目前大量的研究結果表明在海洋上層,由于光照、溫度、海冰和營養(yǎng)鹽補充等因素的影響,浮游生物群落往往呈現(xiàn)出顯著的時空變化。但在海洋中層及更深的區(qū)域,傳統(tǒng)觀點認為隨著水深的增加,海洋的理化環(huán)境趨向于穩(wěn)定,在這一區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的時空變化要弱于海洋上層。同時受調查技術和經費的限制,人們對于這一廣闊區(qū)域內浮游生態(tài)系統(tǒng)時空變化規(guī)律的認識要局限的多。隨著我國海洋科學的發(fā)展和海洋強國戰(zhàn)略的實施,海洋科學研究也逐漸由過去的以近海研究為主發(fā)展到當前的近海、邊緣海和深遠海研究協(xié)同發(fā)展。但與我國近海浮游生態(tài)學過去數(shù)十年間積累的大量研究成果相比,我國科學家對深遠海,特別是中層、深層和深淵層浮游生態(tài)學方面的研究極為缺乏。從大洋浮游動物群落的垂直分布及其變化、種間關系與生態(tài)位分化、深海浮游動物群落在碳沉降和生物地球化學循環(huán)中的作用等多個角度全面總結了當前國內外深海浮游生態(tài)學的研究進展,同時介紹過去十余年來深海浮游生態(tài)學研究技術手段上的巨大進步,以期為今后國內同行的研究提供參考和借鑒。

浮游生態(tài)系統(tǒng)；垂直分布；缺氧；季風；海山；生物地球化學循環(huán)

海洋占據(jù)了地球表面積的71%,同時也是大量微生物、植物和動物物種的棲息地,它們與海洋環(huán)境一起構成了地球上最大的生態(tài)系統(tǒng)。依據(jù)生物群落的特征與理化環(huán)境的顯著差異,特別是水深的差別,海洋生態(tài)系統(tǒng)可以被劃分為淺海生態(tài)系統(tǒng)和深遠海(大洋)生態(tài)系統(tǒng)。前者主要是指位于陸架上的海底及其上方水層中的生態(tài)系統(tǒng),而后者指陸架邊緣以外的海洋生態(tài)系統(tǒng),包括位于陸坡、洋盆、洋脊、海溝等海洋地貌上的海底及其上方水層中的生態(tài)系統(tǒng)。對于大洋生態(tài)系統(tǒng)而言,通?？梢砸罁?jù)水深和光照情況的不同劃分為數(shù)個子系統(tǒng),包括200 m以淺、光照條件可以維持浮游植物和光合微生物進行凈初級生產的海洋上層(epipelagic zone)；200—1000 m、光照大大減弱以至于不足以維持浮游植物及光合微生物進行凈初級生產的海洋中層(mesopelagic zone)；1000 m以下、光照完全消失以至于完全依賴上層海洋生產力輸出的廣義海洋深層(deep sea)。而對于廣義的海洋深層又可以依據(jù)環(huán)境的差異和生態(tài)系統(tǒng)類型的不同而進一步劃分為1000—4000 m的狹義海洋深層(bathypelagic zone)、4000—6000 m的深淵層(abyssopelagic zone)和大于6000 m的超深淵層(hadalpelagic zone)(圖1)[1-2]。為了表達上的簡便,如不特別指明,下文將海洋中層、深層和深淵層等統(tǒng)稱為深海。

圖1 海洋生態(tài)系統(tǒng)的垂直劃分(仿[2],修改) Fig.1 Vertical zonation of marine ecosystem (Modified from[2])

海洋浮游生態(tài)學是海洋科學的一個重要分支,主要研究內容是浮游生物種群、群落和生態(tài)系統(tǒng)等各個層次的時空變換規(guī)律及其內在機制。由于采樣調查上的便利和與漁業(yè)活動的直接關聯(lián)性,自20世紀初開始人們就對海洋上層的浮游生態(tài)系統(tǒng)展開了系統(tǒng)的調查研究[3-4]。目前大量的研究結果表明在海洋上層,由于光照、溫度、海冰和營養(yǎng)鹽補充等因素的影響,浮游生物群落往往呈現(xiàn)出顯著的時空變化[5-6]。但在海洋中層及更深的區(qū)域,傳統(tǒng)觀點認為隨著水深的增加,海洋的理化環(huán)境趨向于穩(wěn)定,在這一區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的時空變化要弱于海洋上層。同時受調查技術和經費的限制,人們對于這一廣闊區(qū)域內浮游生態(tài)系統(tǒng)時空變化規(guī)律的認識要局限的多。早期,人們對這一深度范圍的浮游動物群落的初步認識和了解主要來源于幾次大規(guī)模的區(qū)域性海洋綜合調查(如國際印度洋調查,IIOE),隨著過去20年以來全人類對于全球變化問題的重視,人們逐漸認識到海洋中層及更深層區(qū)域的浮游生態(tài)系統(tǒng)對于生物地球化學循環(huán)、海氣相互作用和全球變化的重要意義[7-8],并且隨著研究技術手段的進步,關于海洋中層及更深層區(qū)域浮游生態(tài)學的相關研究報道正在快速增加(圖 2)。

圖2 關于過去25年間深海浮游動物生態(tài)學研究的文獻計量學分析Fig.2 Bibliometrics analysis of deep-sea zooplankton ecology research over the past 25 years基于Web of Science數(shù)據(jù)庫;海洋中層浮游動物研究,檢索邏輯：“zooplankton” and “twilight zone” or “mesopelagic”,檢索結果860篇；海洋深層浮游動物研究,檢索邏輯：“zooplankton” and “dark zone” or “bathypelagic”,檢索結果304篇)

隨著我國海洋科學的發(fā)展、綜合國力的提升和海洋強國戰(zhàn)略的實施,海洋科學研究也逐漸由過去的以近海研究為主發(fā)展到當前的近海、邊緣海和深遠海研究協(xié)同發(fā)展[9]。但是與我國近海浮游生態(tài)學過去數(shù)十年間積累的大量研究成果相比,我國科學家對深遠海,特別是中層、深層和深淵層浮游生態(tài)學方面的研究極為缺乏。本文試圖從深海浮游動物群落的垂直分布及其變化、種間關系與生態(tài)位分化、深海浮游動物群落在生物地球化學循環(huán)中的意義等多個角度總結當前國內外對于深海浮游動物生態(tài)學的研究進展,并介紹過去十余年來深海浮游生態(tài)學研究技術手段上的巨大進步,以期為今后國內同行的研究提供參考和借鑒。

1 深海浮游動物群落的垂直分布及其變化

在海洋上層,隨季節(jié)變化的光照和溫度條件以及由此驅動的海水物理、化學環(huán)境的協(xié)同變化導致溫帶和極地海洋初級生產力會呈現(xiàn)出顯著的季節(jié)特征[10-11],另外在一些熱帶和亞熱帶大洋及邊緣海,季風引發(fā)的上升流強度和營養(yǎng)鹽水平的變化也會導致顯著的初級生產力季節(jié)變化[12],這些變化都通過上行控制效應而進一步導致海洋上層浮游動物的豐度、生物量和群落結構等表現(xiàn)出明顯的季節(jié)動態(tài)[13-14]。而在深海,傳統(tǒng)的觀點認為這一區(qū)域的基本環(huán)境特征是溫度低,鹽度和溶解氧濃度非常穩(wěn)定,因此在這種環(huán)境下深海生物群落的季節(jié)變化會很微弱[15]。但是過去大約30年間的研究結果大大改變了這一舊有的觀念,人們逐漸認識到深海動物群落幾乎完全依賴于海洋上層產生的物質和能量輸出[16],因此海洋上層的季節(jié)變化必然會通過一系列途徑影響到深海動物群落。下面,本文從全球尺度上對熱帶和亞熱帶海洋、溫帶海洋、極地和亞極地海洋等三個差異顯著的浮游生態(tài)系統(tǒng)分別簡要概述,并且對國際學術界特別關注的熱帶大洋中層缺氧現(xiàn)象、季風及海山等海底地貌結構對大洋浮游生態(tài)系統(tǒng)的影響等三方面問題進一步詳細論述。

1.1 熱帶、亞熱帶海洋

在典型的熱帶、亞熱帶大洋,由于強烈的層化作用導致海洋上層缺乏營養(yǎng)鹽補充,因此海洋上層的初級生產力很低,同時初級生產力和葉綠素濃度的時空變化不明顯[17]。在這種情況下,熱帶、亞熱帶海洋的浮游動物群落不僅生物量很低,而且生物量呈現(xiàn)隨著水深增加而快速遞減的趨勢。例如,Steinberg等[18]對中太平洋ALOHA海洋監(jiān)測站(23°N)0—1000 m浮游動物的垂直分布的研究表明夜間0—50 m浮游動物生物量為7.1—9.5 mg/m3,在300—500 m則快速降低至不到1.0 mg/m3,到500—750 m時更是小于0.5 mg/m3。在極度寡營養(yǎng)的熱帶西太平洋“采薇”海山附近(15°N)的研究也發(fā)現(xiàn)了類似的規(guī)律：0—100m水層和100—200m水層的浮游動物豐度分別為72.11 個/m3和36.41 個/m3；而海洋中層的浮游動物豐度很低,各水層的豐度均小于3.00 個/m3。總體來說,在季節(jié)變化方面,由于熱帶、亞熱帶海洋的表層溫度常年較高,水體結構穩(wěn)定,海洋上層初級生產力狀況由于常年受到營養(yǎng)鹽的限制而季節(jié)變化很小(季風區(qū)除外),因此這一區(qū)域深海浮游動物群落的季節(jié)變化不顯著。

1.2 溫帶海洋

在溫帶海洋,海洋上層的溫度會呈現(xiàn)出較為明顯的季節(jié)變化[2]。在冬季,不穩(wěn)定的水體結構有利于深層營養(yǎng)鹽的垂直補充,隨著春季光照的增加和水溫的上升,浮游植物能夠利用水體中充沛的營養(yǎng)鹽而出現(xiàn)旺發(fā)現(xiàn)象[19],這導致溫帶海洋上層的浮游動物生物量在浮游植物旺發(fā)季節(jié)往往顯著高于其他季節(jié)[20],海洋上層較高的生產力會隨著浮游生物垂直遷移、糞便和生物殘屑的沉降等方式進一步影響深海浮游生物群落[21-22]。因此,與熱帶、亞熱帶海洋深海浮游動物群落缺乏季節(jié)變化相比,溫帶海洋深海浮游動物群落往往呈現(xiàn)出較強的季節(jié)變化。例如,在東北大西洋(47°N),200—400 m水層的浮游動物生物量春季要顯著高于夏季,但在更深的位置(400—1000 m),生物量的季節(jié)差別就不再顯著,這很好地反映了海洋上層生產力的變化；此外,由于夏季在海洋深層(1000—2000 m)有較大規(guī)模的哲水蚤休眠種群存在,因此這一深度的浮游動物生物量呈現(xiàn)出夏季高于春季的特征[23]。另外,Siokou等[20]對春季和秋季愛琴海(36—41°N)0—1000 m浮游動物群落的研究也表明海洋上層和海洋中層的浮游動物生物量和群落結構均存在著明顯季節(jié)差異,同時在中尺度上,浮游動物群落在上層和中層均表現(xiàn)出較明顯空間差異。

1.3 極地、亞極地海洋

對于極地、亞極地海洋生態(tài)系統(tǒng)來說,夏季冰層的融化是一個決定性的事件[24],隨著冰層融化、溫度上升,浮游植物進入旺發(fā)狀態(tài)[11],充足的食物支持了這個季節(jié)的海洋上層具有極高的浮游動物生物量,而隨著上層營養(yǎng)鹽的耗盡,浮游植物生物量下降,積累了充足脂類物質的浮游動物沉降至中層乃至更深的低溫水域進入季節(jié)性休眠狀態(tài)[25-26]。在冰島附近北大西洋(66—71°N)開展的浮游動物群落研究證實了上述理論：冬季海洋中層各個采樣深度范圍內的生物量都顯著高于春季和夏季,而同時海洋上層的生物量則顯著低于春季和夏季；進一步的研究發(fā)現(xiàn)哲水蚤屬和長腹水蚤屬的季節(jié)性垂直遷移是造成這一現(xiàn)象的主要原因[27]。此外,很多浮游動物類群有晝夜垂直移動習性,這往往造成中低緯度海區(qū)浮游動物生物量和群落結構的晝夜垂直分布存在明顯差異[18, 28],但在高緯度海區(qū)的浮游動物需要充分利用短暫的浮游植物旺發(fā)季節(jié)積累脂類物質以保證繁殖或休眠活動的需要,因此往往不表現(xiàn)出晝夜垂直遷移現(xiàn)象[26, 29]。另外,由于極地海區(qū)水溫較低,浮游動物通常需要經歷數(shù)個生長季的生長才能夠達到性成熟,因此在分析高緯度海區(qū)浮游動物,特別是橈足類的生態(tài)學現(xiàn)象時,優(yōu)勢種群的年齡結構及其變化往往不可忽視[30]。

1.4 熱帶大洋中層缺氧現(xiàn)象的影響

現(xiàn)代海洋學研究發(fā)現(xiàn)在熱帶東太平洋、北印度洋和熱帶東大西洋等海區(qū)的中層均存在著大面積的缺氧層,這種真光層以下的缺氧現(xiàn)象主要是由于海洋上層沉降下來的有機質在熱帶海區(qū)相對溫暖的中層被大量微生物分解利用,好氧微生物的活動消耗了水體中的溶解氧,但穩(wěn)定的水體結構導致中層水體缺乏垂直方向上的交換,從而無法獲得上層和深層富氧水的補充,最終導致在海洋中層出現(xiàn)一個溶解氧水平顯著低于海洋上層一個數(shù)量級甚至更低的缺氧層(oxygen minimum zone, OMZ)[31- 33]。海水中充沛的溶解氧通常是大多數(shù)海洋動物的生存都必須依賴的重要環(huán)境條件[34]。對于浮游動物來說,極低的溶解氧環(huán)境通常會對其垂直分布特征產生顯著的限制作用。例如,Wishner等[35]發(fā)現(xiàn)阿拉伯海中部水域(16°N)的中層(250—500 m)可以出現(xiàn)溶解氧低于0.2 mL/L的OMZ區(qū)域,同時浮游動物生物量的垂直分布呈現(xiàn)出0—200 m水層最高,500—1000 m水層其次,250—500 m水層最低的雙峰模式。與類似緯度范圍、但不存在中層缺氧現(xiàn)象的西太平洋和中太平洋的研究結果相比,這一結果很好地體現(xiàn)了中層缺氧現(xiàn)象對深海浮游動物垂直分布的強烈限制作用。另外,一些浮游動物種類在長期的進化過程中具備了對低氧環(huán)境的特殊適應能力,例如研究發(fā)現(xiàn)一種阿拉伯海中層分布的光水蚤Lucicutiagrandis集中分布于600—1000 m的深度,而同步測定的這一水層溶解氧僅為0.07—0.15 mL/L 的水平；一些乳點水蚤屬Pleuromamma、長腹水蚤屬Metridia和真哲水蚤屬Eucalanus的種類也被證明對海洋中層的缺氧環(huán)境有著極佳的適應能力[36]。因此,由于不同種類的浮游動物對于OMZ表現(xiàn)出的耐受差異,海洋中層的缺氧現(xiàn)象不僅僅可以影響浮游動物生物量和豐度的垂直分布,而且還可以顯著影響群落結構的垂直分布模式和晝夜垂直移動(diel vertical migration, DVM)模式如下[37-38]:

(1) 上層-中層雙峰分布型：種群在OMZ以淺的真光層存在一個豐度上的峰值,在OMZ水層豐度很低,在OMZ以深的水層存在一個次級峰值,表明自然狀態(tài)下這是一個上層-中層廣深度分布的種類,因躲避OMZ而出現(xiàn)雙峰分布。

(2) 跨OMZ-DVM型：夜間種群垂直遷移至OMZ以淺的真光層中攝食,白天垂直沉降至OMZ以深的富氧低溫水層(種群在DVM過程中經過OMZ的時間很短暫)。

(3) 上層單峰分布型：種群在OMZ以淺的真光層存在一個豐度上的峰值,在OMZ水層和OMZ以深豐度均很低,即OMZ以下不存在豐度的次級峰值(這表明自然狀態(tài)下這是一個海洋上層分布的種類,因此不受OMZ限制)。

(4) 次表層-中層雙峰分布型：種群在混合層中的分布并不均勻,表層豐度很低,在次表層存在峰值,在OMZ水層豐度很低,在OMZ以深又存在一個次級峰值(這表明自然狀態(tài)下種群應為次表層-中層分布,因躲避OMZ而出現(xiàn)雙峰分布)。

1.5 季風的影響

在遠離大陸的熱帶、亞熱帶海區(qū),通常情況下由于穩(wěn)定的海流和溫度條件導致海洋上層生態(tài)系統(tǒng)的季節(jié)變化很微弱(如熱帶中太平洋)。但是在一些受到季風影響的熱帶、亞熱帶海區(qū),季風和環(huán)流的季節(jié)變化及上升流、溫鹽狀況的變化會對海洋上層生態(tài)系統(tǒng)產生深刻影響[39-40]。例如在阿拉伯海,夏季強烈的西南季風會導致索馬里近海出現(xiàn)很強的離岸上升流和深入阿拉伯海離岸區(qū)的芬勒特射流[41],充沛的營養(yǎng)鹽導致阿拉伯海上層浮游動物生物量急劇提高[42]。在海洋中層,時間序列沉積物捕獲器的數(shù)據(jù)清晰地表明海洋上層初級生產力的大幅提高導致中層POC通量在季風季節(jié)的顯著升高[43],同時這一水層浮游動物生物量和群落結構也出現(xiàn)了相應的變化[44-45]。在海洋深層,盡管季風導致的POC通量季節(jié)變化依然清新存在,但浮游動物生物量的季節(jié)變化幾乎完全消失(15—16°N)[44]。這些研究表明,深海浮游動物群落受海洋上層季風影響的變化幅度會隨著深度的增加而逐漸減小。

1.6 海山的影響

按照一般的定義,海山是指高出海底達到1000 m及以上,且不露出海面的海底凸起物[46]。基于不同海山頂部距離海平面的高度差異和它們在水文及生態(tài)特征上的差別,可以將海山分為淺海海山(海山頂部進入真光層)、中深度海山(海山頂部比真光層深,但小于400m)和深海海山(海山頂部比400m深)[47]。經過約半個世紀以來對太平洋和大西洋各類海山區(qū)的生態(tài)研究和漁業(yè)調查,人們發(fā)現(xiàn)海山區(qū)的水體和海底均擁有明顯不同于大洋其他區(qū)域的獨特生態(tài)系統(tǒng),其典型特征就是海山區(qū)的浮游生物、游泳生物和底棲生物在生物量、豐度、多樣性等方面都顯著不同于周邊的大洋生態(tài)系統(tǒng)和海底生態(tài)系統(tǒng),這一系列現(xiàn)象被歸納為“海山效應”(Seamount effects)[48-49]。針對淺海海山的浮游生態(tài)學調查較多,很多這類調查得到海山頂部及附近真光層中的初級生產力、浮游植物和浮游動物生物量均顯著高于周邊大洋水域的結論[50-51],而針對深海海山及其對中層、深層浮游動物群落影響的研究卻非常缺乏。一個涵蓋不同深度海山浮游生態(tài)系統(tǒng)的例子是Martin和Christiansen[52]對于東北大西洋三座海山的調查,他們發(fā)現(xiàn)兩座中深度海山頂部0—200 m層浮游動物生物量要低于周邊海域,同時海域中層浮游動物生物量差別不大；但對同區(qū)域一座深海海山的調查發(fā)現(xiàn)海山山坡附近的中層水體浮游動物生物量要顯著低于周邊海域。又如,在東太平洋的一個深海海山區(qū),Saltzman和Wishner[37]也發(fā)現(xiàn)橈足類的生物量和豐度在水深約600—800 m處具有一個明顯的次級峰值,這一深度與海山頂部的水深非常接近(960 m),而通常情況下在這一深度橈足類的豐度會大大低于上層水體。這些研究表明不同深度的海山對浮游動物群落的影響可以顯著不同,同時過去的研究很多時候也忽視了海山對于中層和深層浮游動物群落的影響,即使在關于淺海海山的研究中亦是如此。

與此同時,人們也從物理海洋學、生態(tài)動力學、地質學、動物行為學等不同角度提出了一系列假說來試圖解釋這些現(xiàn)象,比較有代表性的包括“上升流-初級生產提高”假說[53]、“垂直遷移受阻-空窗”假說[54]、“能量效率-外來補充”假說[55]和“逆上升流/下降流”假說[56]等如下。

(1) “上升流-初級生產提高”假說：此假說認為海山區(qū)復雜動力過程產生的上升流和渦旋將導致營養(yǎng)鹽豐富的深層海水進入真光層,這些營養(yǎng)鹽促進了各類浮游植物的生長從而極大提高了海山區(qū)真光層的初級生產力,這種促進作用在寡營養(yǎng)的大洋區(qū)域會尤其明顯,這進一步支持了浮游動物和食物鏈上更高營養(yǎng)級生物量的增加。

(2) “垂直遷移受阻-空窗”假說：此假說認為淺海海山和中深度海山將對浮游動物的晝夜垂直遷移產生強烈的阻礙作用,因此白天在海山上方水體中的植食性浮游動物將因為無法下沉進入安全深度而遭到捕食,從而可以在海山上方的水體中觀察到一個低豐度和低生物量的植食性浮游動物空窗。

(3) “能量效率-外來補充”假說：此假說認為很多海山區(qū)單純依賴“上升流-初級生產提高”機制增加的生產力并不足以支持各類浮游動物和游泳動物的代謝活動,因此必然存在某些周邊大洋區(qū)域物質和能量補充海山區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的途徑。

(4) “逆上升流/下降流”假說：某些浮游動物對海山區(qū)存在的上升流或下降流做出行為學上的響應,通過主動的逆流運動而保持在特定深度。

但當前的主要問題是大量的野外證據(jù)無法完全證實其中任何一種假說,不但對于同一海山生態(tài)系統(tǒng)不同年份的調查中會得到完全不同的結論,甚至針對同一海山在同一航次調查的不同時間段獲得的數(shù)據(jù)都有顯著差別[50- 52, 57-58]。針對這些不一致的野外證據(jù),Genin[47]建議只有在較淺的海山,當存在較長時間和較為強烈的上升流,使得富營養(yǎng)的深海海水能夠上升進入真光層并且在真光層中停留足夠長的時間以滿足浮游植物種群增殖時,經典的“上升流-初級生產提高”假說才可以用于解釋海山區(qū)存在較高浮游動物生物量的現(xiàn)象。此外,上述的大部分假說(除“能量效率-外來補充”假說外)都無法從理論上解釋在深海海山區(qū)發(fā)現(xiàn)的中層和深層浮游動物聚集現(xiàn)象。因此,關于海山,特別是深海海山對于中層和深層浮游動物群落的影響還需要深入研究。

2 深海浮游動物群落的種間關系和生態(tài)位分化

2.1 在群落尺度上

長期以來,生物多樣性的形成和維持機制一直是生態(tài)學研究的一個核心問題。經典觀點認為物種在群落中的共存是以生態(tài)位分化為前提的,換言之,生態(tài)位完全重疊的物種可能因為對相同資源產生激烈競爭而發(fā)生競爭排斥,因此無法在同一群落中穩(wěn)定共存[59-60]。雖然近年來生態(tài)理論在解釋一些限制性資源不多、物種生態(tài)位分化不明顯、但依然存在穩(wěn)定共存現(xiàn)象的生物群落時遇到了巨大挑戰(zhàn)[61]。但在開闊大洋,水體中垂直方向上的資源條件會隨著水深的增加而急劇減少[62],即對于各類浮游動物來說,深海環(huán)境通常是一個資源極端受限制的生境。因此,生態(tài)位理論對于解釋深海浮游動物群落的種間關系仍然是非常恰當?shù)摹Ｓ捎谀壳皩τ谏詈８∮蝿游锶郝鋬炔康牟妒澈图纳确N間關系的研究仍然極度缺乏,故本文主要從種間競爭和生態(tài)位分化角度簡要闡述深海浮游動物群落的種間關系問題。

對于深海的浮游動物來說,食物生態(tài)位分化是至關重要的,而這一過程往往通過空間(水深)生態(tài)位的分化而實現(xiàn)。概括而言,研究浮游動物食物生態(tài)位的技術手段主要有胃含物分析[63]、脂質分析[64]、分子生物學分析[65]和穩(wěn)定同位素分析[66]等。其中,隨著近年來分析技術的進步,利用脂類標志物和穩(wěn)定同位素分析研究浮游動物(也包括其他海洋動物)生態(tài)位的方法逐漸成為主流趨勢[67-68]。例如,Laakmann等[69]對北極深海幾種橈足類(包括真刺水蚤科和鷹嘴水蚤科)生態(tài)位分化機制的研究表明同一屬的近緣種之間通過各自偏好不同的水層深度而實現(xiàn)空間生態(tài)位的分化；又如,在南大西洋深海橈足類的研究中發(fā)現(xiàn)不同個體的營養(yǎng)級與其棲息的水深成正相關,而且同一物種不同發(fā)育階段個體間和雌雄間都呈現(xiàn)出空間生態(tài)位上的顯著分化[66]。綜上所述,對于深海浮游動物群落而言,較為簡單的食物網結構和較為單一的資源限制模式導致近緣種的同域共存必然出現(xiàn)針對食物資源的競爭排斥,個體和種群對低種間競爭環(huán)境的偏好導致群落中的不同物種表現(xiàn)出空間(水深)生態(tài)位的分化。但不可忽視的是,由于采樣調查上的困難,迄今尚未見到有關不同類群和不同水深的深海浮游動物群落面臨的捕食壓力方面的研究,因此無法評估來源于中層和深層的小型游泳動物及濾食性魚類對它們的捕食壓力在這種空間(水深)生態(tài)位分化中的貢獻。

2.2 在生物地理學尺度上

傳統(tǒng)上,對于生態(tài)位方面的研究主要在種群和群落尺度上開展[59, 66],但隨著生物地理學、群落生態(tài)學和分子系統(tǒng)學的發(fā)展和融合,近年來人們逐漸開始在更大的宏觀尺度或者生物地理學尺度上探討物種的生態(tài)位變化規(guī)律。其中最為重要的發(fā)現(xiàn)是“生態(tài)位保守性”假說(niche conservatism, NC)[70]的提出。該假說認為某一物種或者某一譜系的生態(tài)位及與生態(tài)位相關的某些生態(tài)特征隨著物種或譜系的進化過程而變化不大,即生態(tài)位在生物進化過程中具有一定的保守性。大量的研究表明這種現(xiàn)象在陸地動植物中普遍存在[71-72],但是少量試圖驗證海洋浮游動物生態(tài)位保守性假說的研究卻發(fā)現(xiàn)同一物種不同地理種群間的氣候生態(tài)位存在顯著分化,從而不支持此假說[73]。由于這一假說在海洋浮游動物中的實證研究極度缺乏,因此我們目前無法得到更全面的認識。但是近期一個關于大空間尺度上深海浮游動物分子系統(tǒng)發(fā)育關系的研究卻有助于我們對上述假說的理解：該研究發(fā)現(xiàn)在北極海域和南大洋中層分布的一種橈足類(Gaetanustenuispinus)的不同地理種群間存在顯著的遺傳分化,但是同樣分布于兩個海區(qū)深層的另一種橈足類(G.brevispinus)的不同地理種群間則不存在顯著的遺傳分化[74]。這一研究盡管沒有獲得兩個物種不同地理種群間的準確生態(tài)位數(shù)據(jù),但是根據(jù)兩個物種棲息深度的不同和不同深度下環(huán)境特征穩(wěn)定性的差異,可以推測海洋深層極端穩(wěn)定的環(huán)境導致物種進化的速度變得非常緩慢,同時海洋深層熱鹽環(huán)流的存在導致即使南北極之間的地理種群間可能并不存在絕對意義上的空間隔離；與之相比,海洋中層的環(huán)境特征仍有明顯的季節(jié)變化和地理差異,這有利于大尺度上不同地理種群間的隔離分化。在此基礎上,可以進一步預測海洋浮游動物生態(tài)位的保守性程度會隨著物種棲息深度的增加而加強,海洋上層分布的浮游動物在同一氣候區(qū)域內或者同一海區(qū)內就可能不具備生態(tài)位的保守性；海洋中層分布的浮游動物在更大的地理尺度上也可能不具備生態(tài)位的保守性；但海洋深層分布的浮游動物很可能在全球尺度上仍然具有較強的生態(tài)位保守性。不過,由于這類大尺度上的實證研究仍然很缺乏,目前這一假說尚無法很好的驗證。

3 深海浮游動物群落在碳沉降和生物地球化學循環(huán)中的作用

海洋是一個巨大的碳庫,有估算認為海洋上層的光合作用固定的碳大約占全球初級生產固定無機碳總量的一半左右[75],而由于生物碳泵(biological carbon pump)的存在,上層海洋固定的碳被大量輸送到了深海[76]。有估計甚至認為如果生物碳泵失效,未來大氣中的CO2濃度將比現(xiàn)在上升大約50%[77]。因此,在當今大氣CO2濃度上升和全球變化的大背景下,海洋生物碳泵及其影響因素得到了各國政府和科學家的高度重視。由于國內已經有關于海洋生物碳泵方面的專門論述[78-79],對于邊緣海的浮游生物在海洋生物碳泵方面的研究也有介紹[80],本文著重介紹過去的研究者們相對忽視的兩類浮游動物垂直遷移現(xiàn)象對海洋生物碳循環(huán)的意義。

3.1 晝夜垂直遷移的意義

很多海洋浮游動物都有晝夜垂直遷移(diel vertical migration, DVM)的習性,通常這種現(xiàn)象表現(xiàn)為夜間上浮至上層或者表層攝食,而白天下沉至數(shù)十米至數(shù)百米不等的海洋深處[81]。經典觀點認為白天的下沉有利于躲避一些依賴于視覺的捕食者,但是也有證據(jù)表明在一些類群中躲避捕食并非一個主要原因[26]。這種晝夜垂直遷移已經被證明存在重要生態(tài)意義和生物地球化學循環(huán)上的意義：一方面,拋開這些晝夜垂直遷移發(fā)生機理方面的爭論,過去20余年間學術界對于“浮游動物夜晚在表層攝食浮游植物,白天下沉到深層后,其自身呼吸代謝、排泄物和被更高營養(yǎng)級動物捕食都導致它們是上層有機碳往深層輸送的一個重要途徑”這一基本結論是沒有爭議的[82-83]。例如,Takahashi等[84]在東北太平洋亞極地海區(qū)的研究表明僅僅兩種優(yōu)勢橈足類的晝夜垂直遷移對于海洋上層到海洋中層垂直碳通量的貢獻率就達到15%之多；而在溫帶北大西洋的研究也表明上述機制在300 m深度的碳通量貢獻可以達到POC通量的71.4%[22]。此外,由于海洋上層初級生產力和不同浮游動物類群晝夜垂直遷移強度的季節(jié)差異,浮游動物晝夜垂直遷移對于海洋垂直碳通量的貢獻率也會出現(xiàn)明顯的季節(jié)變化,如在北太平洋亞極地生態(tài)系統(tǒng)中這一機制在春季的貢獻率就要顯著低于其他季節(jié)[84]。另一方面,浮游動物的晝夜垂直遷移對于維持海洋中層的浮游生態(tài)系統(tǒng)也至關重要：在太平洋熱帶海區(qū)和亞極地海區(qū)的研究表明海洋中層損失的POC通量根本無法滿足這一深度浮游動物和浮游細菌的能量需求,僅僅細菌的碳需求就達到同水層POC損失量的3—10倍之多,兩者之間如此大的差距只能依賴浮游動物垂直遷移帶來的能量和物質補充[85]。

3.2 季節(jié)性垂直遷移的意義

很多大型的橈足類存在季節(jié)性垂直遷移(seasonal vertical migration, SVM)現(xiàn)象,這種現(xiàn)象往往伴隨著個體的發(fā)育過程,例如北太平洋亞極地海區(qū)的一些大型哲水蚤會在上層海洋攝食和生長,待個體成熟后下沉到數(shù)百米的深海交配和產卵,并且不會再次上浮到海洋上層[86]；而極地海區(qū)的一些種類則要經歷數(shù)年的發(fā)育期才能夠成熟,期間會多次經歷季節(jié)性垂直遷移過程[87],因此這種垂直遷移又被稱為“個體發(fā)育垂直遷移”(ontogenetically vertical migration)。例如,在北太平洋亞極地海區(qū),幾種優(yōu)勢的新哲水蚤和真哲水蚤在浮游植物旺發(fā)季節(jié)(4—7月)會一直停留在海洋上層攝食,隨著秋季溫度下降和浮游植物生物量的急劇降低,它們逐漸下沉到海洋中層(8—9月),然后冬季會停留在那個深度休眠[88],而據(jù)估計僅其中一種(Neocalanusflemingeri)的季節(jié)性垂直遷移活動為深海(1000 m深度)帶來的垂直碳通量貢獻就可達到總POC通量的9%之多[89]。與之類似,在北大西洋高緯度海區(qū),春夏季積累了豐富脂類物質的飛馬哲水蚤Calanusfinmarchicus種群會在夏末逐漸下沉到600—1400 m的深海中進入休眠[86, 90],盡管每只哲水蚤平均僅含有200 μg的脂類,但由于其擁有極大的種群規(guī)模,因此這一季節(jié)性垂直遷移意味著巨量的脂類物質下沉到了深海之中。最近的一項研究計算了休眠種群的死亡率、代謝消耗和排泄之后認為大約有44%—93%的脂類物質最終在種群休眠的深海中被消耗掉,這意味著1—4 g C m-2a-1的深海碳通量[91]。

關于浮游動物垂直遷移在生物地球化學循環(huán)中的意義,當前的研究主要還存在幾方面的不足：一是人們對中層浮游動物面臨的捕食壓力很難準確估算,而遭受捕食通常是海洋浮游橈足類最主要的死亡原因[92],因此這導致很難準確區(qū)分浮游動物自身呼吸代謝、排泄物和個體死亡三者對于這一過程的相對貢獻(例如有研究認為呼吸代謝的貢獻要占絕對優(yōu)勢(64%—98%)[84],但也有結果表明排泄物的貢獻要大于呼吸代謝[89])；二是目前的研究主要涉及海洋上層和中層,而一些極地海區(qū)浮游動物的季節(jié)性垂直遷移可以達到1000 m以下的海洋深層[23],但迄今關于深層浮游動物的垂直遷移與生物碳泵之間關系的研究仍然極度缺乏；三是目前在高生產力海區(qū)(如南大洋、白令海、北大西洋的亞極地海區(qū)等)和中等生產力海區(qū)(如熱帶東太平洋海區(qū))的研究較多,而在寡營養(yǎng)海區(qū)(如熱帶西太平洋暖池區(qū)和北太平洋亞熱帶環(huán)流區(qū)等)的研究很少。

4 當前深海浮游生態(tài)學研究的技術手段簡介

4.1 浮游生物拖網

浮游生物拖網是最傳統(tǒng)和最為廣泛使用的浮游動物采樣調查設備。早在1828年,人們就開始利用浮游生物拖網采集浮游生物,此后達爾文在乘坐“貝格爾”號進行環(huán)球考察時也使用過此類設備[4]。隨著對海洋科學認識的深入,人們逐漸開始試圖發(fā)展一些能夠深入到海洋深處,并且分不同水層采集浮游動物樣品的設備。當前,深海調查時應用較多的浮游生物分層拖網主要包括BIONESS(Bedford Institute of Oceanography Net and Environmental Sampling System)、MOCNESS(Multiple Opening/Closing Net and Environmental Sensing System)和HYDRO-BIOS Multinet三類,其主要性能指標見表1。

表1 當前深海浮游生物調查中應用廣泛的三類主要分層拖網簡介

4.2 光學調查設備

由于經典的網采-鏡檢模式無法快速高效獲得浮游動物群落的生態(tài)數(shù)據(jù),因此人們開發(fā)了一系列基于各類光學技術的浮游動物調查設備,當前應用較多的包括VPR(Video Plankton Recorder)、OPC(Optical Plankton Counter)和LOPC(Laser Optical Plankton Counter)、UVP(Underwater Video Profiler)微光成像系統(tǒng)以及搭載在AUV/ROV/HOV等各類潛器上的攝錄設備等。關于海洋浮游動物的圖像觀測技術及相關進展,國內近期也有專門報道[96]。

4.3 聲學調查設備

在各類海洋調查儀器中,基于聲學原理的調查設備是很重要的一個類別。其中,聲學多普勒海流剖面儀(Acoustic Doppler Current Profiler, ADCP)是一類基礎的物理海洋調查設備,由于其測定海流的基本原理是捕捉水中各類懸浮粒子的聲波反射,因此這類設備可以用于研究不同粒徑浮游動物在水體中的豐度和分布情況[97]。聲學調查方法的主要優(yōu)勢有二：首先,由于當前各類ADCP已經廣泛裝備于各式海洋調查船、錨定長期觀測系統(tǒng)及CTD采水器等設備平臺,因此可以通過分析這些ADCP數(shù)據(jù)獲取經典網采調查方法很難獲得的長期性、大范圍的浮游動物調查數(shù)據(jù)[98]；其次,可以很方便的進行時間上的連續(xù)站或者空間上的連續(xù)剖面調查,并實時得到調查數(shù)據(jù)[28]。

4.4 沉積物捕獲器

現(xiàn)代的沉積物捕獲器(Sediment Trap)通常是為采集特定水深、長時間序列的海洋沉降顆粒物樣品而設計的裝置,目前已經成為全球變化研究和生物地球化學循環(huán)研究領域非常重要的技術手段[99]。由于很多中層和深層的浮游動物具有較強的垂直遷移能力,而沉積物捕獲器的設計又導致其一旦落入樣品管則很難再次逃逸,因此沉積物捕獲器的時間序列沉積物樣品中往往混雜有數(shù)量不一的浮游動物樣品[100]。盡管沉積物捕獲器獲取的浮游動物樣品毫無疑問具有很大的隨機性和選擇性,但是在高生產力的海區(qū),仍可與浮游生物拖網獲取的數(shù)據(jù)結合來分析浮游動物群落的季節(jié)變化規(guī)律[101]。

5 我國的研究現(xiàn)狀

長期以來,我國浮游生態(tài)學研究的重點區(qū)域是近海和邊緣海的上層水體,而由于經費和技術手段的限制,對邊緣海和大洋的中層及深層浮游動物生態(tài)學研究很少。早期較有代表性的工作是在20世紀70年代至80年代對南海的綜合調查中,國家海洋局第三海洋研究所和中國科學院南海海洋研究所分別對這一海區(qū)中層和深層的浮游動物生物量和物種多樣性等基本群落特征進行了初步研究[102- 104]。此后,隨著國家南北極綜合科考工作的展開,我國科學家分別對北冰洋的楚科奇海、北太平洋的白令海及南大洋的南設得蘭島附近海域上層和中層的浮游動物群落結構進行了研究[105- 107]。近年來,隨著我國“一帶一路”國家戰(zhàn)略及“走向深遠?！焙Ｑ蟀l(fā)展戰(zhàn)略的實施,我國科學家依托國家海洋局“全球變化與海氣相互作用”專項、中國科學院“熱帶西太平洋海洋系統(tǒng)物質能量交換及其影響”先導專項、中國大洋礦產資源研究開發(fā)協(xié)會“中國富鈷結殼勘探合同區(qū)的資源與環(huán)境調查”專項及“中國多金屬結核勘探合同區(qū)的資源與環(huán)境調查”專項、科技部“超深淵生物群落及其與關鍵環(huán)境要素的相互作用機制研究”973項目等重大科技計劃的資助,逐漸開展了一系列邊緣海、大洋和極地海域的深海浮游動物生態(tài)學研究,特別是對西北太平洋的馬里亞納海溝、雅浦海溝、采薇海山和雅浦海山等區(qū)域展開了較為系統(tǒng)的浮游生態(tài)學研究。

6 展望

(1)在深海浮游動物群落垂直分布及其變化方面,已有的研究報道主要集中在北半球的極地亞極地、南大洋、東太平洋和阿拉伯海等區(qū)域,對于與我國關系最密切的西太平洋海區(qū),這類研究還非常缺乏。此外,在我國南海海盆和東海的深水區(qū),大量的研究表明上層浮游生態(tài)系統(tǒng)會受到季風和環(huán)流的顯著影響[12-13, 108],基于上文所述阿拉伯海區(qū)域的研究結果,中層和深層生態(tài)系統(tǒng)也會受到相應的影響。

(2)在深海浮游動物群落的種間關系和生態(tài)位分化方面,早期受到穩(wěn)定同位素分析技術上的限制,必須通過先確定基準營養(yǎng)級的穩(wěn)定同位素基線,然后測定目標動物的δ15N并與之比對,從而獲得目標動物或類群的營養(yǎng)級[69, 109]。這一方法的最大缺陷在于人為選取的基準營養(yǎng)級有時會與真實情況存在顯著偏差,而近期氨基酸特異性穩(wěn)定同位素分析方法的進步已經可以有效避免這個問題[110]。因此,這一方法的應用必然極大促進今后深海浮游動物種間關系的研究。

(3)在深海浮游動物與生物地球化學循環(huán)的研究方面,已有的研究主要集中在生產力較高的熱帶、亞熱帶邊緣海和高緯度海區(qū),對于廣大寡營養(yǎng)海區(qū)的研究極為缺乏。在當前全球氣候變化和人類活動的大背景下,寡營養(yǎng)海區(qū)(如熱帶亞熱帶的西太平洋、中太平洋和中印度洋等)生態(tài)系統(tǒng)的重要性日益受到重視[111-112],今后在這些海域的研究應更多的考慮深海浮游動物生態(tài)學與生物地球化學循環(huán)和全球變化研究的緊密結合,有針對性的開展工作。

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A review of open ocean zooplankton ecology

SUN Dong1, WANG Chunsheng1,2,*

1LaboratoryofMarineEcosystemandBiogeochemistry,SecondInstituteofOceanography,StateOceanicAdministration,Hangzhou310012,China2StateKeyLaboratoryofSatelliteOceanEnvironmentDynamics,SecondInstituteofOceanography,StateOceanicAdministration,Hangzhou310012,China

The open-sea ecosystem is usually divided into several subsystems: epipelagic, mesopelagic, bathypelagic, abyssopelagic zones, etc. Many findings indicated that plankton communities showed significant temporal and spatial variations in the epipelagic zone, mainly because of the variations of light, temperature, ice, nutrient supplements, etc. However, in the mesopelagic and deeper zones, more stable physical and chemical environments with increased depths resulted in weaker temporal and spatial variations of ecosystems than those in the epipelagic zone. Besides, our knowledge about the general patterns of the temporal and spatial variation of deep-sea ecosystems has been seriously restricted by limited investigation technology and funding. With the development of marine science and the implementation of marine strategies, the focus of our marine research has evolved from the limited neritic area to coordination of neritic, marginal, and open seas. However, China′s scientific contribution to deep-sea ecology, especially zooplankton ecology of the mesopelagic, bathypelagic, and abyssopelagic zones, has been more limited than that of the neritic zone in the past several decades. The present paper provides an overview of the current progress of deep-sea zooplankton ecology, including the vertical distribution and variation of deep-sea zooplankton communities, interspecific relationships, and niche differentiation, and their roles in carbon deposition and the biogeochemical cycle, etc. Furthermore, the investigation technology of deep-sea zooplankton ecology has developed remarkably in recent years.

plankton ecosystem; vertical distribution; hypoxia; monsoon; seamount; biogeochemical cycle

國家重點基礎研究發(fā)展計劃(2015CB755902);國家重點研發(fā)計劃 (2016YFC0304105); 國家自然科學基金(41406116)

2016- 03- 06; 網絡出版日期:2017- 02- 17

10.5846/stxb201603060393

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangsio@sio.org.cn

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