韓東洺,張喜洋,龐秋穎,閻秀峰

東北林業(yè)大學鹽堿地生物資源環(huán)境研究中心,東北油田鹽堿植被恢復(fù)與重建教育部重點實驗室,哈爾濱 150040

萌芽菊芋塊莖對鹽堿土壤脅迫的生理響應(yīng)

韓東洺,張喜洋,龐秋穎*,閻秀峰

東北林業(yè)大學鹽堿地生物資源環(huán)境研究中心,東北油田鹽堿植被恢復(fù)與重建教育部重點實驗室,哈爾濱 150040

土壤鹽堿化是影響全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)和生態(tài)環(huán)境的重要問題。在農(nóng)田、輕度鹽堿草地和重度鹽堿草地設(shè)置樣地以塊莖種植菊芋,次年5月塊莖萌發(fā)階段取塊莖樣品測定丙二醛、游離脯氨酸、可溶性糖含量以及抗氧化酶活性并進行蛋白質(zhì)組學分析,分析了萌芽菊芋塊莖對鹽堿土壤脅迫的生理響應(yīng)。0—20 cm土層的電導率(表征土壤可溶鹽含量)表明從農(nóng)田到輕度、重度鹽堿草地土壤鹽堿脅迫逐漸增強,丙二醛含量變化反映出菊芋塊莖受害程度逐漸增加,并且基于游離脯氨酸的滲透調(diào)節(jié)能力也在逐漸增強。蛋白質(zhì)組學分析結(jié)果顯示與遺傳信息加工相關(guān)的差異蛋白數(shù)量最多(占28.75%)且多為表達上調(diào),意味著DNA復(fù)制和轉(zhuǎn)錄、蛋白質(zhì)合成和折疊的相關(guān)蛋白在響應(yīng)鹽堿脅迫中發(fā)揮關(guān)鍵作用。碳水化合物及多糖代謝(占15%)、氨基酸代謝(占11.25%)以及能量代謝(占7.5%)相關(guān)的差異蛋白數(shù)量也較多,說明調(diào)節(jié)物質(zhì)代謝平衡在萌芽菊芋塊莖應(yīng)對鹽堿土壤脅迫過程中有重要作用。這些結(jié)果為揭示萌芽菊芋塊莖適應(yīng)鹽脅迫的生理機制奠定了基礎(chǔ)。

菊芋；萌芽塊莖；生理響應(yīng)；鹽堿土壤

土壤鹽堿化是影響全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)和生態(tài)環(huán)境的重要問題。目前鹽堿地約占地球陸地面積的25%,有研究預(yù)測到2050年全球鹽堿化耕地的比例可能達到50%[1]。篩選培育耐鹽堿植物、提高各類作物和綠化植物的耐鹽堿能力,是應(yīng)對全球土壤鹽堿化的有效途徑。

菊芋(Helianthustuberosus)是菊科(Compositae)向日葵屬的草本植物,因生物量大、塊莖富含菊糖(inulin)而在飼料、食品、生物煉制乃至生物能源方面受到重視,同時由于耐寒、耐旱、耐貧瘠的生物生態(tài)學特性,在沙漠治理和水土保持方面體現(xiàn)出良好的生態(tài)價值。2004年,嘗試將菊芋引入松嫩鹽堿草地,發(fā)現(xiàn)菊芋可以在中度鹽堿程度的退化草地上自然生長。經(jīng)過進一步的選育,耐鹽堿能力強的品系可以在重度鹽堿程度的退化草地上生長并結(jié)出塊莖[2]。菊芋主要靠塊莖繁殖,通過種子也能獲得實生苗,但即使在中度鹽堿程度的退化草地上,播種菊芋種子也難以成苗。進一步的控制實驗結(jié)果表明,塊莖可以較種子適應(yīng)更強的鹽堿脅迫而萌芽成苗,而且由塊莖萌芽而成的幼苗對鹽堿脅迫的耐性也強于由種子獲得的實生苗(待發(fā)表)。一般認為,塊莖儲存的豐富養(yǎng)分應(yīng)該是這種優(yōu)勢的重要原因,不過同樣以塊莖儲存養(yǎng)分的馬鈴薯并不具有菊芋般的耐鹽堿能力,菊芋塊莖萌芽成苗的過程可能存在著適應(yīng)鹽脅迫環(huán)境的特殊生理機制。

近十余年,結(jié)合菊芋生態(tài)適應(yīng)性及劣質(zhì)土地利用,菊芋鹽脅迫生理生態(tài)學研究陸續(xù)開展,并以國內(nèi)工作為主。南京農(nóng)業(yè)大學和中國科學院煙臺海岸帶研究所的兩個研究團隊以濱海鹽漬土地利用和海水灌溉為背景研究了鹽脅迫下菊芋不同生態(tài)型、品系的生理響應(yīng)和耐鹽機理[3-20]。不過,菊芋耐鹽生理機制研究中對塊莖的重要作用重視不夠,尤其是沒有關(guān)注塊莖萌芽成苗這個重要階段。因此,將系統(tǒng)解析鹽脅迫下菊芋塊莖萌芽成苗的生物學過程,揭示菊芋塊莖萌芽成苗階段適應(yīng)鹽脅迫的生理機制。

1 材料與方法

1.1 研究地點自然概況

研究地點位于黑龍江省肇東市太平鄉(xiāng)太平村的肇東市錦原牧業(yè)有限公司生態(tài)試驗站內(nèi)(45°54′ N,125°55′ E),地勢平坦,平均海拔143.78 m。該區(qū)域?qū)儆诤疁貛Ц珊导撅L氣候,春季多風少雨,夏季酷熱多雨,秋季涼爽,冬季寒冷干燥。區(qū)內(nèi)年均降水量400—500 mm,年均氣溫3.1℃,年積溫2700℃左右,無霜期135—145 d。

1.2 樣地設(shè)置及樣品采集

根據(jù)地上植被狀況和土壤鹽堿程度設(shè)置輕度鹽堿草地、重度鹽堿草地2個樣地,并在相鄰的農(nóng)田中設(shè)置對照樣地。2013年5月,將篩選的菊芋品系以塊莖分別播種在農(nóng)田、輕度鹽堿草地、重度鹽堿草地樣地上。2014年5月塊莖萌發(fā)階段,挖取菊芋塊莖,清洗,鮮樣用于丙二醛、脯氨酸、可溶性糖含量及抗氧化物酶活性的測定,5株重復(fù)。對應(yīng)取樣-80℃冰箱保存,用于后期的蛋白質(zhì)組學分析。同時挖取土壤樣品,每樣地5個樣點,深度30 cm,每10 cm一層,清雜后自然風干、磨細、過1 mm及0.25 mm孔徑土壤篩,用于土壤化學性質(zhì)分析。

1.3 土壤化學性質(zhì)分析

1.4 菊芋塊莖樣品分析

菊芋塊莖樣品稱鮮重(M1)后110℃殺青、80℃烘干至恒重(M2),按(M1-M2)×100/M1計算相對含水量(%)。丙二醛含量采用費偉等的方法[22]測定,游離脯氨酸含量采用劉愛榮和趙可夫的方法[23]測定,可溶性糖含量采用張志良和瞿偉菁的方法[24]測定,抗氧化酶(超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、抗壞血酸過氧化物酶、過氧化物酶)活性參照夏天翔等的方法[25]測定。

菊芋塊莖蛋白質(zhì)組學分析按本實驗室建立的方法[26]進行。蛋白質(zhì)樣品經(jīng)雙向電泳分離后,以Image Scanner III掃描儀掃描凝膠獲得圖像,使用凝膠圖像分析軟件Imagemaster 2D(版本7.0)對蛋白質(zhì)點進行識別、匹配和定量分析,以P<0.05和ratio≥1.5為篩選參數(shù)對差異表達蛋白質(zhì)點進行標記。差異點經(jīng)MALDI-TOF/TOF MS(Applied Biosytems/MDS Sciex, USA)分析得到肽指紋圖譜,通過MASCOT搜索引擎(http://www.matrixscience.com)并結(jié)合NCBI數(shù)據(jù)庫BLAST搜索(http://www.ncbi.nlm.nih.gov/BLAST/)獲得蛋白質(zhì)信息,依據(jù)KEGG(http://www.genome.jp/kegg/kegg2.html)數(shù)據(jù)庫以及相關(guān)文獻對已鑒定的差異蛋白質(zhì)進行功能注釋和分類。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計

使用SPSS Statistics v17.0軟件進行分析統(tǒng)計,并利用單因素方差分析(one-way ANOVA)比較不同數(shù)據(jù)組間的差異。

2 結(jié)果與分析

2.1 樣地土壤化學性質(zhì)比較

采用土壤溶液的電導率來表征可溶性鹽的含量。在0—10 cm土層,農(nóng)田樣地土壤的電導率顯著低于輕度和重度鹽堿草地,而后兩者相近；在10—20 cm和20—30 cm土層,則是農(nóng)田和輕度鹽堿草地樣地土壤的電導率相近,并顯著低于重度鹽堿草地。由于菊芋塊莖及根系主要分布于0—20 cm土層,因此計算了0—10 cm和10—20 cm土層土壤電導率的平均值?？梢钥闯?從農(nóng)田到輕度鹽堿草地、再到重度鹽堿草地,土壤的電導率漸次增高(圖1)。

圖1 樣地土壤的電導率和pH值Fig.1 Electrical conductivity and pH of soil in sampling plot

2.2 萌芽菊芋塊莖的生理變化比較

丙二醛是膜脂過氧化的產(chǎn)物,植物在脅迫狀況下會加劇膜脂過氧化程度,因而丙二醛含量通常作為衡量植物在逆境下受害程度的指標。由圖2丙二醛含量的變化可以看出,與農(nóng)田相比,鹽堿草地中的菊芋塊莖受害程度增加,而且隨鹽堿脅迫程度增強而加劇。

圖2 萌芽菊芋塊莖的丙二醛、游離脯氨酸和可溶性糖含量Fig.2 Content of malonaldehyde (MDA), free proline and soluble sugar in sprouting Jerusalem artichoke tubers

萌芽菊芋塊莖中的游離脯氨酸含量與丙二醛含量有著相同的變化趨勢,表明鹽堿草地中的菊芋塊莖在萌芽過程中利用脯氨酸進行滲透調(diào)節(jié)來應(yīng)對土壤鹽分造成的鹽脅迫及水分脅迫,而可溶性糖含量沒有顯著差異,說明可溶性糖類在這個過程中沒有作為主要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)而起作用(圖2)。植物在鹽脅迫、水分脅迫等逆境下常在組織、細胞內(nèi)發(fā)生氧化脅迫,一些抗氧化酶類的活性也會隨之變化,以盡量清除過量的活性氧而維持平衡的氧化還原狀態(tài)。檢測了萌芽菊芋塊莖的超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、抗壞血酸過氧化物酶、過氧化物酶活性,在農(nóng)田、輕度鹽堿草地、重度鹽堿草地樣地中有些差異,但規(guī)律并不明顯(圖3)。

圖3 萌芽菊芋塊莖的抗氧化酶活性Fig.3 Antioxidant enzyme activity in sprouting Jerusalem artichoke tubers

2.3 萌芽菊芋塊莖的蛋白質(zhì)組學分析

提取了萌芽菊芋塊莖的可溶性蛋白質(zhì)進行蛋白質(zhì)組學分析,將輕度、重度鹽堿草地樣地中的菊芋分別與農(nóng)田樣地的進行比較,選取統(tǒng)計學上有顯著差異(P<0.05)并且蛋白質(zhì)含量變化1.5倍以上(Ratio≥1.5)的差異蛋白進行質(zhì)譜鑒定和功能注釋。相比于農(nóng)田樣地,輕度鹽堿草地樣地中的菊芋塊莖鑒定出42個差異蛋白(27個表達上調(diào)、15個表達下調(diào)),重度鹽堿草地樣地中的菊芋塊莖鑒定出38個差異蛋白(18個表達上調(diào)、20個表達下調(diào))(圖4)。按照NCBI檢索的功能分類,這些差異蛋白涉及到碳水化合物及多糖代謝(占總數(shù)的15%,下同)、能量代謝(7.5%)、遺傳信息加工(28.75%)、氨基酸代謝(11.25%)、核苷酸代謝(2.5%)、次生代謝產(chǎn)物合成(3.75%)、信號轉(zhuǎn)導(17.5%)、轉(zhuǎn)運與分解代謝(2.5%)、細胞運動(2.5%)以及未解功能(8.75%)等11個類群。

圖4 鹽堿草地樣地中萌芽菊芋塊莖相較于農(nóng)田樣地的蛋白差異點Fig.4 Differentially expressed proteins in the sprouting Jerusalem artichoke tubers from alkaline grassland compared with growth in farmland

與遺傳信息加工相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點共鑒定出23個。其中,輕度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的差異蛋白如蛋白二硫化物異構(gòu)酶(protein disulphide isomerase, 504)、參與氨酰-tRNA生物合成的氨酰-tRNA合成酶(aminoacyl-tRNA synthetase, 1847)、二磷酸核酮糖羧化酶結(jié)合蛋白(rubisco subunit-binding protein, 1866)、熱休克蛋白(heat-shock protein, 1870)、參與肽酰-tRNA從核糖體A點向p點轉(zhuǎn)移的延長因子EF-2(elongation factor EF-2, 1893)等均表達上調(diào),而重度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的差異蛋白,參與調(diào)節(jié)核糖核酸酶活性的甲基轉(zhuǎn)移酶(dimethyl menaquinone methyltransferase, 1486)、促分裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase, 1537)、參與內(nèi)質(zhì)網(wǎng)上蛋白加工與MAPK信號途徑的內(nèi)質(zhì)網(wǎng)結(jié)合蛋白(ER binding protein, 1558)等表達上調(diào),凝集素(lectin, 11, 1208)則表達下調(diào)。

與碳水化合物及多糖代謝相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點鑒定出12個。輕度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的差異蛋白,參與糖酵解途徑的烯醇化酶(enolase, 854)、參與戊糖磷酸途徑的6-磷酸葡糖酸內(nèi)酯酶(6-phosphogluconolactonase, 1792)、催化碳從磷酸酮糖轉(zhuǎn)移到磷酸醛糖的轉(zhuǎn)酮醇酶(transketolase, 1784)、分解蔗糖生成低聚果糖和葡萄糖的果糖基轉(zhuǎn)移酶(1 F-fructosyltransferase, 1150, 1181)等表達上調(diào),乙酰轉(zhuǎn)移酶(acetyl-CoA acetyltransferase, 1460)則表達下調(diào)。重度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的差異蛋白,參與糖酵解途徑的磷酸甘油酸變位酶(phosphoglyceratemutase, 955)、參與三羧酸循環(huán)途徑的蘋果酸脫氫酶(malic enzyme, 1557)表達上調(diào),乙醇脫氫酶(alcoholde hydrogenases, 693)表達下調(diào)。

與氨基酸代謝相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點9個。輕度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的差異蛋白,參與催化絲氨酸和半胱氨酸與胱硫醚之間反應(yīng)的半胱氨酸合酶(cysteine synthase, 1814)、催化甲硫氨酸合成的甲硫氨酸合成酶(methionine synthase, 1884)表達上調(diào),轉(zhuǎn)移烷基或芳基以及甲基以外基團的腺苷蛋氨酸合酶(adenosylmethionine synthase, 1468)表達下調(diào)。重度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的精氨酸酶(arginase, 1532)表達上調(diào)。

與能量代謝相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點6個。輕度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的ATP合酶(ATP synthase, 932)表達上調(diào),而重度鹽堿草地中菊芋塊莖鑒定出的差異蛋白質(zhì)如參與植物呼吸作用的氧化還原酶(oxidoreductase, 517)和醌氧化還原酶(quinone oxidoreductase, 522)、ATP合成酶(ATP synthase, 1179)表達則全部下調(diào)。

與環(huán)境響應(yīng)信號轉(zhuǎn)導相關(guān)的蛋白14個。在輕度鹽堿草地土壤生長條件下,菊芋塊莖中生長素誘導蛋白(auxin induced protein,538、543)表達量下調(diào)。在重度鹽堿草地土壤生長條件下,菊芋塊莖中脫水蛋白(dehydrin,128、157、197、303、346、1487)表達量上調(diào)。

3個可能與次生代謝產(chǎn)物合成相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點(predicted protein,1790、1798、1513)表達量都上調(diào)。2個核苷酸代謝相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點核糖核酸酶(vitis vinifera ribonuclease 13、1474)在輕度鹽脅迫下表現(xiàn)出不同的變化趨勢。2個轉(zhuǎn)運與分解代謝相關(guān)的差異蛋白質(zhì)點(plastidic glucose transporter,1842)、(hypothetical protein,867)在輕度鹽脅迫下表達量顯著上調(diào)。2個細胞運動相關(guān)蛋白(actin,1828)、(beta tubulin,1545)表達量也顯著上調(diào)。7個未知功能的蛋白與植物鹽堿脅迫的關(guān)系還有待進一步研究。

3 討論

從0—20 cm土層的電導率(表征土壤可溶鹽含量)看,所設(shè)置樣地從農(nóng)田到輕度、再到重度鹽堿草地,基本上形成了一個鹽堿脅迫逐漸增強的土壤環(huán)境(圖1),丙二醛含量的變化也反映出菊芋塊莖的受害程度逐漸增加,并且基于游離脯氨酸的滲透調(diào)節(jié)能力也在逐漸增強(圖2)。遺憾的是,在蛋白質(zhì)組學分析結(jié)果的差異蛋白中,并未發(fā)現(xiàn)與滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)代謝相關(guān)的酶類。

蛋白質(zhì)組學分析結(jié)果中,數(shù)量最多的差異蛋白是與遺傳信息加工相關(guān)的類群(28.75%),而且多為上調(diào)表達,這意味著萌芽菊芋塊莖對鹽脅迫的響應(yīng)與應(yīng)對是從基因表達水平開始的。差異蛋白數(shù)量較多的類群接下來是碳水化合物及多糖代謝(占15%)、氨基酸代謝(占11.25%)以及能量代謝(占7.5%),說明調(diào)節(jié)物質(zhì)、能量代謝平衡在萌芽菊芋塊莖應(yīng)對鹽堿土壤脅迫過程中有重要作用。

蛋白質(zhì)的合成機制在植物適應(yīng)非生物脅迫的過程中發(fā)揮重要作用。翻譯延伸因子是蛋白合成過程中必不可少的組成部分,它們通過在核糖體上催化氨基酸鏈的延伸而推動、控制蛋白質(zhì)的合成[27]。根據(jù)結(jié)果推測,在鹽堿脅迫過程中氨基酰tRNA合成酶和延長因子EF-2的表達量增加,以維持蛋白質(zhì)合成的正常運作。

熱激蛋白(Hsp)通過保持其他蛋白質(zhì)的完整性和促進重要的細胞酶在細胞間的運輸在植物抗?jié)B透脅迫過程中發(fā)揮重要作用。在本研究中,Hsp的表達量受鹽脅迫誘導顯著上調(diào),可能參與協(xié)助蛋白的正常折疊、膜間轉(zhuǎn)運,以及受損蛋白的降解及清除等。

植物通過糖酵解、丙酮酸代謝與三羧酸循環(huán)之間復(fù)雜的代謝途徑為植物體提供能量。本實驗中,在輕度鹽堿草地土壤生長條件下,菊芋塊莖中參與糖酵解途徑的烯醇化酶表達量顯著上調(diào),在重度鹽堿草地土壤生長條件下,參與糖酵解途徑的磷酸甘油酸變位酶表達量也顯著上調(diào)。燕麥根[28]和水稻[29]在響應(yīng)鹽脅迫的研究中,也發(fā)現(xiàn)了同樣的結(jié)果。參與磷酸戊糖途徑的6-葡糖磷酸內(nèi)酯酶、轉(zhuǎn)酮醇、參與三羧酸循環(huán)(TCA)的線粒體蘋果酸脫氫酶在鹽堿土壤脅迫條件下表達量上調(diào)。在菊芋塊莖萌芽階段,菊芋塊莖的能量代謝發(fā)生了改變,這些與能量代謝相關(guān)的蛋白不同程度的表達量變化,表明鹽堿土壤中的菊芋塊莖可能調(diào)節(jié)能量代謝途徑,為菊芋塊莖萌芽成苗提供更多的能源物質(zhì)。菊芋塊莖果糖基轉(zhuǎn)移酶的表達豐度上調(diào),與此前在鹽脅迫下小麥莖稈中通過果糖基轉(zhuǎn)移酶促進更多低聚果糖的生產(chǎn)來維持植物體內(nèi)的滲透勢的結(jié)果相一致[30]。

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Physiological response of sprouting Jerusalem artichoke tubers to saline-alkali stress

HAN Dongming, ZHANG Xiyang, PANG Qiuying*, YAN Xiufeng

KeyLaboratoryofSaline-alkaliVegetationEcologyRestorationinOilField,MinistryofEducation,AlkaliSoilNaturalEnvironmentalScienceCenter,NortheastForestryUniversity,Harbin150040,China

Soil salinization is one of the most common abiotic stresses affecting plant growth and is becoming an important issue, owing to its impact on agricultural production and the environment. Saline-alkali soil is becoming particularly widespread and may cover more than 50% of all arable lands by the year 2050. The combination of soil salinization and high pH conditions represents a major impediment for plant growth and crop productivity. The study area was a typical alkalinized grassland in northeastern China. Jerusalem artichoke (Helianthustuberosus) is an annual flowering plant that has been cultivated as a vegetable, fodder crop, and bioenergy material in many countries, owing to its high levels of polysaccharides, especially inulin. The ability to survive in the saline-alkali soils of semiarid areas is one of the most important characters of Jerusalem artichoke. Jerusalem artichoke tubers were sown in farmland, light saline-alkali, or severe saline-alkali soil and sprouting tubers were collected from the sample in May of the following year. The malondialdehyde, free proline, and soluble sugar contents, antioxidant enzyme activity, and protein profile were quantified, in order to assess the physiological response of Jerusalem artichoke to saline-alkali stress. The soil electrical conductivity (0-20 cm) indicated that the soluble salt contents of the three soil types were significantly different, with the lowest soluble salt content in the farmland soil and the greatest content in the severe saline-alkali soil. With increasing soluble salt content, the malondialdehyde content increased, obviously indicating higher levels of stress, and increased free proline content indicated that Jerusalem artichoke could enhance its resistance to salt stressviaosmotic adjustment. To investigate the proteomic response of the sprouting tubers to saline-alkali stress, two-dimensional gel electrophoresis (2-DE) gels from three biological experiments were analyzed. Then, using ImageMaster 2D Platinum Software, we identified more than 1000 highly reproducible protein spots on the coomassie brilliant blue (CBB)-stained 2D gels. A total of 80 differentially expressed proteins were successfully identified using MALDI-TOF/TOF analysis, according to the peptide matching results provided by MASCOT. Among these proteins, 42 were detected in the sproutingH.tuberosustubers from the light saline-alkali soil and 38 of the proteins accumulated differentially in the tubers grown in the severe saline-alkali soil. KEGG pathway analysis attributed these proteins to eleven different metabolic pathways, which included carbohydrate and polysaccharide metabolism (15%), energy metabolism (7.5%), genetic information processing (28.75%), amino acid metabolism (11.25%), nucleotide metabolism (2.5%), biosynthesis of secondary metabolites (3.75%), signal transduction (17.5%), transport and catabolism (2.5%), cell motility (2.5%), and unknown (8.75%). The differentially expressed proteins were mainly involved in genetic information processing, which might indicate that the regulation of proteins involved in DNA replication, transcription, protein synthesis, and protein folding are responsive to saline-alkali stress and play a pivotal role in salinity tolerance. Carbohydrate, energy, and amino acid metabolism-related proteins constituted one-third of the differentially expressed proteins, which suggests that metabolism homeostasis is important for the survival of seedlings exposed to saline-alkali stress. These findings provide new insight into the underlying molecular mechanisms of saline-alkali resistance in Jerusalem artichoke.

Jerusalem artichoke (Helianthustuberosus); sprouting tubers; physiological response; alkaline soil

國家自然科學基金項目(31470467)

2016- 10- 26;

2017- 01- 05

10.5846/stxb201610262181

*通訊作者Corresponding author.E-mail: qiuying@nefu.edu.cn

韓東洺,張喜洋,龐秋穎,閻秀峰.萌芽菊芋塊莖對鹽堿土壤脅迫的生理響應(yīng).生態(tài)學報,2017,37(4):1244- 1251.

Han D M, Zhang X Y, Pang Q Y, Yan X F.Physiological response of sprouting Jerusalem artichoke tubers to saline-alkali stress.Acta Ecologica Sinica,2017,37(4):1244- 1251.