王 偉, 丁孟文, 董云偉,

(1. 廈門大學(xué) 海洋與地球?qū)W院 近海海洋環(huán)境科學(xué)國家重點(diǎn)實驗室, 福建 廈門 361102; 2. 廈門市海灣生態(tài)保護(hù)與修復(fù)重點(diǎn)實驗室, 福建 廈門 361102)

日本菊花螺Siphonaria japonica(Donovan, 1824)隸屬于軟體動物門(Mollusca)、腹足綱(Gastropoda)、肺螺亞綱(Pulmonata), 是棲息于我國及日本沿岸巖相潮間帶中高潮區(qū)的常見腹足類[1-4]。作為我國巖相潮間帶重要的牧食者, 日本菊花螺對潮間帶藻類的組成和豐度具有重要的調(diào)節(jié)作用, 進(jìn)而通過食物鏈的上行效應(yīng)對其他營養(yǎng)級產(chǎn)生重要影響[5]。除此以外,日本菊花螺也具有重要的應(yīng)用價值, 從其體內(nèi)分離得到的聚丙酸酯類化合物有清涼解毒的功效, 具有重要的藥用價值[6]。

日本菊花螺幼體發(fā)育過程可分為胚胎發(fā)育和幼體發(fā)育階段[7], 胚胎發(fā)育發(fā)生在卵帶內(nèi), 而幼體發(fā)育發(fā)生在卵帶外。日本菊花螺卵帶由包裹胚胎的卵囊和卵囊外的凝膠狀物質(zhì)組成。胚胎發(fā)育階段在潮間帶巖石上完成, 分為多細(xì)胞期(卵裂期)、囊胚期、原腸胚期、擔(dān)輪幼體和面盤幼體5個時期[8]。經(jīng)過4~20 d胚胎發(fā)育之后, 幼體從卵帶中釋放出來, 進(jìn)行浮游生活, 然后附著于潮間帶成為稚貝[1]。這種繁殖方式具有以下優(yōu)勢: 其一, 可以兼顧種群在原棲息地的延續(xù)和種群的有效擴(kuò)散[9]; 其二, 卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育可保證發(fā)育早期的營養(yǎng)供給[9], 同時減少早期胚胎被攝食的幾率和防止原生生物、細(xì)菌和病毒的侵入[10]。但是, 將卵帶產(chǎn)在潮間帶會面臨著潮間帶嚴(yán)酷的環(huán)境脅迫, 劇烈的溫度、鹽度和濕度的變化都會影響卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育和幼體孵化, 進(jìn)而在更高的組織水平上產(chǎn)生重要影響[10]。

海洋貝類幼體發(fā)育和稚貝生長均需要適宜的鹽度環(huán)境[11-13]。降水會快速降低潮間帶鹽度, 因此影響潮間帶腹足類胚胎和幼體發(fā)育。關(guān)于鹽度對腹足類卵帶胚胎發(fā)育和幼體孵化的影響, 國內(nèi)外已有大量報道[10,14-18]。但大部分研究工作著重于通過分析卵帶在不同梯度海水中時胚胎發(fā)育和幼體孵化的狀況,探討卵帶在鹽度變化時受到的脅迫。這些研究很少考慮到潮汐和降水的作用, 無法全面闡釋降水對卵帶胚胎發(fā)育和幼體孵化的影響。本研究通過實驗室模擬和原位取樣相結(jié)合的方式, 旨在研究降水對日本菊花螺卵帶胚胎發(fā)育和幼體孵化產(chǎn)生的影響, 為闡明降水對潮間帶腹足類的繁殖和種群動態(tài)的影響提供重要的基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1　材料與方法

1.1　實驗材料

室內(nèi)模擬降水實驗使用的卵帶來自實驗室暫養(yǎng)的日本菊花螺成體, 成體于2015年3月17日采集自福建廈門(118°14′E, 24°42′N), 殼長 15.89 mm±1.66 mm,殼寬 11.37 mm±1.49 mm, 殼高 4.77 mm±0.56 mm,濕重 493.49 mg±158.49 mg(平均值±標(biāo)準(zhǔn)差, n=30)。日本菊花螺暫養(yǎng)條件: 水溫與環(huán)境溫度均為 24 °C;鹽度為28; 光照條件為12 h: 12 h; 早晚各噴海水2 h,產(chǎn)出的卵帶及時取出用于后續(xù)實驗。

1.2　 實驗方法

1.2.1模擬降水對卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育的影響

暫養(yǎng)的日本菊花螺成體在2015年3月22日產(chǎn)下 32枚卵帶被用于該實驗, 經(jīng)過顯微鏡鏡檢, 確認(rèn)卵帶內(nèi)胚胎均處于多細(xì)胞期(卵裂期)。隨機(jī)將卵帶分為2組, 對照組和模擬降水組(下文簡稱降水組)各16枚卵帶, 隨機(jī)置于自制的兩套貝類培養(yǎng)裝置, 分別使用海水(鹽度28)和淡水(鹽度0)噴淋1 h。經(jīng)過噴淋之后, 每個卵帶被單獨(dú)放置在玻璃培養(yǎng)皿(直徑 6 cm)中, 加入20 mL經(jīng)過0.22 μL膜濾過的海水(鹽度28),放置于人工氣候箱中孵育(溫度為24℃, 光照條件為12 h∶12 h, 每隔1 d換1次海水)。在孵育時間分別為12、36、72和96 h時(前期觀察發(fā)現(xiàn)在這4個時間點(diǎn)時, 卵帶內(nèi)大部分胚胎會正常發(fā)育到囊胚期、原腸胚期、擔(dān)輪幼體和面盤幼體), 在降水組和對照組中, 各隨機(jī)選取 4枚卵帶在倒置顯微鏡下觀察胚胎發(fā)育狀況。每枚卵帶分別選取兩邊和中間共 5個部分進(jìn)行觀察, 每個部分隨機(jī)觀察20個胚胎。每枚卵帶共計觀察 100個胚胎的發(fā)育狀況, 以統(tǒng)計卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育的狀況。卵帶內(nèi)各時期胚胎的判斷方法參考Oca?a和Emson的研究[8]: 囊胚的內(nèi)陷代表胚胎進(jìn)入原腸胚期; 初生殼和纖毛的出現(xiàn)代表胚胎進(jìn)入擔(dān)輪幼體時期; 厴內(nèi)臟器官的分化和 的形成表明胚胎發(fā)育為面盤幼體。

1.2.2模擬降水對卵帶幼體孵化的影響

暫養(yǎng)的日本菊花螺成體在3月25日產(chǎn)下30枚卵帶被用于該實驗。隨機(jī)將卵帶分為降水組和對照組(各 15枚卵帶), 分別使用海水(鹽度 28)和淡水(鹽度0)噴淋1 h。噴淋結(jié)束后, 每枚卵帶經(jīng)過簡單吸干處理后稱取重量, 單獨(dú)放入玻璃培養(yǎng)皿并標(biāo)記, 加入20 mL膜濾海水。孵化條件與1.2.1中所描述的相同, 每隔1 d換水1次, 在換水的同時, 檢測水體中浮游幼體的數(shù)量。檢測方法為: 使用1 mL的浮游動物計數(shù)框在倒置顯微鏡下檢測浮游幼體的數(shù)量, 每個卵帶孵育的水體(20 mL)檢測3個1 mL子樣品, 得到平均密度, 再乘以 20 mL的體積, 得到該檢測周期內(nèi)(2 d)該卵帶所產(chǎn)出的浮游幼體數(shù)量。

1.2.3自然降水對卵帶幼體孵化的影響

在2015年4月20日16: 00~23: 00, 廈門經(jīng)歷了7 h降水, 總降水量為10 mm, 達(dá)到中雨級別(降水量等級 GB/T 28592-2012, (5~14.9) mm/12 h 或 (10~24.9) mm/24 h), 降水期間潮高均低于350 cm (相對于黃?；鶞?zhǔn)面, 日本菊花螺的分布主要在高程為 300~400 cm的中潮間帶區(qū)域), 因此日本菊花螺卵帶受到了整個降水過程的影響。此次降水之前一個星期內(nèi)并無其他降水, 保證所采集的卵帶僅經(jīng)歷了單次降水。4月21日早上從潮間帶取回卵帶超過70枚, 經(jīng)過倒置顯微鏡鏡檢之后, 選取處于多細(xì)胞期、囊胚期、原腸胚期和擔(dān)輪幼體的卵帶各10枚, 作為降水組, 命名為A1、A2、A3、A4。每枚實驗用卵帶經(jīng)過稱重后, 放入單獨(dú)的玻璃培養(yǎng)皿并標(biāo)記, 加入20 mL膜濾海水。孵化條件與1.2.1中所描述的相同, 每隔1 d換水1次, 在換水的同時檢測水體中幼體的數(shù)量(檢查方法同1.2.2中描述)。

由于4月21日—4月28日內(nèi)無降水, 因此在4月28日采集卵帶70枚, 鏡檢之后選擇與上述一致的4個時期的卵帶作為對照組命名為B1、B2、B3、B4,平行數(shù)分別為10、9、9、3。對照組卵帶的孵化條件和幼體數(shù)量檢測方法與降水組相同。

1.3　數(shù)據(jù)處理

通過對卵帶孵化過程的高斯模擬得到每個卵帶單位時間幼體孵化最高值和最高值出現(xiàn)時間。高斯模擬模式圖(圖1)以B2組2號平行的數(shù)據(jù)作為作圖數(shù)據(jù)。振幅值(Amplitude Value)和高峰值(Mean Value)的生物學(xué)意義分別為單位時間幼體孵化最高值和最高值出現(xiàn)時間。高斯模擬通過Graphpad Prism 6軟件完成。

圖1　卵帶幼體孵化的高斯模擬模式圖Fig. 1 The Gaussian simulation of larval hatching from egg ribbons of Siphonaria japonica

數(shù)據(jù)的統(tǒng)計分析通過SPSS 20.0完成。其中模擬降水實驗中降水組和對照組之間胚胎發(fā)育狀況的比較采用非參數(shù)檢驗-頻數(shù)表統(tǒng)計方法中的雙樣本Kolmogorov-Smirnov 檢驗, P<0.05認(rèn)為差異顯著;室內(nèi)模擬降水實驗和原位自然降水實驗中降水組和對照組之間幼體孵化的比較采用重復(fù)測量方差分析方法, P<0.05認(rèn)為差異顯著; 此外, 利用獨(dú)立樣本 t檢驗方法分析室內(nèi)模擬降水實驗和原位自然降水實驗中降水組和對照組之間各檢測時間點(diǎn)累積孵化數(shù)以及高斯模擬中振幅值、高峰值的差異, P<0.05認(rèn)為差異顯著。

2　結(jié)果

2.1　模擬降水對卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育的影響

經(jīng)歷模擬降水之后, 日本菊花螺卵帶胚胎發(fā)育受到顯著影響(圖2)。在12、36、72和96 h, 對照組卵帶胚胎發(fā)育至囊胚期、原腸胚期、擔(dān)輪幼體和面盤幼體的比例分別為 69.50%、54.00%、41.50%和61.00%, 降水組卵帶胚胎發(fā)育至該 4個時期的比例僅為65.25%、30.75%、5.50%和21.25%。在孵育時間為96 h時, 降水組卵帶中處于多細(xì)胞期、囊胚期、原腸胚期、擔(dān)輪幼體的比例還分別達(dá)到 4.75%、35.00%、21.50%和17.50%。非參數(shù)檢驗分析結(jié)果顯示, 除了在12 h時(P=0.863)以外, 在其他3個時間點(diǎn), 降水組和對照組之間卵帶內(nèi)胚胎的發(fā)育情況存在極顯著的差異(P<0.01), 說明降水組卵帶胚胎發(fā)育存在明顯的滯育現(xiàn)象。

2.2　模擬降水對卵帶幼體孵化的影響

實驗設(shè)計中降水組和對照組的平行數(shù)均為15個,但兩組中的卵帶均有一部分被原生動物污染, 因此降水組和對照組的生物平行最終分別為 9個和 13個。重復(fù)測量方差分析結(jié)果顯示, 降水對卵帶幼體孵化有顯著影響(P=0.05)。經(jīng)歷模擬降水之后, 各檢測時間點(diǎn)降水組累積幼體孵化數(shù)均小于對照組。獨(dú)立樣本t檢驗結(jié)果顯示, 從降水刺激后的第20 d起到第32 d, 對照組和降水組的累積幼體孵化數(shù)均存在顯著的差異(P值為0.038~0.043)。綜合分析, 模擬降水會顯著影響到幼體孵化。利用獨(dú)立樣本t檢驗方法分析發(fā)現(xiàn), 對照組和降水組的振幅值、高峰值之間均不存在顯著差異(P>0.05; 表 1和表 2), 表明室內(nèi)模擬降水并不影響卵帶單位時間幼體孵化最高值和最高值出現(xiàn)時間。

圖2　模擬降水后降水組和對照組卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育狀況Fig. 2 Development of egg ribbons in the control and treatment groups with simulated rainfall圖中**號表示組間存在極顯著差異The double asterisk (**) represents significant differences between the control and treatment (P<0.01)

2.3　自然降水對卵帶幼體孵化的影響

經(jīng)歷自然降水之后, A1、A2、A3、A4組卵帶與相對應(yīng)的對照組在最終幼體孵化數(shù)上均無顯著差異(獨(dú)立樣本t檢驗, P>0.05; 圖4)。重復(fù)測量方差分析結(jié)果也顯示, 各個時期的對照組和降水組之間卵帶的幼體孵化不存在顯著差異(P>0.05)。利用獨(dú)立樣本t檢驗方法分析各個時期的對照組和降水組的振幅值、高峰值結(jié)果表明: 各時期的對照組和降水組振幅值之間均不存在顯著差異(P>0.05), 說明自然降水并不影響卵帶單位時間內(nèi)幼體孵化的最高值(表1)。但是各時期對照組高峰值均顯著大于對應(yīng)的降水組(P<0.05), 差值為1 d左右(表2)。表明在經(jīng)歷自然降水之后, 雖然降水對卵帶幼體孵化數(shù)并未受到影響,但幼體孵化的高峰期提前, 幼體孵化速率明顯加快。

3　討論

日本菊花螺卵帶能為胚胎提供保護(hù), 有效抵御淡水所造成的影響。自然降水實驗表明, 卵帶在經(jīng)歷自然降水后, 累積幼體孵化數(shù)和單位時間幼體孵化最高值并沒有受到顯著影響。以往研究表明[14,17-18],潮間帶和河口區(qū)腹足類產(chǎn)出的卵帶對低鹽環(huán)境具有很強(qiáng)的耐受能力, 這種能力與胚胎外部的卵囊和凝膠狀物質(zhì)的保護(hù)有緊密關(guān)系。Eyster[19]闡述了卵囊結(jié)構(gòu)與鹽度變化的關(guān)系, 發(fā)現(xiàn)卵囊外壁可阻斷大分子物質(zhì)(包括鹽離子)的傳輸, 使卵囊內(nèi)鹽度環(huán)境保持穩(wěn)定。Woods和DeSilets的研究[20]指出, 凝膠狀物質(zhì)可減緩鹽分流失。在面對短期鹽度變化時, 卵囊和凝膠狀物質(zhì)對腹足類胚胎的保護(hù)能起到關(guān)鍵作用。

圖3　模擬降水對日本菊花螺幼體孵化數(shù)的影響Fig. 3 The effect of simulated rainfall on the larval hatching of Siphonaria japonica

表1　卵帶幼體孵化高斯模擬的振幅值統(tǒng)計和獨(dú)立樣本t檢驗結(jié)果Tab. 1 Summary of the Amplitude Values of the Gaussian simulation of larval hatching of Siphonaria japonica

表2　卵帶幼體孵化高斯模擬的高峰值統(tǒng)計和獨(dú)立樣本t檢驗結(jié)果Tab. 2 Summary of the Mean Values of Gaussian simulation of larval hatching of Siphonaria japonica

圖4　自然降水對日本菊花螺不同時期卵帶幼體孵化數(shù)的影響Fig. 4 The effects of natural rainfall on larval hatching at different stages of Siphonaria japonica

Woods和 DeSilets的研究[20]指出, 后鰓亞綱 Melanochlamys diomedea的卵帶能短期暴露在鹽度為5的海水甚至鹽度為 0的淡水中。Pechenik等[17]的研究發(fā)現(xiàn), 河口區(qū)肺螺亞綱Amphibola crenata能在鹽度為5的環(huán)境中保持較低的死亡率和正常的孵化率。對新西蘭常見菊花螺屬 Siphonaria australis的研究[18]發(fā)現(xiàn), 其卵帶內(nèi)胚胎能多次承受鹽度為20的海水的刺激而保持正常的發(fā)育和孵化。因此, 日本菊花螺卵帶在遭受到自然降水后, 卵囊和凝膠狀物質(zhì)可發(fā)揮關(guān)鍵的保護(hù)作用, 保障卵帶內(nèi)胚胎的正常發(fā)育和幼體孵化。

中雨級別的自然降水會加快幼體孵化的速率。在自然降水實驗中, 各時期降水組卵帶單位時間幼體孵化最高值出現(xiàn)的時間點(diǎn)均比相對應(yīng)的對照組減少了1 d左右, 說明降水組幼體孵化的高峰期提前。這與以往的研究結(jié)果不同, 以往研究認(rèn)為低鹽環(huán)境會延長腹足類卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育時間, 推遲幼體的孵化[17]。有研究就指出, 對于肺螺亞綱 Amphibola crenata、后鰓亞綱Elysia viridis和3種Doto屬物種,低鹽環(huán)境會顯著延長2~3 d卵帶內(nèi)胚胎發(fā)育的時間,推遲幼體孵化時間[19,21-22]。Pechenik等[17]認(rèn)為這是因為幼體孵化和卵帶瓦解需要化學(xué)物質(zhì)(有可能是酶)參與, 每一個卵囊內(nèi)幼體孵化時需要鄰近已孵化卵囊中的物質(zhì)提供協(xié)助, 部分幼體滯育或者死亡都可能減緩整個卵帶幼體孵化過程。但同時Pechenik等[17]也指出, 鹽度變化影響卵帶胚胎發(fā)育和孵化速率的機(jī)制并未完全厘清, 需要在機(jī)理方面進(jìn)行更多研究。因此, 關(guān)于本研究中自然降水加快日本菊花螺卵帶幼體孵化速率的機(jī)理還需要進(jìn)一步深入研究。

實驗室內(nèi)模擬降水對日本菊花螺卵帶胚胎發(fā)育和幼體孵化產(chǎn)生了顯著影響。在遭受到模擬降水后,卵帶內(nèi)部分胚胎發(fā)生明顯的滯育現(xiàn)象, 幼體孵化數(shù)顯著減少。這表明, 雖然卵囊和凝膠狀物質(zhì)能在一定程度上保護(hù)胚胎, 但卵帶在面對急劇變化的鹽度環(huán)境時, 內(nèi)外滲透壓會失去平衡, 引起胚胎細(xì)胞抗氧化能力下降、脂質(zhì)過氧化[23], 使得胚胎發(fā)生滯育甚至?xí)斐苫? 最終會降低幼體孵化數(shù)量[20,24]。降水組卵帶內(nèi)胚胎的滯育和幼體孵化數(shù)的減少并未影響到幼體孵化的速率, 對照組和降水組高斯模擬的高峰值之間不存在顯著差異(P=0.837; 表2)。表明受到模擬降水的影響后, 卵囊和凝膠狀物質(zhì)仍能保障卵帶內(nèi)部分胚胎按照正常速率孵化。相似的情況也存在于部分肺螺亞綱生物胚胎發(fā)育過程中, A. crenata的胚胎在卵囊和凝膠狀物質(zhì)的保護(hù)下, 能夠在鹽度為10的海水中保持正常的孵化速率[17]。

實驗室模擬降水與自然降水對日本菊花螺卵帶幼體孵化的影響存在明顯差異。實驗室內(nèi)模擬降水顯著減少卵帶幼體孵化數(shù)量, 但并未影響幼體孵化速率; 自然降水對卵帶幼體孵化數(shù)量并沒有顯著影響, 但加快了卵帶幼體孵化速率。產(chǎn)生這種差異的原因主要包括以下方面: 模擬降水實驗中的卵帶來自實驗室暫養(yǎng)的成體, 暫養(yǎng)的成體與自然環(huán)境下的成體之間生理狀態(tài)可能存在差異, 這可能會影響到卵帶和胚胎的狀態(tài)[10]; 模擬降水的雨量超過暴雨級別(大于 50 mm/h), 原位實驗中的自然降水只有中雨級別,降水量的差異對卵帶胚胎發(fā)育和孵化可能產(chǎn)生不同的影響。在以后的研究中, 我們會進(jìn)一步探索不同降水量對日本菊花螺卵帶胚胎發(fā)育和孵化產(chǎn)生的影響。

圖5　2013年—2017年日本菊花螺繁殖季節(jié)有效降水?dāng)?shù)據(jù)統(tǒng)計Fig. 5 Effective precipitation in breeding season of Siphonaria japonica from 2013 to 2017

降水帶來的鹽度變化是影響日本菊花螺繁殖和種群動態(tài)的重要因素。對于廈門地區(qū)2013年—2017年日本菊花螺繁殖季節(jié)(2~5月)有效降水統(tǒng)計的結(jié)果顯示(圖5), 每年有效降水時長達(dá)150.5~274 h, 時間在38~57 d之間, 平均每2~4 d發(fā)生1次有效降水, 有效降水發(fā)生頻率較高。其中對潮間帶鹽度變化影響較大的強(qiáng)降雨天氣(中雨以上)較多出現(xiàn)在4月與5月,可能對日本菊花螺胚胎和幼體發(fā)育產(chǎn)生重要影響。此外, 對廈門百年來降水量變化特征分析結(jié)果顯示,全年降水量呈現(xiàn)明顯的上升趨勢[25]。Walther等[26]指出, 我國東南沿海的年降水量在上個世紀(jì)后期的30年中增加了近10%。降水量增加可能會加重降水對潮間帶貝類發(fā)育及種群動態(tài)的影響。

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