張 蕾, 劉悅秋, 程云霞, 江幸福*

(1. 植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所, 北京 100193; 2. 北京農(nóng)學(xué)院園林系, 北京 102206)

黏蟲黑化引起的免疫致災(zāi)新機(jī)制的思考

張 蕾1#, 劉悅秋2#, 程云霞1, 江幸福1*

(1. 植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所, 北京 100193; 2. 北京農(nóng)學(xué)院園林系, 北京 102206)

本文根據(jù)田間發(fā)現(xiàn)的黏蟲大發(fā)生遷飛種群的多數(shù)個體均發(fā)生了不同程度黑化的現(xiàn)象,結(jié)合近年來遷飛昆蟲的密度依賴性防御能力、體液免疫與細(xì)胞免疫應(yīng)答機(jī)制、防御的神經(jīng)內(nèi)分泌調(diào)控機(jī)制以及生態(tài)免疫等方面的研究進(jìn)展,提出黏蟲防御反應(yīng)及其與遷飛致災(zāi)關(guān)系的思考,對于揭示遷飛性黏蟲成災(zāi)新機(jī)制以及指導(dǎo)其生物防治均具有重要意義。

黏蟲; 密度依賴性防御; 免疫機(jī)制; 生態(tài)免疫; 免疫致災(zāi)

黏蟲Mythimnaseparata是一種典型的遠(yuǎn)距離遷飛害蟲,也是嚴(yán)重威脅我國玉米、小麥和水稻三大主糧生產(chǎn)安全的重大生物災(zāi)害[1]。其發(fā)生范圍廣, 危害世代多,每年在我國有4～5次大范圍的遷飛危害,嚴(yán)重時可造成糧食絕產(chǎn)絕收[2]。歷史上黏蟲曾被稱為“神蟲”,大發(fā)生時出現(xiàn)“食稼殆盡、斗米千錢”的現(xiàn)象。1950-1989年間,黏蟲有17年暴發(fā)成災(zāi),成災(zāi)面積7 191萬hm2,糧食損失超過1 643萬t。近年來,黏蟲危害呈加重之勢,2012年和2013年連續(xù)在全國大發(fā)生,其發(fā)生面積之大,蟲口密度之高,損失之重,均屬歷史罕見[3-4]。

正是由于黏蟲發(fā)生危害的嚴(yán)重性,我國對黏蟲災(zāi)害十分重視。20世紀(jì)50-70年代末,曾組織全國力量對黏蟲越冬遷飛規(guī)律及防控技術(shù)進(jìn)行過系統(tǒng)研究。90年代后對其成災(zāi)機(jī)理和遷飛行為發(fā)生與調(diào)控機(jī)制的研究取得了一系列重要進(jìn)展。但由于近年來全球氣候、農(nóng)作物種植結(jié)構(gòu)、品種布局和耕作栽培制度以及黏蟲本身適應(yīng)性和致害性等變化,黏蟲成災(zāi)規(guī)律發(fā)生了明顯變化。我們在全國開展黏蟲危害調(diào)查時發(fā)現(xiàn)田間所有大發(fā)生成災(zāi)種群均出現(xiàn)了不同程度的黑化,幼蟲黑化已成為高密度成災(zāi)種群典型的預(yù)警指標(biāo)。進(jìn)一步調(diào)查發(fā)現(xiàn)這些黑化黏蟲的天敵寄生率和病原物侵染率明顯下降且一些常用的真菌、細(xì)菌和病毒等生物制劑對其防治效果均不明顯,導(dǎo)致近年來其在生產(chǎn)上危害程度加重[1]。這些問題引起了我們高度重視,這些黑化黏蟲是否存在密度依賴性防御反應(yīng)？如果有,其防御的免疫應(yīng)答機(jī)制是什么？黏蟲黑化-防御能力-免疫應(yīng)答三者間如何聯(lián)系？與免疫相關(guān)的神經(jīng)內(nèi)分泌激素是否以及如何調(diào)節(jié)其免疫功能？黏蟲防御反應(yīng)(被寄生或侵染)后是否會調(diào)控其行為及發(fā)育方向從而影響種群動態(tài)與發(fā)生危害？明確這些來源于田間生產(chǎn)上的科學(xué)問題,無論是在理論上對于揭示黏蟲免疫致災(zāi)機(jī)制、促進(jìn)對其進(jìn)化與環(huán)境適應(yīng)性認(rèn)識,還是在應(yīng)用上對于掌握黏蟲抵抗天敵與病原物侵害的生存策略,從而指導(dǎo)和發(fā)展其生物防治均具有重要意義。

1 昆蟲防御反應(yīng)

1.1 遷飛性昆蟲密度依賴性防御能力

密度依賴性防御反應(yīng)(density-dependent prophylaxis, DDP)廣泛存在于鱗翅目、直翅目、鞘翅目、膜翅目和雙翅目等種類中,即昆蟲為了抵御高密度下寄生物或病原物侵入與傳播風(fēng)險的增加而將更多的資源投入到免疫以獲得較強(qiáng)的防御能力[5]。這種防御特性在密度依賴性黑化的昆蟲中更為普遍[6]。昆蟲可以利用幼蟲密度來預(yù)測受天敵寄生和病原物侵染的幾率,從而對資源進(jìn)行最佳分配,以增強(qiáng)抵抗寄生物和病原物能力,而大多數(shù)遷飛昆蟲還可以利用密度作為一種環(huán)境條件變化的信號,當(dāng)種群密度變化時,昆蟲會改變能源投資方向,如較高密度下能源從用于卵巢發(fā)育轉(zhuǎn)向翅和飛行肌發(fā)育或脂類積累,從而分化出遷飛型[7-8]。因此,遷飛昆蟲的資源分配更加復(fù)雜,其密度依賴性防御反應(yīng)研究不僅可促進(jìn)對環(huán)境適應(yīng)策略的認(rèn)識,揭示其進(jìn)化理論,而且還有助于從免疫學(xué)和遷飛行為學(xué)多方面了解昆蟲種群動態(tài)變化規(guī)律,指導(dǎo)生物防治。因此,遷飛昆蟲密度依賴性防御反應(yīng)已成為多學(xué)科交叉研究熱點(diǎn)。

通常隨著種群密度的增加,昆蟲被寄生或侵染的幾率明顯增加,但與低密度種群相比,較高密度種群對寄生物和病原物抵抗力增強(qiáng)。對草地螟Loxostegesticticalis不同密度下抗天敵寄生和病原菌侵染能力的研究表明,較高密度下防御能力顯著高于單頭的[9]。對非洲黏蟲Spodopteraexempta的研究表明,黑化的高密度群居型對核多角體病毒(Nuclear polyhedrosis viruses,NPV)的抵抗力是低密度種群的10倍[10]。甘藍(lán)夜蛾Mamestrabrassicae在一定密度范圍內(nèi),對NPV抵抗能力隨密度增加而增強(qiáng)[11]。沙漠蝗Schistocercagregaria群居型個體對綠僵菌的抵抗力顯著高于散居型的[5,12]。當(dāng)然并不是所有昆蟲都具備密度依賴性防御特性[13]。

1.2 昆蟲密度依賴性免疫應(yīng)答機(jī)制

昆蟲免疫過程非常復(fù)雜,昆蟲密度依賴性防御能力主要受包括體液免疫和細(xì)胞免疫在內(nèi)的一系列天生免疫應(yīng)答的影響[14]。免疫指標(biāo)主要體現(xiàn)在酚氧化酶(polyphenol oxidase,PO)和溶菌酶等活性變化、抗菌肽產(chǎn)生、血細(xì)胞種類與數(shù)量、細(xì)胞吞噬與包囊作用等方面。通常情況下,昆蟲在寄生物和病原物侵染時多項(xiàng)免疫指標(biāo)隨著密度的增加而提高,但不同免疫通道間也會存在平衡(trade-off)。PO是昆蟲黑色素合成的關(guān)鍵酶,不僅是黑化昆蟲產(chǎn)生的重要物質(zhì),同時也是免疫系統(tǒng)的重要組成,血淋巴、中腸、表皮組織PO活性與其對許多天敵和病原菌的抵抗力直接相關(guān)。群居型非洲黏蟲對NPV的抵抗力比散居型的強(qiáng),其對應(yīng)個體血淋巴PO活性也高。中腸和表皮也是許多寄生物和病原菌侵入寄主的重要部位,這些組織中PO活性隨幼蟲體色黑化的加深也增強(qiáng),表明這些部位PO活性增加也是防御能力增強(qiáng)的主要原因。較高密度下草地螟防御能力增強(qiáng)與其血淋巴中PO活性、抗菌活力以及血細(xì)胞總數(shù)等增加相關(guān)[9]。海灰翅夜蛾Spodopteralittoralis黑化個體的血淋巴和表皮的PO活性均高于非黑化個體的[15]。沙漠蝗群居型個體血細(xì)胞數(shù)目明顯較散居型增加,血淋巴抗菌活力也明顯高于散居型的[12]。但昆蟲的免疫指標(biāo)之間也存在相互平衡,如?；页嵋苟旰诨紫x的血淋巴和表皮PO活性、血細(xì)胞數(shù)量都高于非黑化個體,但血淋巴中抗菌物質(zhì)的抗菌活力在非黑化幼蟲中明顯偏高[15]。群居型沙漠蝗防御能力的提高與血淋巴抗菌活力提高、血細(xì)胞數(shù)量增加有關(guān),而血淋巴中PO活性、血細(xì)胞包囊作用在群居型個體中均較低[12],也表明其免疫系統(tǒng)存在平衡關(guān)系。

1.3 昆蟲免疫防御的神經(jīng)內(nèi)分泌調(diào)節(jié)機(jī)制

昆蟲免疫通常受神經(jīng)和內(nèi)分泌系統(tǒng)調(diào)節(jié),特別是神經(jīng)和內(nèi)分泌激素。激素對免疫的調(diào)控作用主要體現(xiàn)在免疫細(xì)胞上存在多種激素受體,其與受體結(jié)合能顯著影響細(xì)胞免疫。章魚胺、5-羥色胺和多巴胺等生物胺是昆蟲體內(nèi)重要的神經(jīng)激素,同時也是免疫調(diào)節(jié)因子[16-17]。外源注射章魚胺、5-羥色胺和多巴胺能顯著增強(qiáng)美洲蜚蠊Periplanetaamericana血細(xì)胞的吞噬作用,且感染金黃色葡萄球菌后血淋巴中章魚胺和5-羥色胺含量顯著增加[18]。煙草天蛾Manducasexta幼蟲被繭蜂寄生或注射失活細(xì)菌均可引起血淋巴中章魚胺含量的明顯升高[19]。蟋蟀Gryllustexensis血淋巴、脂肪體、大腦及神經(jīng)索中都有章魚胺受體基因表達(dá)且與免疫功能相關(guān)[20]。另外,種群密度也可顯著影響昆蟲章魚胺、多巴胺及5-羥色胺的含量。與低密度種群相比,高密度下蟋蟀Gryllusbimaculatus腦部章魚胺、5-羥色胺和多巴胺的含量均明顯增高[21]。不同種群密度下飛蝗Locustamigratoria體內(nèi)神經(jīng)激素受體基因也差異表達(dá)[22]。因此,神經(jīng)激素生物胺是調(diào)節(jié)昆蟲密度依賴性防御的重要物質(zhì)。

保幼激素(juvenile hormone,JH)和蛻皮激素(molting hormone, MH)是昆蟲體內(nèi)主要的內(nèi)分泌激素,不僅調(diào)控昆蟲生長發(fā)育、變態(tài)、遷飛與生殖,而且還對免疫功能具有調(diào)節(jié)作用。其中JH能抑制昆蟲的免疫反應(yīng),如外源JH能降低?；页嵋苟暧紫x對寄生蜂的包囊作用,并且隨著激素劑量的增加抑制作用增強(qiáng)[23]。黃粉蟲Tenebriomolitor成蟲交配后高濃度JH能抑制體內(nèi)PO活性和包囊作用[24-25]。另一方面,MH能促進(jìn)昆蟲的免疫反應(yīng)。黑腹果蠅Drosophilamelanogaster注射MH能增強(qiáng)細(xì)胞吞噬功能、誘導(dǎo)某些抗菌肽基因表達(dá)、增強(qiáng)PO活性[26]，并可促進(jìn)病原物模式識別蛋白基因的表達(dá)[27],而在MH缺失的個體中,細(xì)胞包囊作用則被抑制[28]?？傊?JH和MH不僅能夠正負(fù)向調(diào)控昆蟲的細(xì)胞免疫,而且還可以通過誘導(dǎo)或抑制抗菌肽調(diào)控其體液免疫[29-30]。另外,昆蟲內(nèi)分泌激素還可以與神經(jīng)激素相互作用,共同對免疫系統(tǒng)進(jìn)行調(diào)控[31]。

1.4 防御反應(yīng)對昆蟲行為及發(fā)育方向的影響

昆蟲在受到外界天敵寄生或病原物侵染時,會被其免疫受體識別并開始一系列免疫反應(yīng)。這些免疫反應(yīng)影響昆蟲的資源分配并可能改變其行為或發(fā)育方向從而影響種群動態(tài)[32-33]。然而,導(dǎo)致這方面改變的機(jī)制很少被研究[34]。對于遷飛昆蟲而言,防御反應(yīng)如何影響遷飛和生殖行為從而影響寄主和病原物種群動態(tài)在生態(tài)免疫學(xué)上尤為重要[35]。對群居型飛蝗被一種微孢子蟲Paranosemalocustae寄生后的免疫反應(yīng)和發(fā)育方向研究表明,寄生后顯著影響群居型蝗蟲后腸細(xì)菌群落生長從而減少糞便中聚集信息素的產(chǎn)生,導(dǎo)致群居型蝗蟲向散居型轉(zhuǎn)變。其原因主要是由于寄生減少了蝗蟲神經(jīng)激素(5-羥色胺和多巴胺)的生物合成[36]。煙草天蛾在被寄生后取食行為會受到顯著抑制,血細(xì)胞數(shù)量下降。注射滅活的細(xì)菌同樣也能引起寄主取食行為和血細(xì)胞數(shù)量的下降,但兩者均能引起血淋巴章魚胺濃度的升高和前腸蠕動性下降,這表明煙草天蛾免疫反應(yīng)引起了相關(guān)免疫指標(biāo)的變化進(jìn)而影響了寄主的取食行為[19]。因此,昆蟲在受到外來寄生或侵染威脅時,將會通過神經(jīng)內(nèi)分泌系統(tǒng)調(diào)節(jié)免疫系統(tǒng)的功能,進(jìn)而在行為和發(fā)育方向上產(chǎn)生適應(yīng)性生存策略,從而影響種群動態(tài)。盡管目前昆蟲密度依賴性防御反應(yīng)及其生態(tài)學(xué)效應(yīng)已引起科學(xué)家重視,但圍繞密度依賴性黑化-防御能力-免疫應(yīng)答機(jī)制-生態(tài)免疫效應(yīng)四者間有機(jī)聯(lián)系尚未見報(bào)道,嚴(yán)重制約了昆蟲密度依賴防御理論的發(fā)展。因此,綜合昆蟲學(xué)、免疫學(xué)和生態(tài)學(xué)等交叉學(xué)科的昆蟲密度依賴性防御反應(yīng)及其生態(tài)免疫效應(yīng)研究成為發(fā)展趨勢。

2 黏蟲免疫致災(zāi)機(jī)制研究的發(fā)展趨勢

我們前期研究表明黏蟲是一種典型的密度依賴性黑化昆蟲[37-38],這也就是田間出現(xiàn)的高密度大發(fā)生種群通常是黑化型的重要原因。那么如何回答大發(fā)生黑化黏蟲種群成災(zāi)的原因呢？盡管前期對黏蟲黑化與成災(zāi)的關(guān)系進(jìn)行過較為系統(tǒng)的研究，明確了黑化黏蟲生長發(fā)育快，存活率高，取食量大但食物利用率低，發(fā)育而來的成蟲分化出遷飛型而遷飛到他處危害[7-8,37-38]等生物學(xué)和行為學(xué)變化,這無疑能很好地闡明黑化黏蟲致災(zāi)的部分原因,但黑化黏蟲是否具有密度依賴性免疫防御反應(yīng)？如果有,將會極大地豐富黑化黏蟲成災(zāi)的機(jī)制。實(shí)際上,我們前期工作初步表明答案是肯定的。對不同幼蟲密度飼養(yǎng)下的黏蟲防御傘裙追寄蠅Exoristacivilis和綠僵菌Metarrhiziumanisopliae的研究表明:高密度下幼蟲抵抗寄生能力較強(qiáng),30頭/850 mL下寄生蠅死亡率高;而寄主出蛾率高。同樣,高密度下幼蟲抗病力顯著增強(qiáng),30頭/850 mL下幼蟲存活率顯著高于單頭飼養(yǎng)的。進(jìn)一步對不同密度下黏蟲PO活性測定表明,高密度下6齡幼蟲表皮和血淋巴PO活性均顯著高于低密度的,初步明確PO活性的增加是高密度幼蟲黑化及抗病蟲能力增強(qiáng)的主要原因。這些結(jié)果為下一步系統(tǒng)開展黏蟲密度依賴性防御反應(yīng)的免疫應(yīng)答、神經(jīng)內(nèi)分泌調(diào)節(jié)以及防御后行為與發(fā)育方向變化等研究奠定了堅(jiān)實(shí)的基礎(chǔ)。因此,黏蟲免疫致災(zāi)機(jī)制研究可集中在以下幾個方面:第一,建立黏蟲密度依賴性抗天敵寄生和病原物侵染平臺,系統(tǒng)研究其密度依賴性防御能力的變化;第二,系統(tǒng)研究黏蟲體液與細(xì)胞免疫應(yīng)答機(jī)制,明確黏蟲黑化-防御能力-免疫應(yīng)答三者間聯(lián)系;第三,通過注射神經(jīng)和內(nèi)分泌激素后測定其防御能力和免疫指標(biāo)的變化以及檢測防御過程中各種激素含量的變化,明確其對免疫的調(diào)節(jié)機(jī)制;第四,檢測黏蟲被天敵寄生或病原物感染后幸存?zhèn)€體飛行與生殖能力的變化,從而鑒定其遷飛型轉(zhuǎn)化等行為與發(fā)育方向的變化,解析黏蟲在種群密度和生物因子雙重壓力下的生存策略。

通過以上系統(tǒng)研究不僅可以揭示黏蟲密度依賴性黑化及防御特性,解析其密度依賴性黑化-抗天敵寄生與病原物侵染能力-細(xì)胞和體液免疫應(yīng)答的三者聯(lián)系;而且可以進(jìn)一步揭示神經(jīng)內(nèi)分泌因子對其免疫功能的調(diào)節(jié)作用以及免疫后遷飛型轉(zhuǎn)化等行為和發(fā)育方向變化。從而在理論上達(dá)到明確黑化黏蟲的免疫防御作用、調(diào)節(jié)機(jī)制以及生態(tài)免疫效應(yīng),在生產(chǎn)上揭示田間大發(fā)生種群黑化的生活史與進(jìn)化策略以及暴發(fā)成災(zāi)機(jī)制,為指導(dǎo)黏蟲高效生物防治提供科學(xué)依據(jù)。

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(責(zé)任編輯：田 喆)

Consideration of a novel mechanism of outbreak induced by immunitybased on the field investigation of the larval melanization in theoriental armyworm,Mythimnaseparata

Zhang Lei1, Liu Yueqiu2, Cheng Yunxia1, Jiang Xingfu1

(1. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute ofPlant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China;2. Department of Landscape, Beijing University of Agriculture, Beijing 102206, China)

Based on the field investigation of the larval melanization in the outbreak populations of the oriental armyworm,Mythimnaseparata,combined with the recent research progresses in the insect density-dependent prophylaxis, humoral and cellular immunity mechanisms, neuroendocrine regulation of the immunity and ecological immunity, we hypothesized a possible novel mechanism of outbreak induced by immunity and proposed the future research tendency inM.separata. This review may contribute to further understanding of the immunity response characteristics and guidance of the biocontrol management in this long-distance migratory insect pest.

Mythimnaseparata; density-dependent prophylaxis; immunity mechanism; ecological immunity; outbreak induced by immunity

2017-04-17

公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項(xiàng)(201403031);國家自然科學(xué)基金(31672019,31371947,31301656);北京市自然科學(xué)基金(6172030,6142017)

S 433.4

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2017.03.002

* 通信作者 E-mail:xfjiang@ippcaas.cn

#共同第一作者