黃 怡 郭乾鵬 梁世忠 秦 津 李衛(wèi)芬

(1.廣西大學(xué)動物科學(xué)技術(shù)學(xué)院，南寧530004；2.浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院動物分子營養(yǎng)學(xué)國家重點實驗室，杭州310058)

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屎腸球菌對仔豬腸道健康的影響

黃 怡1郭乾鵬1梁世忠1秦 津1李衛(wèi)芬2

(1.廣西大學(xué)動物科學(xué)技術(shù)學(xué)院，南寧530004；2.浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院動物分子營養(yǎng)學(xué)國家重點實驗室，杭州310058)

屎腸球菌是仔豬生產(chǎn)中常用的益生菌之一。該益生菌不僅能夠在仔豬的胃腸道中存活，并維持仔豬腸道菌群平衡，還可以調(diào)節(jié)仔豬的小腸絨毛發(fā)育、養(yǎng)分吸收、免疫功能以及抗衣原體、輪狀病毒和鼠傷寒沙門氏菌感染的能力，對仔豬腸道健康有重要影響。本文就上述研究進展進行綜述。

屎腸球菌；仔豬；腸道菌群；小腸絨毛；養(yǎng)分吸收；免疫調(diào)節(jié)；抗病能力

屎腸球菌的拉丁學(xué)名為Enterococcusfaecium，屬于細菌界、鏈球菌科、腸球菌屬細菌，革蘭氏陽性，兼性厭氧。因其可發(fā)酵碳水化合物產(chǎn)生乳酸，故屬于乳酸菌。該菌能生長于10～45℃、pH為9.6、6.5% NaCl以及40%的膽鹽中，實驗室常用MRS培養(yǎng)基在37℃恒溫條件下培養(yǎng)[1]。腸球菌屬只有屎腸球菌和糞腸球菌具有益生菌特性，大多數(shù)屎腸球菌菌株被證實是安全的[2-4]。因此，屎腸球菌于1989年就被美國食品藥品監(jiān)督管理局(FDA)列入可直接飼喂的益生菌菌種目錄中，我國農(nóng)業(yè)部則從1999年起允許其作為動物養(yǎng)殖的微生物添加劑，歐盟也批準(zhǔn)其作為可直接飼喂所有動物的安全飼料添加劑，屎腸球菌是歐洲各國動物益生菌產(chǎn)品中的主要菌株。益生屎腸球菌大部分來自健康人或動物的腸道，少部分來自發(fā)酵食品。這些益生菌能夠促進仔豬生長，提高日增重，預(yù)防腹瀉的發(fā)生[5-16]。屎腸球菌對仔豬的益生作用與其在仔豬胃腸道的生存能力以及對腸道健康(包括腸道菌群平衡、小腸絨毛發(fā)育、免疫、抗病等)的調(diào)節(jié)作用密不可分，本文就此作一綜述。

1 屎腸球菌在仔豬胃腸道的存活力

耐受胃酸和膽鹽是保證口服益生菌在宿主胃腸道存活和生長的前提。8周齡內(nèi)仔豬胃pH為4.0左右，8～10周齡后仔豬胃pH逐漸接近于2.0。Strompfová等[17]從健康仔豬直腸和糞便中分離的屎腸球菌，能黏附健康豬的結(jié)腸黏膜，pH為3.0條件下能存活3h以上，與1%牛膽汁和溶菌酶共存1d后，活菌數(shù)量依然超過107CFU/mL。Marcinakova等[18]從動物糞便和消化道中分離得到的屎腸球菌，盡管黏附力只有2%～4%，但這些菌株都能耐受0.3%牛膽鹽和pH為3.0的鹽酸。Guerra等[6]報道，商品屎腸球菌CECT 410菌株能耐受動物胃(pH 為2.0、3g/L胃蛋白酶和5g/L NaCl)和小腸(pH 為8.0、1g/L胰酶和5g/L NaCl)的環(huán)境，而且它在-20℃條件貯存3個月活力依然很強，添加到豬飼料中，室溫條件下保存8d活力損失很小。以上研究結(jié)果表明，不同來源的屎腸球菌菌株都具有在仔豬胃腸道生存的能力。Taras等[13]和Simon[14]都證實，微膠囊化的屎腸球菌NCIMB 10415能很快在母豬和仔豬的胃、空腸和結(jié)腸中定植，在糞便中也能很快檢測到，而且該菌還可由母豬的糞便傳遞給新生仔豬，并定植在仔豬的回腸和結(jié)腸中，表明屎腸球菌NCIMB 10415能很好地適應(yīng)母豬和仔豬的胃腸道環(huán)境。

能在胃腸道中存活是益生菌發(fā)揮作用的必要條件之一。要使屎腸球菌對仔豬產(chǎn)生益生作用，還必需保證其在仔豬腸道中的活菌數(shù)超過106CFU/g腸內(nèi)容物，因此要求仔豬飼糧的屎腸球菌活菌數(shù)達到109CFU/kg以上[14]。并且最好從仔豬出生就開始攝入高劑量的活菌(109CFU/d以上)，但是否在妊娠期和哺乳期母豬飼糧中添加屎腸球菌對斷奶后仔豬腸道活菌的數(shù)量無顯著影響[14]。

2 屎腸球菌對仔豬腸道菌群的影響

在健康仔豬胃腸道菌群中，乳酸菌不僅是最占優(yōu)勢的菌群之一，而且絕大多數(shù)乳酸菌菌種對仔豬的健康有益；相反，腸桿菌的很多菌種則是致病菌或者條件致病菌。因此，促進有益乳酸菌的生長繁殖、減少致病菌的數(shù)量是維持仔豬腸道微生態(tài)平衡、保證仔豬腸道健康的關(guān)鍵。Klar[19]給母豬及其仔豬飼喂屎腸球菌NCIMB 10415，觀察斷奶前和斷奶后仔豬的胃、空腸和結(jié)腸菌群變化，結(jié)果發(fā)現(xiàn)屎腸球菌使仔豬胃腸道菌群組成更加多樣化，而且組內(nèi)各仔豬胃腸道的菌群有高度一致性。其中腸球菌屬細菌(主要是屎腸球菌)和有益的乳桿菌[如約氏乳桿菌(L.johnsonii)]在仔豬胃腸道各段的數(shù)量都顯著增加，56日齡仔豬結(jié)腸的羅伊氏乳桿菌(L.reuteri)數(shù)量也顯著增加，而嗜酸乳桿菌(L.acidophilus)數(shù)量則保持不變，雙歧桿菌也不受影響，致病性大腸桿菌的數(shù)量略有減少，其中7日齡仔豬結(jié)腸的大腸桿菌數(shù)量顯著下降。Twardziok等[16]也報道，屎腸球菌NCIMB 10415能顯著增加斷奶仔豬回腸內(nèi)容物中共生屎腸球菌的數(shù)量。Vahjen等[20]卻發(fā)現(xiàn)，屎腸球菌NCIMB 10415并不影響斷奶前和斷奶后仔豬腸道內(nèi)容物總屎腸球菌數(shù)量，而使斷奶前仔豬結(jié)腸內(nèi)容物和斷奶后空腸和結(jié)腸內(nèi)容物的糞腸球菌和總腸球菌數(shù)量都顯著減少。上述研究結(jié)果不一致的原因可能與仔豬品種、斷奶日齡以及仔豬飼糧中的屎腸球菌活菌數(shù)不同有關(guān)。Mallo等[8]發(fā)現(xiàn)給斷奶仔豬飼喂屎腸球菌CECT 4515能夠顯著增加仔豬回腸和糞便中的乳桿菌數(shù)量，顯著減少回腸大腸菌群細菌的數(shù)量。文靜等[9]研究結(jié)果也表明，斷奶仔豬飼喂屎腸球菌能夠顯著增加其糞便乳酸菌的數(shù)量，而使大腸桿菌和沙門氏菌數(shù)量顯著減少。黃怡等[15]研究發(fā)現(xiàn)，新生仔豬口服屎腸球菌，雖然不影響哺乳仔豬盲腸內(nèi)容物中細菌總數(shù)和乳酸菌數(shù)量，但能顯著降低致病性腸桿菌的數(shù)量。Scharek等[21]和Simon[14]先后報道，母豬及其仔豬都飼喂屎腸球菌NCIMB 10415，能夠顯著降低斷奶仔豬結(jié)腸內(nèi)容物中引起腹瀉的致病性大腸桿菌各種血清型變種(如O141血清型和β溶血型)的比率，但不影響大腸菌群的細菌總數(shù)。綜上可見，無論是在仔豬斷奶前還是斷奶后攝入屎腸球菌菌株，均能調(diào)節(jié)其腸道菌群的平衡，甚至有些菌株滅活之后仍可發(fā)揮作用[11]。屎腸球菌調(diào)節(jié)仔豬腸道菌群平衡的機理可能與其能夠增加腸道產(chǎn)乳酸的細菌數(shù)量以及抑制致病菌的黏附和生長等密切相關(guān)[19，22]。

3 屎腸球菌對仔豬小腸絨毛發(fā)育和養(yǎng)分吸收功能的影響

小腸上皮既是防御外來抗原入侵的物理屏障，同時也擔(dān)負著養(yǎng)分吸收的重要功能。因此，促進小腸絨毛發(fā)育是維持仔豬腸道健康的前提。研究表明，屎腸球菌能夠增強仔豬小腸上皮細胞的完整性和代謝活性[23]，顯著促進斷奶仔豬空腸絨毛的生長，有些熱滅活菌也有相同的作用[11]，而有的菌株則能夠促進受沙門氏菌感染仔豬的空腸絨毛發(fā)育，增強腸上皮屏障功能[24]。據(jù)報道，屎腸球菌NCIMB 10415還有增強仔豬空腸上皮對葡萄糖吸收能力的趨勢[25]，能顯著增強26日齡和54日齡仔豬空腸黏膜Na+/葡萄糖的協(xié)同運輸能力，提高54日齡仔豬空腸上皮組織的離子轉(zhuǎn)運能力，但是不影響仔豬空腸絨毛的Na+/葡萄糖共轉(zhuǎn)運載體鈉葡萄糖連接傳送因子1(sodium-glucose-linked transporter 1，SGLT1)和Cl-轉(zhuǎn)運通道囊性纖維化跨膜電導(dǎo)調(diào)節(jié)因子(systic fibrosis transmembrane conductance regulator,CFTR)的mRNA表達[26]。也有研究表明，屎腸球菌NCIMB 10415既不影響仔豬斷奶前、后的空腸絨毛長度和隱窩深度[21]，也不影響空腸的物質(zhì)轉(zhuǎn)運、屏障功能以及各種養(yǎng)分的消化率[14，27]。產(chǎn)生不同研究結(jié)果的原因可能與仔豬年齡或飼養(yǎng)條件的差異有關(guān)，而屎腸球菌NCIMB 10415促進葡萄糖的吸收可能不依賴SGLT1，具體機理有待進一步研究。

4 屎腸球菌對仔豬免疫功能的影響

益生菌具有免疫刺激作用，從而影響免疫系統(tǒng)和宿主的健康。腸黏膜最先接觸經(jīng)口攝入的益生菌，并產(chǎn)生免疫應(yīng)答。Huang等[28]研究表明，屎腸球菌EF1能夠調(diào)節(jié)新生仔豬小腸黏膜細胞因子的表達，顯著抑制促炎細胞因子腫瘤壞死因子-α(TNF-α)、γ-干擾素(IFNγ)、白細胞介素-1(IL-1)、白細胞介素-6(IL-6)、白細胞介素-12(IL-12)和白細胞介素-8(IL-8)的產(chǎn)生，而顯著增加抗炎細胞因子白細胞介素-10(IL-10)和轉(zhuǎn)化生長因子-β1(TGF-β1)的分泌，表明屎腸球菌EF1有抑制炎癥反應(yīng)、促進腸黏膜穩(wěn)態(tài)的作用。Twardziok等[16]給妊娠母豬及其仔豬飼喂屎腸球菌NCIMB 10415，發(fā)現(xiàn)34日齡仔豬派伊爾(peyer’s patch,PP)結(jié)的肽聚糖識別蛋白-1(PGLYRP-1)、肽聚糖識別蛋白-2A(PGLYRP-2A)、肽聚糖識別蛋白-2B(PGLYRP-2B)、IL-8、IL-10、核苷酸結(jié)合寡聚化結(jié)構(gòu)域1(NOD1)、核苷酸結(jié)合寡聚化結(jié)構(gòu)域2(NOD2)、CD86、乙?；?以及細胞毒性T淋巴細胞相關(guān)抗原4(CTLA4)基因的表達都顯著下調(diào)，推測仔豬腹瀉率下降與屎腸球菌的免疫調(diào)節(jié)作用相關(guān)。此外，屎腸球菌NCIMB 10415還可使吮乳仔豬回腸腸系膜淋巴結(jié)活化的T細胞和免疫球蛋白M+(IgM+)B細胞數(shù)量都顯著減少[29]，PP結(jié)B細胞的CD1表達顯著上升，CD4-CD8+T細胞顯著減少[30]，斷奶仔豬糞便中的免疫球蛋白A(IgA)含量[31]和空腸上皮的細胞毒性T細胞(CD8+細胞)數(shù)量也顯著減少[14，21，32]，但是不影響空腸PP結(jié)的CD4+和CD8+T細胞數(shù)量[21]?？梢姡耗c球菌NCIMB 10415減弱了仔豬腸黏膜的免疫應(yīng)答。不僅如此，血液循環(huán)也表現(xiàn)出類似的免疫反應(yīng)。飼喂屎腸球菌NCIMB 10415可使斷奶仔豬血清總免疫球蛋白G(IgG)水平顯著下降[14，21，31]，而Scharek-Tedin等[30]也發(fā)現(xiàn)，仔豬早期飼喂屎腸球菌NCIMB 10415能調(diào)節(jié)血液淋巴細胞群的組成，顯著降低頸靜脈血液淋巴細胞的CD16+細胞比例，卻使γδT細胞和CD4+T細胞數(shù)量顯著增加。長期飼喂屎腸球菌NCIMB 10415的仔豬循環(huán)血T淋巴細胞(CD8+細胞)數(shù)量也顯著減少[14，32]。但是，有些屎腸球菌菌株卻能顯著提高斷奶仔豬血清的IgA、IgG或IgM水平[9，33]，而且滅活的屎腸球菌也有同樣的作用[11]。以上研究結(jié)果表明，屎腸球菌的免疫調(diào)節(jié)作用因菌株而異，但總體而言，仔豬對口服的屎腸球菌(特別是NCIMB 10415菌株)產(chǎn)生的免疫應(yīng)答較弱，可能是仔豬對屎腸球菌免疫耐受的一種表現(xiàn)。

屎腸球菌NCIMB 10415可能通過調(diào)節(jié)上皮內(nèi)淋巴細胞數(shù)量直接影響免疫系統(tǒng)的功能，或通過調(diào)整腸道菌群，間接影響宿主的免疫應(yīng)答[14，29]。盡管屎腸球菌調(diào)節(jié)仔豬免疫功能的機理尚未清楚，但已有研究表明，Toll樣受體2(TLR2)和Toll樣受體9(TLR9)參與了屎腸球菌EF1調(diào)節(jié)新生仔豬小腸黏膜的先天免疫應(yīng)答[34]?？梢姡琓oll樣受體相關(guān)的信號通路起著重要的作用。

5 屎腸球菌對仔豬抗病的影響

5.1 抗衣原體感染和輪狀病毒感染

豬衣原體病是一種慢性接觸性傳染病，妊娠母豬和幼齡仔豬最易感染；而輪狀病毒感染會引起仔豬發(fā)生急性腸道傳染病。這2種疾病都嚴重危害仔豬的健康。給妊娠母豬及其仔豬飼喂屎腸球菌NCIMB 10415，能夠推遲仔豬感染衣原體的時間，并且顯著減少仔豬的自然感染率[35]。這可能與屎腸球菌增強了仔豬的免疫應(yīng)答有關(guān)。屎腸球菌NCIMB 10415還能顯著促進仔豬排出自然感染的輪狀病毒。排毒效果與病毒類型有關(guān)，可能受到免疫狀態(tài)的影響[36]?？梢钥闯?，屎腸球菌NCIMB 10415能夠提高仔豬對衣原體和輪狀病毒感染的抵抗力，但相關(guān)機理尚不清楚。

5.2 抗沙門氏菌感染

鼠傷寒沙門氏菌是仔豬沙門氏菌病的主要致病菌。在沙門氏菌感染中，體液免疫和細胞免疫在防御中起重要作用。Szabó等[37]給妊娠及哺乳期母豬及其14～56日齡仔豬一直飼喂屎腸球菌NCIMB 10415，28日齡斷奶后對仔豬進行灌胃攻毒感染鼠傷寒沙門氏菌DT104，結(jié)果發(fā)現(xiàn)仔豬受感染后增重顯著下降，并且定植于扁桃體、結(jié)腸、前肢肌肉的鼠傷寒沙門氏菌顯著增加，而血清抗沙門氏菌的IgG、IgM和IgA含量都不同程度上調(diào)。最近，Rieger等[24]報道，飼喂屎腸球菌NCIMB 10415的仔豬在感染鼠傷寒沙門氏菌DT104的第28天，腸上皮內(nèi)淋巴細胞顯著增加，腸上皮屏障功能增強，但對于被沙門氏菌感染第2天的仔豬卻沒有相同的效果?？梢?，受沙門氏菌感染的時間長短是影響仔豬免疫應(yīng)答的關(guān)鍵因素之一[24]。然而，Kreuzer等[38]研究則表明，屎腸球菌NCIMB 10415不影響受沙門氏菌感染仔豬的體液免疫應(yīng)答和細胞免疫應(yīng)答，包括抗沙門氏菌的特異性抗體IgG、非特異性體液免疫應(yīng)答以及淋巴結(jié)、空腸和回盲腸PP結(jié)、回腸乳頭和血液中的T輔助細胞、毒性T細胞、調(diào)節(jié)性T細胞、γδT細胞以及B細胞的免疫應(yīng)答。以上研究結(jié)果說明，在人為大劑量攻毒的情況下，屎腸球菌NCIMB 10415不能促使仔豬產(chǎn)生快速有效的體液免疫和細胞免疫來抵抗沙門氏菌的感染，但不能因此而否定屎腸球菌的益生功能。因為在自然條件下，環(huán)境中沙門氏菌的活菌量遠不及人為攻毒的劑量大，屎腸球菌可以通過增加腸道乳酸菌的數(shù)量來抑制進入腸道的沙門氏菌的黏附和生長，維持仔豬腸道菌群的平衡，從而能夠保證仔豬的健康。

研究宿主細胞對屎腸球菌產(chǎn)生的先天免疫應(yīng)答，是揭示屎腸球菌作用機制的重要手段之一[39]。體外試驗結(jié)果表明，屎腸球菌NCIMB 10415能夠表達某種細胞外因子來阻止鼠傷寒沙門氏菌入侵豬的空腸上皮細胞IPEC-J2，但是這種因子尚未明確，可能具有菌株特異性[14]。因此，屎腸球菌在抗沙門氏菌感染中所起的作用及相關(guān)機理還有待深入研究。

6 小 結(jié)

屎腸球菌通過影響腸道菌群、小腸絨毛發(fā)育以及免疫功能來改善仔豬的腸道健康，但是作用效果受很多因素(包括菌株的特異性、仔豬個體腸道內(nèi)的生理條件等)影響，而且往往多種機制同時起作用，導(dǎo)致研究結(jié)果不太一致。因此，在沒有弄清楚益生菌的確切作用機理之前，不可將其用于治療目的。在今后的研究中，有關(guān)屎腸球菌調(diào)節(jié)仔豬腸道健康的作用機理需在細胞和分子水平上進一步探討，揭示菌株的有效成分(如細胞壁成分、代謝產(chǎn)物)、菌株對腸道菌群動態(tài)平衡和養(yǎng)分消化代謝的影響，以及調(diào)節(jié)腸黏膜免疫的信號通路。其中調(diào)節(jié)腸黏膜免疫的信號通路將是今后的研究熱點。

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Author, HUANG Yi, associate professor, E-mail: huangyi@gxu.edu.cn

(責(zé)任編輯 李慧英)

Influence of Enterococcus faecium on Gut Health of Piglets

HUANG Yi1GUO Qianpeng1LIANG Shizhong1QIN Jin1LI Weifen2

(1.CollegeofAnimalScienceandTechnology,GuangxiUniversity,Nanning530004; 2.KeyLaboratoryof>MolecularAnimalNutritionandFeedSciences,CollegeofAnimalScience,ZhejiangUniversity,Hangzhou310058)

Enterococcusfaeciumis one of the probiotics used in piglet feeding.Enterococcusfaeciumcan live in the gastrointestinal tract, maintain the balance of intestinal microbiota, regulate growth of small intestinal villus, nutrient absorption, immune function, as well as resist to chlamydia, rotavirus andSalmonellatyphimuriuminfection of piglets. The probiotic has important influence on the gut health of piglets. This review provided an update on the research inEnterococcusfaeciumfield.[ChineseJournalofAnimalNutrition, 2016, 28(4)：968-973]

Enterococcusfaecium; piglets; intestinal microbiota; small intestinal villus; nutrient absorption; immune regulation; disease resistance

10.3969/j.issn.1006-267x.2016.04.002

2015-11-17

國家自然科學(xué)基金資助項目(31460607)；廣西大學(xué)科研基金資助項目(XBZ120917)

黃 怡(1971—)，女，廣西南寧人，副教授，博士，研究方向為益生菌與畜禽健康養(yǎng)殖。E-mail: huangyi@gxu.edu.cn

S828

A

1006-267X(2016)04-0968-06