王警，吳齊，孫利，李子禹，步召德，蘇向前，李士杰

（北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所惡性腫瘤發(fā)病機制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點實驗室1.內(nèi)鏡中心；2.病理科；3.胃腸腫瘤中心，北京100142）

論著

術(shù)前小探頭超聲內(nèi)鏡檢查在早期胃癌治療方式選擇中的作用*

王警1，吳齊1，孫利2，李子禹3，步召德3，蘇向前3，李士杰1

（北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所惡性腫瘤發(fā)病機制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點實驗室1.內(nèi)鏡中心；2.病理科；3.胃腸腫瘤中心，北京100142）

目的評價小探頭超聲內(nèi)鏡（EUS）在早期胃癌（EGC）治療方式選擇中的作用。方法回顧性分析2011年1月-2013年12月北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院151例單發(fā)EGC臨床病理資料。分析EUS判斷EGC浸潤深度的準(zhǔn)確率及影響因素，評價基于EUS選擇EGC治療方法的策略。結(jié)果EUS對EGC浸潤深度判斷的準(zhǔn)確率為74.8%。多因素分析結(jié)果顯示，腫瘤直徑＞2 cm、內(nèi)鏡下潰瘍形成及病灶位于胃中上2/3是導(dǎo)致分期錯誤的危險因素（P＜0.05）。75.3%（107/142）的EGC病例通過基于EUS評估獲得了適合的治療。結(jié)論小探頭EUS在EGC浸潤深度評估及治療方式選擇中具有良好實用性，當(dāng)病灶直徑大于2 cm、合并潰瘍形成或位于胃中上部時，應(yīng)當(dāng)謹(jǐn)慎對待EUS結(jié)果。

超聲內(nèi)鏡；早期胃癌；診斷；治療

我國胃癌發(fā)病率占惡性腫瘤第二位［1］，早期胃癌（early gastric cancer，EGC）是指胃癌病變局限于黏膜層或黏膜下層，而無論有無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（lymph node metastasis，LNM）。胃癌LNM率與腫瘤浸潤深度相關(guān)，當(dāng)腫瘤局限于黏膜層（M）及黏膜下層淺層（浸潤黏膜下層深度＜500μm，SM1）時LNM比例低于3.0%［2］。內(nèi)鏡黏膜下剝離術(shù)（endoscopic submucosal dissection，ESD）作為低LNM風(fēng)險EGC的可選治療手段，已得到廣泛應(yīng)用［3］。超聲內(nèi)鏡（endoscopic ultrasonography，EUS）自上世紀(jì)80年代問世以來，被廣泛用于消化道腫瘤的分期診斷。然而目前EUS在EGC浸潤深度判斷中的作用尚存在爭議［4-5］。本研究回顧性分析2011年1月-2013年12月北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院151例單發(fā)EGC病例臨床病理資料，初步探討小探頭EUS在EGC治療方式選擇中的作用。

1　資料與方法

1.1一般資料

回顧性分析術(shù)后病理為不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的EGC，且術(shù)前1個月內(nèi)曾接受小探頭EUS評估，同時術(shù)前CT（胸部、腹部和盆腔）均未見異常的EGC病例共151例。男112例，女39例；年齡25～80歲，中位年齡63歲。腫瘤部位：胃上部54例，胃中部38例，胃下部59例；所有患者術(shù)前均接受包括胃腸腫瘤中心、腫瘤科、影像科及病理科在內(nèi)的多學(xué)科（multi-disciplinary team，MDT）討論及評估后決定實施手術(shù)，患者術(shù)前簽署知情同意書。

1.2儀器及設(shè)備

Olympus-260型內(nèi)鏡主機（CV-260SL及CLV-260SL），Olympus內(nèi)鏡（GIF-H260Z及GIF-2QT260M），F(xiàn)ujinon超聲平臺（SP702主機及P2620超聲探頭）。

1.3試驗方法

1.3.1超聲內(nèi)鏡分期檢查前常規(guī)服用10.0%利多卡因膠漿10ml，胃鏡觀察并確定病灶位置后，胃腔內(nèi)局部注入400～500ml脫氣蒸餾水，采用浸泡法進(jìn)行EUS檢查。正常胃壁在EUS圖像中由內(nèi)及外可分為5層結(jié)構(gòu)，第1層高回聲為黏膜與水界面的反射波及黏膜淺層；第2層低回聲為黏膜肌層；第3層高回聲為黏膜下層；第4層低回聲為固有肌層；第5層高回聲為漿膜下層及漿膜層［6］。EUS中腫瘤性病變通常表現(xiàn)為低回聲區(qū)域的擴(kuò)展及正常胃壁結(jié)構(gòu)的消失。第1～2層受累，而第3層高回聲連續(xù)完整，定義為uT1a（與病理學(xué)pT1a分期對應(yīng)）。第1～3層受累，而第4層低回聲連續(xù)完整，定義為uT1b（與病理學(xué)pT1b分期對應(yīng)）［7］。見圖1。

圖1　早期胃癌超聲內(nèi)鏡評估腫瘤浸潤深度

1.3.2治療方法的選擇根據(jù)患者EUS結(jié)果，結(jié)合日本胃癌協(xié)會（Japanese Gastric Cancer Association，JGCA）的EGC內(nèi)鏡下治療適應(yīng)證［8］：①不伴潰瘍的分化型黏膜內(nèi)癌，直徑≤2 cm；②不伴潰瘍的分化型黏膜內(nèi)癌，直徑＞2 cm；③伴潰瘍的分化型黏膜內(nèi)癌，直徑≤3 cm；④不伴潰瘍的未分化型黏膜內(nèi)癌，直徑≤2 cm），經(jīng)MDT討論并結(jié)合患者本人意愿，建議uT1a病例接受ESD切除，uT1b病例接受根治性外科手術(shù)。

1.3.3治療方法選擇的評價根據(jù)術(shù)后病理結(jié)果，評價EUS判斷EGC浸潤深度的準(zhǔn)確率、靈敏度、特異度、陽性預(yù)測值及陰性預(yù)測值，并分析相關(guān)影響因素。依據(jù)JGCA治愈性評價標(biāo)準(zhǔn)［8］，對EGC病例進(jìn)行分組，見圖2，計算各組中EUS對EGC浸潤深度判斷的準(zhǔn)確率。同時評價基于EUS結(jié)果選擇EGC治療方法的策略。

圖2　早期胃癌內(nèi)鏡下切除的治愈性評價

1.4統(tǒng)計學(xué)方法

采用SPSS 20.0統(tǒng)計軟件進(jìn)行分析，計數(shù)資料頻數(shù)比較采用四格表χ2檢驗；相關(guān)危險因素比較采用Logistic回歸分析法，用比值比（odd ratio，O）及其95%可信區(qū)間（confidence interval，CI）表示相對風(fēng)險度；采用SAS 9.3軟件基于精確的二項式分布計算檢測靈敏度、特異度、陽性預(yù)測值及陰性預(yù)測值的95%CI。檢驗水準(zhǔn)為α=0.05。

2　結(jié)果

2.1EUS分期與病理分期比較

151例EGC中，EUS分期為uT1a者110例，uT1b者41例。術(shù)后病理分期為pT1a者96例，pT1b者55例，其中包括SM1者39例，SM2（黏膜下層深層）者16例。EUS判斷黏膜下層受侵與否的靈敏度及特異度分別為87.5%（95%CI：78.8%～93.1%）及52.7%（95%CI：38.9%～66.1%），其陽性預(yù)測值及陰性預(yù)測值分別為76.4%（95%CI：67.1%～83.7%）及70.7%（95%CI：54.3%～83.3%）。EUS對EGC病例浸潤深度判斷的準(zhǔn)確率為74.8%（95%CI：67.1%～81.5%）。見表1。

2.2影響EUS浸潤深度判斷準(zhǔn)確性的因素

本研究中，EUS分期正確者113例，EUS分期錯誤者38例。單因素分析結(jié)果顯示，腫瘤直徑、內(nèi)鏡下是否合并潰瘍以及病灶部位與EUS分期準(zhǔn)確性相關(guān)（P＜0.05），而病灶大體形態(tài)及組織學(xué)類型則與分期準(zhǔn)確性無關(guān)（P＞0.05）。見表2。

多因素分析結(jié)果表明，腫瘤直徑＞2cm、內(nèi)鏡下潰瘍形成及病灶位于胃中上2/3，是導(dǎo)致EUS分期錯誤的危險因素）。見表3。

表1　EUS分期與腫瘤浸潤深度比較例

表2　影響超聲內(nèi)鏡分期準(zhǔn)確性的單因素分析

在uT1a病例中，26例（23.6%）存在分期不足，在uT1b病例中，12例（29.3%）存在分期過度。多因素分析顯示，腫瘤直徑＞2 cm（P=0.036，O=3.14，95%CI：1.079～9.124）、內(nèi)鏡下潰瘍形成（P=0.009，O=3.98，95%CI：1.422～11.147）及病灶位于胃中上2/3（P= 0.021，O=4.22，95%CI：1.247～14.271）是導(dǎo)致EUS分期不足的危險因素；而內(nèi)鏡下潰瘍形成也與EUS分期過度有關(guān)（P=0.043，O=4.93，95%CI：1.054～23.083）。

2.3評價基于EUS的選擇EGC治療方式的策略

151例EGC經(jīng)EUS評估后，110例患者適合內(nèi)鏡下切除，建議行ESD治療，41例患者不適合內(nèi)鏡下切除，建議行外科手術(shù)治療。6例EUS評估為uT1b的患者因拒絕外科手術(shù)而行ESD治療（見表4，病例1～6）；3例uT1a的病例ESD未達(dá)到完全切除（病灶整塊切除且水平切緣及基底切緣無癌細(xì)胞殘留），其中2例為側(cè)切緣陽性，1例為合并脈管癌栓及側(cè)切緣陽性（見表4，病例7～9）。這9例患者未納入基于EUS的EGC治療策略選擇評價，見圖3。

依據(jù)JGCA治愈性切除標(biāo)準(zhǔn)對治愈性進(jìn)行分類［8］，75.3%（107/142）的病例通過基于EUS的評估接受了適合的治療：在107例獲得完全切除的ESD病例中，符合治愈性切除者56例（52.3%），符合擴(kuò)大的治愈性切除者34例（31.8%），非治愈性切除者17例（15.9%），即84.1%的病例適合內(nèi)鏡切除，而15.9%的病例需要追加外科手術(shù)治療；在35例接受外科手術(shù)的病例中，符合治愈性切除者1例（2.8%），符合擴(kuò)大的治愈性切除者17例（48.6%），非治愈性切除者17例（48.6%），即48.6%的病例適合外科手術(shù)，但51.4%的病例可選擇內(nèi)鏡下切除以避免胃切除。見圖3。

在142例基于EUS選擇治療方法的EGC病例中，符合治愈性切除者EUS的準(zhǔn)確率為98.2%，高于符合擴(kuò)大的治愈性切除者（64.7%，33/51）及非治愈性切除者（52.9%），且差異具有統(tǒng)計學(xué)意義（χ2= 20.88，P=0.000及χ2=28.77，P=0.000），而符合擴(kuò)大的治愈性切除者與非治愈性切除者間的差異不具有統(tǒng)計學(xué)意義（χ2=1.18，P=0.278）。在符合擴(kuò)大的治愈性切除病例中，存在SM1浸潤者EUS的準(zhǔn)確率（45.5%）最低。見圖4。

表3　影響超聲內(nèi)鏡分期準(zhǔn)確性的多因素分析

圖3　基于超聲內(nèi)鏡的早期胃癌治療方式選擇

表4　未納入基于EUS的EGC治療策略的病例臨床病理資料

圖4　各內(nèi)鏡下切除適應(yīng)證組EUS分期準(zhǔn)確率

3　討論

我國作為胃癌高發(fā)國家，近年來由于內(nèi)鏡篩查的廣泛應(yīng)用及影像學(xué)技術(shù)的快速發(fā)展，臨床中EGC的比例在不斷提高，ESD在低LNM風(fēng)險EGC治療中的價值已得到了廣泛認(rèn)可［9］。鑒于胃癌LNM與腫瘤浸潤深度相關(guān)［2］，術(shù)前精確評估浸潤深度對于EGC治療方式的選擇具有重要的意義。

文獻(xiàn)報道采用20 MHz小探頭EUS判斷EGC浸潤深度的準(zhǔn)確率為48.3%～91.0%［6，10-12］。本研究中EUS判斷黏膜下層是否受侵的準(zhǔn)確率為74.8%，與上述結(jié)果近似。影響EUS對EGC浸潤深度判斷準(zhǔn)確性的因素包括病變自身特征、EUS設(shè)備以及操作者經(jīng)驗等［5］。文獻(xiàn)報道，EUS準(zhǔn)確性隨EGC病變直徑增大而降低，在本研究中，病灶直徑＞2 cm者EUS準(zhǔn)確率為55.0%低于直徑≤2 cm者（81.1%），這與Okada等［10］及Lee等［12］的結(jié)果一致。Mandai等［13］的研究顯示直徑大于2 cm的病灶容易被過度分期，而在本研究中病灶直徑大于2 cm則是導(dǎo)致分期不足的危險因素，筆者認(rèn)為這與小探頭EUS有效掃查范圍較小有關(guān)，當(dāng)對較大范圍病變進(jìn)行評估時可能遺漏局灶黏膜下浸潤的區(qū)域，故而出現(xiàn)分期不足的情況。本研究顯示合并潰瘍形成是導(dǎo)致EUS浸潤深度判斷準(zhǔn)確率下降的另一因素，與其他報道一致［6，10，13］。潰瘍引起的組織水腫及纖維化，干擾EUS對于EGC病灶本身浸潤深度的判斷，從而導(dǎo)致EUS準(zhǔn)確率的下降。筆者建議若懷疑病灶處潰瘍系由既往活檢造成，可給予抗?jié)冎委?周后再行EUS檢查，同時對于可疑EGC的病灶應(yīng)盡量避免多次深挖活檢以減少人工潰瘍對EUS診斷準(zhǔn)確性帶來的影響。研究顯示，胃上部［14］及中上部［11］病變的EUS診斷準(zhǔn)確率較低，本組的結(jié)果與之類似。其原因與胃底黏膜下層相對較薄，而血管密度較高，使得小探頭難以評估黏膜下層是否受累有關(guān)。此外當(dāng)EUS評估胃中上部特別是胃底病灶時，探頭的軸線往往與病灶以成角，而非以平行的形式掃查，可能遺漏一些病灶細(xì)節(jié)特征，從而對準(zhǔn)確率造成一定影響。在病灶大體形態(tài)方面，有報道顯示凹陷型（0～Ⅱc型及0～Ⅲ型）病變的EUS診斷率較低，可能與其容易合并潰瘍有關(guān)［6］；而某些隆起型（0～Ⅰ型）病變，由于病灶往往較厚，以致EUS難以觀察黏膜下層，導(dǎo)致其EUS準(zhǔn)確率亦較低［15］。本研究中凹陷型病變的EUS準(zhǔn)確率偏低，但與非凹陷型病變相比，差異不具有統(tǒng)計學(xué)意義。由于未分化型腺癌容易在早期出現(xiàn)黏膜下層微小浸潤及脈管浸潤，但這些微小改變尚不足以反映在EUS圖像中，故容易出現(xiàn)分期不足的情況［16］。本研究中未分化型腺癌的EUS準(zhǔn)確率（67.9%）低于分化型腺癌（76.4%），但差異不具有統(tǒng)計學(xué)意義，考慮與本組未分化型病例的數(shù)量較少有關(guān)。除此以外，良好的EUS圖像質(zhì)量［11］以及經(jīng)驗豐富的操作者［5］都能夠提高EUS對EGC浸潤深度判斷的準(zhǔn)確率。

關(guān)于EUS在EGC治療策略選擇中的作用目前尚存爭議。Mandai等［13］聯(lián)合采用20MHz小探頭EUS及普通EUS（GF-UM2000，Olympus）將EGC分為黏膜層或黏膜下層淺層浸潤（EUS-M/SM1）及黏膜下層深層浸潤（EUS-SM2），并比較超聲內(nèi)鏡T分期與術(shù)后病理結(jié)果的符合程度及是否適合內(nèi)鏡下切除。結(jié)果發(fā)現(xiàn)92.8%的EUS-M/SM1病例適合內(nèi)鏡下切除，雖然56.5%的EUS-SM2病例術(shù)后病理證實為M/SM1，但由于這部分病例合并潰瘍的比例高達(dá)65.6%，可能導(dǎo)致內(nèi)鏡切除困難。因此，筆者認(rèn)為這些病例更適合外科手術(shù)治療。在本研究中，通過基于EUS的評估，最終84.1%的ESD組病例適合內(nèi)鏡切除，而48.6%的外科手術(shù)組病例適合接受外科手術(shù)，與上述結(jié)果類似但準(zhǔn)確率略低，可能與本組60.9%（92/151）病變位于胃中上部，而在上述研究中僅有23.9%的病灶位于胃中上部有關(guān)，因為胃中上部恰是EUS診斷率偏低的部位。Lee等［17］對同一組病例分別進(jìn)行白光內(nèi)鏡及普通EUS（GF-UM2000，Olympus）評估，并與術(shù)后病理結(jié)果比較，發(fā)現(xiàn)EUS與白光內(nèi)鏡相比并未提高治療方法選擇的正確率（71.5%比75.3%，P＞0.05），而且在pT1a的病例中，EUS組治療方法的正確率甚至低于白光內(nèi)鏡（81.4%比88.1%，P＜0.05）。但作者指出其研究的局限性在于沒有采用小探頭EUS進(jìn)行評估，已有研究表明在腫瘤浸潤深度評估方面，小探頭EUS具有更高的準(zhǔn)確率；同時所有病例均為分化型腺癌、且EUS評估和普通內(nèi)鏡評估為非盲都可能造成選擇的偏移。在Kim等［6］的前瞻性研究中，將小探頭EUS（20MHz）結(jié)果與術(shù)后病理及術(shù)后治愈性分組相比較，在發(fā)現(xiàn)符合擴(kuò)大治愈性切除的病例EUS準(zhǔn)確率低于符合治愈性切除者（83.6%比97.6%，P=0.040），當(dāng)病灶合并潰瘍或SM1浸潤時EUS準(zhǔn)確率更低（79.2%及42.9%）。筆者的結(jié)果與其近似，符合治愈性切除者EUS的準(zhǔn)確率（98.2%）高于符合擴(kuò)大的治愈性切除者（64.7%）及非治愈性切除者（52.9%），存在SM1浸潤的符合擴(kuò)大的治愈性切除者EUS的準(zhǔn)確率最低（45.5%）。Tsujii等［18］對同一組病例采用普通內(nèi)鏡及小探頭EUS進(jìn)行了檢查，發(fā)現(xiàn)雖然兩種方法各自的診斷準(zhǔn)確率無明顯差異，但聯(lián)合使用EUS及普通內(nèi)鏡后，診斷準(zhǔn)確率明顯升高（P＜0.001），而且EUS有助于發(fā)現(xiàn)普通內(nèi)鏡分期過度的病例（61.9%）。

綜上所述，小探頭EUS在EGC浸潤深度評估及治療方式選擇中具有良好實用性，但準(zhǔn)確性仍不夠理想，對于直徑大于2 cm、合并潰瘍形成或位于胃中上部的病變，應(yīng)當(dāng)謹(jǐn)慎對待EUS結(jié)果，通過聯(lián)合多種檢查手段以提高EGC浸潤深度評估準(zhǔn)確率，使患者獲得最大的收益。

致謝：感謝北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院遺傳研究室張超亭在本研究統(tǒng)計學(xué)部分給予的支持。

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（吳靜編輯）

Effects of mini-probe endoscopic ultrasonography for therapeutic decision-making in early gastric cancer prior to operation*

JingWang1，QiWu1，Li Sun2，Zi-yu Li3，Zhao-de Bu3，Xiang-qian Su3，Shi-jie Li1
［1.Departmentof Endoscopy Center；2.Departmentof Pathology；3.Department of Gastrointestinal Surgery，Key Laboratory of Carcinogenesis and Translational Research（Ministry of Education），Cancer Hospital of Peking University&Beijing Institute for Cancer Research，Beijing 100142，China］

Objective To evaluate the clinical value of mini-probe endoscopic ultrasonography（EUS）in determining the therapeutic strategy for early gastric cancer（EGC）before surgery.Methods 151 EGC lesions were enrolled in the study.The accuracy of EUS-determined depths were compared with histopathologic results，and the effects of EUS-based therapeutic decision-making plan was evaluated.Results The overall accuracy of EUS-determined T staging was 74.8%.Multivariate analysis revealed that tumor size larger than 2 cm，endoscopic ulceration and tumor located at upper two thirds of the stomach were associated with EUS misdiagnosis（P＜0.05）.75.3%（107/142）of the EGC patients

proper treatment according to EUS-based therapeutic selection.Conclusions Mini-probe EUS is a useful utility in T-staging and therapeutic strategy selection for EGC.Special attention should be paid when tumor diameter exceeds 2 cm，co-existence of ulcer or tumor located in the upper two-thirds portion of the stomach.

endoscopic ultrasonography；early gastric cancer；diagnosis；therapy

R 735.2

A

10.3969/j.issn.1007-1989.2016.02.004

1007-1989（2016）02-0015-07

2015-09-22

北京市屬醫(yī)院科研培育計劃（No：PX2016057）

李士杰，E-mail：ourhere@126.com；Tel：010-88196168