明慶磊，程 超

(江蘇師范大學生命科學學院，江蘇徐州221116)

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昆蟲同性性行為的研究進展

明慶磊*，程 超

(江蘇師范大學生命科學學院，江蘇徐州221116)

從自然選擇和性選擇角度分析，同性性行為的存在是一個進化悖論，其成因和意義是當今進化生物學研究的重要科學問題。本文綜述了昆蟲同性性行為的發(fā)生、進化意義和遺傳基礎等方面的研究進展，分析了研究中存在的問題，并展望了未來的研究方向，以期為昆蟲同性性行為的進一步研究提供參考。同時，希望本文能引起更多科學工作者關注昆蟲同性性行為，并積極投身到此項研究中來，為該研究領域的發(fā)展做出貢獻。

昆蟲；同性性行為；進化悖論；成因；基因

性行為是兩性生殖昆蟲繁殖后代的必然環(huán)節(jié)和基礎，是延續(xù)生命的最原始、最本質和最重要的行為。昆蟲性行為可分為同性性行為和異性性行為；從生物學來說，這兩種性行為是一個事情的兩個方面，探究同性性行為不僅有助于理解異性性行為，也有助于理解性行為的功能、機制及其進化(Scharf and Martin，2013)。同性性行為是昆蟲行為學研究中一個非常有趣的領域，其成果不僅在理論上有重大意義，在實際應用中也有重要的價值，可為害蟲的防治奠定基礎(Andersson and Simmons，2006)。例如，通過促進害蟲同性交配或抑制害蟲異性交配使其種群繁殖受到影響，減少其后代的數(shù)量，從而達到生物防治的目的。

定義昆蟲同性性行為是很復雜的，因為不清楚昆蟲這種行為的目的是否為性，也可能看起來是性，實際上另有其它的功能。根據(jù)Bagemihl(1999)的定義，同性性行為是指同性之間有接觸、爬跨和交配行為產生。大約有100多種昆蟲存在著同性性行為(Scharf and Martin，2013)。需要指出的是，還應對有同性性行為的兩個個體進行區(qū)分，因為其中一個為主動，另一個為被動，它們潛在的發(fā)生和進化機制可能不同。

生物都有將自身基因保存并傳遞給后代的強烈欲望，從這個角度來說，生物進化的動力在于成功交配與繁殖。昆蟲選擇異性作為交配對象，即異性性行為，是成功繁衍的前提。然而，對具有同性性行為的昆蟲來說，選擇同性交配的最大、最顯而易見的不利在于它將失去繁衍后代的機會。依照生物進化論，只有具備生殖和生存優(yōu)勢的性狀才能在自然選擇中不被淘汰，從而被保留下來。但問題在于：既然昆蟲同性性行為不能繁殖后代，那為什么自然選擇和性選擇沒有將同性性行為這一性狀淘汰呢? 任何有損繁殖能力的性狀，哪怕程度輕微，從進化的角度講都應該被淘汰。因此，從自然選擇和性選擇角度分析，昆蟲同性性行為的存在是一個進化悖論。

同性性行為沒有被進化所淘汰，卻還在有些昆蟲中繼續(xù)存在，顯然，昆蟲同性性行為是進化的產物。其進化意義是什么？其產生的遺傳基礎是什么？這是目前昆蟲同性性行為研究中主要回答的兩個問題，該論題是當前進化生物學領域中的重要科學問題和研究熱點(Bailey and Zuk，2009)。

1 同性性行為的進化意義

昆蟲同性性行為是在自然選擇和性選擇這一最基礎的進化機制中形成的，也就是說這種行為是自然選擇和性選擇的產物，它一經形成，也必然成為一種力量，能夠推動物種其他方面的進化，其最終結果則是促進種群的生存和繁衍(Andersson and Simmons，2006)。研究人員推測，昆蟲同性性行為并不是一種絕對浪費，對其有如下幾種適應性解釋(表1)。

1.1 交配技巧的訓練與學習功能

來自果蠅的證據(jù)表明，年輕雄性果蠅同性交配行為的經歷提高了其以后的異性交配成功率(McRobert and Tompkins，1988)。

1.2 替代性生殖

研究表明赤擬谷盜的同性性行為不是由于性別識別和選擇錯誤造成的(Arnaud and Haubruge，1999)。雄赤擬谷盜進行同性性行為時將精液射在另一只雄性的外生殖器上。外生殖器上沾有另一個體精液的雄赤擬谷盜在與雌赤擬谷盜交配時，把其外生殖器上沾有的精子也帶入雌性體內并完成了受精(Levanetal.，2009)。也就是說，赤擬谷盜借助同性性行為實現(xiàn)了精子間接轉移到雌體內。由此可見，赤擬谷盜的同性性行為并非浪費精力和體力，反而具有生殖優(yōu)勢，先前那只雄赤擬谷盜通過同性性行為間接完成了繁殖過程。研究人員還提出赤擬谷盜通過同性性行為可以釋放儲精囊內的老精子，有利于新精子的產生(Levanetal.，2009；Shimomuraetal.，2010)。但也有研究發(fā)現(xiàn)，雄性赤擬谷盜的同性性行為使其壽命變短(Spratt，1980)。

1.3 性內競爭

雄蠅常常需要通過性內競爭才能使雌蠅受精，在這種情況下，為了搶在競爭者之前得到雌蠅，一個策略是雄蠅趴到其他雄蠅身上并保持這個姿勢，這樣，當雌蠅飛過來時，上面的雄蠅最先飛到雌蠅身邊并與其交配(Preston-Mafham，2006)。在一雌多雄多次交配制的昆蟲中，糞蠅和繭蜂等雄性個體間要競爭與雌性個體的交配機會，往往采取先與雄性進行交配并對其造成損傷，以阻止其他雄性與雌性進行交配(Wendelken and Barth，1985；Preston-Mafham，2006；Kurecketal.，2011；Caballero-Mendieta and Cordero，2012；Kantetal.，2012)。又如，蝗蟲間的雄性同性交配會使它們各自付出代價，這種代價或許增加了選擇壓力并促使其進化，因為雄性蝗蟲釋放出一種被稱作panacetylnitrile的化學物質，這種化學物質能阻止其他雄性與其進行交配(Ronoetal.，2008)。

1.4 防御機制的進化

雄性非洲蝙蝠臭蟲身上長有類似雌性的“扮異性”外生殖器，這種生殖器不具有生育能力；雌性非洲蝙蝠臭蟲也具有“扮異性”特征，它們中只有六分之一的個體擁有雌性外生殖器，其余的則長有類似雄性的外生殖器。因為在交配過程中，雄性非洲蝙蝠臭蟲的生殖器常會刺穿雌性臭蟲的腹部，鑒于其交配行為常導致雌蟲受傷，通過這種“扮異性”策略可以減少性吸引力，從而盡量避免交配帶來的傷害(Reinhardtetal.，2007)。另外，研究表明白蟻同性串聯(lián)追逐中被猛蟻捕食的風險低于單頭爬行白蟻被捕食的風險，其同性性行為是一種防御策略(Matsuuraetal.，2002；Wenetal.，2012)。

表1 昆蟲同性性行為的適應性解釋

另外，有些昆蟲的同性性行為只能用非適應性進化進行解釋(表2)。例如，昆蟲若通過個體大小來判斷潛在交配對象的雌雄，這很容易導致性別錯誤識別(Aiken，1981；Bland，1991；Solensky，2004)。身體大小可以反應個體的身體質量狀況，通常大的個體其身體狀況比小的要好，在交配過程中它們具有更強的競爭優(yōu)勢。有的雄性昆蟲分辨雌雄靠個體活動能力進行判斷，活動力高的個體具有更高的性吸引力，這種雌雄活躍程度的差異也很容易導致性別錯誤識別(Hemptinneetal., 1998)。另一種性別識別錯誤，可能是因為與雌性交配過的雄性昆蟲沾有雌性信息素，或因雌性信息素在空氣中擴散到雄性身體上而誤被雄性昆蟲錯誤識別(Keepingetal.,1986；Rasa,1995)。還有研究發(fā)現(xiàn)，若只允許豆娘的雄性與雄性在一起，這種“囚禁”會導致雄性豆娘同性性行為的發(fā)生(van Gossumetal., 2005)。有時雄性信息素也會引起雄性間相互吸引而導致昆蟲同性性行為的發(fā)生(Curcillo and Tompkins, 1987；Lealetal., 1998)。

表2 昆蟲同性性行為的非適應性解釋

昆蟲同性性行為在進化中可能有優(yōu)勢，從而被保留下來，即“同性性行為有進化優(yōu)勢”，這個表面上看很奇怪，不過有這種可能。因為，同性性行為這種自身不進行直接繁殖的行為也可以通過親緣選擇來傳遞自己的基因(饒毅，2012)。親緣選擇主要是對支配行為的基因起作用，它所增進的不一定是個體適合度，而是個體的廣義適合度，所以，即使一個個體沒有留下后代，它的廣義適合度也不等于零，它的基因也可以靠旁系個體傳遞下去。

2 同性性行為的遺傳基礎

所有行為都一定有基因參與，只是不清楚多少基因參與某一特定行為、某個基因參與多大的程度、它參與的具體步驟和方式(饒毅，2012)。同性性行為是否有基因參與，答案是肯定的，越來越多的證據(jù)表明昆蟲同性性行為的發(fā)生存在遺傳基礎。

2.1 神經遞質水平的改變

郭愛克研究組以果蠅為模式動物，在研究多巴胺水平在帕金森病的神經基礎中扮演的角色時，十分偶然地發(fā)現(xiàn)提高神經元中多巴胺水平可以誘發(fā)雄性果蠅間很強的同性性行為(Liuetal., 2008)。多巴胺是一種重要的神經遞質，在果蠅雄性同性求偶中的作用呈倒“U”規(guī)律，即過高或過低都會導致雄性果蠅同性性行為發(fā)生，前者誘發(fā)的是主動的果蠅雄性同性求偶，即雄蠅自身的求偶傾向性發(fā)生改變；而后者誘發(fā)的是被動的果蠅雄性同性求偶，即雄蠅自身的吸引力發(fā)生改變(Liuetal., 2008)。通過改變幾個基因可導致果蠅同性性行為的發(fā)生，有些基因是控制腦中谷氨酸和多巴胺的水平(Grosjeanetal., 2008)。饒毅研究組發(fā)現(xiàn)，當把兩個同樣含有五羥色胺相關基因突變的雄蠅放在一起時，雄性之間有爬跨和交配；當把基因突變的雄蠅與基因未突變的雄蠅放在一起，發(fā)現(xiàn)突變的雄蠅追逐未突變的雄蠅，而未突變的雄蠅并不追逐突變的雄蠅，可見，五羥色胺相關基因突變造成雄蠅同性性行為的發(fā)生(饒毅，2012)。

2.2 基因突變或基因表達的改變

Gill(1963)發(fā)現(xiàn)了第一個造成雄果蠅性取向變化的基因，他發(fā)現(xiàn)的基因以后被稱為無果或無后基因(Fruitless)，“無果或無后”是基因突變造成的，雄蠅突變體對雌性索然無味，但卻對雄性興趣盎然并試圖與其交配(Ryneretal., 1996)。上世紀90年代以來，在果蠅中還發(fā)現(xiàn)了其它幾個同性性行為相關基因。

Zhang和Odenwald(1995)發(fā)現(xiàn)導致果蠅紅眼白化的基因(白化基因)影響果蠅體內五羥色胺的合成，而五羥色胺對果蠅的性取向起到一定的作用，將這一基因植入果蠅胚胎，胚胎發(fā)育成熟后，基因的植入導致了受試果蠅的性取向改變，它們瘋狂地追逐同性，并試圖與同性交配，這表明，該基因的植入能導致果蠅同性性行為的發(fā)生。

研究人員通過對果蠅進行遺傳改造，使其腦細胞中產生一個叫做Shibire-ts的基因突變，Shibire-ts是一種與循環(huán)使用神經遞質有關的蛋白，其正常工作溫度是19℃，但在30℃時，它會失活；當為一個被稱為C309的果蠅品系提供30℃環(huán)境溫度時，雄果蠅在幾分鐘之內開始向雄果蠅求偶和交配，當把環(huán)境溫度降低到19℃時，雄果蠅便拋下同性并自行離開(Kitamoto，2002；Murpheyetal.，2003)。

Demir和Dickson(2005)通過改變果蠅的Fruitless基因，即可改變果蠅的性取向。正常雄果蠅大腦中存在一種神經細胞，這種神經細胞決定了果蠅的性取向，“無果”基因發(fā)生突變的雄果蠅都無法產生一種名為Fru的蛋白質，缺少了Fru蛋白的雄果蠅就會缺少這種神經細胞，導致性取向發(fā)生變化。

雄性果蠅因為缺失某一特異的氣味受體基因而導致其對雌性的求愛信號無動于衷，但對雄性果蠅表現(xiàn)出曖昧的傾向，引發(fā)這一異常的求偶表現(xiàn)主要是由于這些雄性果蠅會錯誤地感受雌性果蠅和雄性果蠅釋放的性信息素(Miyamoto and Amrien，2008)。

Featherstone等(2008)發(fā)現(xiàn)了一種被稱為“性盲”(Genderblind)的基因，該基因與將谷氨酸鹽運輸出神經膠質細胞有關，利用遺傳手段和藥物改變果蠅的神經突觸，結果發(fā)現(xiàn)，它們能夠在幾小時之內開啟或關閉果蠅的同性性行為。

3 總結與展望

同性性行為存在著進化悖論，備受人們的關注。經過國內外學者幾十年的探索，昆蟲同性性行為的成因、進化意義和遺傳基礎等研究取得了可喜進展。然而，昆蟲同性性行為研究仍存在一些問題。

3.1 研究不系統(tǒng)

同性性行為雖已在一些昆蟲(主要是鞘翅目、雙翅目和膜翅目昆蟲)里有過研究，但大部分研究僅僅是報道發(fā)現(xiàn)存在昆蟲同性性行為并推測了其成因和進化意義，而對昆蟲同性性行為的發(fā)生率和潛在代價(如能量消耗、壽命和時間損失等)研究很少，缺乏系統(tǒng)的調查與實驗驗證。

3.2 研究不平衡

對昆蟲同性性行為的進化意義研究較多且研究對象廣泛，而對其遺傳基礎研究較少且研究對象單一，主要集中在果蠅。除果蠅外，赤擬谷盜也是研究昆蟲同性性行為的模式生物。赤擬谷盜的性行為包括接觸、爬跨和交配三步(沈加飛等，2016)，在此過程中基本不飛，性行為簡單且易觀察，是研究昆蟲性行為的理想系統(tǒng)。盡管已有很多研究表明，雄性赤擬谷盜間存在同性性行為(Wool，1967；Taylor and Sokoloff，1971；Rich，1972, 1989；Serranoetal.，2000)，且其同性性行為是可遺傳的(Graur and Wool，1982；Serranoetal.，1991；Castroetal.，1994)，但關于赤擬谷盜同性性行為產生的遺傳基礎和分子機制尚不清楚，需盡快開展此研究。

3.3 研究有待深入

雖然對昆蟲同性性行為的遺傳基礎已有一些認識，但還是知之甚少。作為神經遞質，多巴胺和五羥色胺是如何通過其合成、釋放和受體介導的信號轉導通路調控果蠅性取向改變的呢？應進一步篩選參與果蠅同性性行為的神經遞質相關基因，尋找神經通路，闡明其分子機制。另外，昆蟲同性性行為有基因參與，但也不能排除環(huán)境的作用，因為環(huán)境和基因之間可相互作用；隨著分子生物學技術的迅猛發(fā)展，相對而言比較容易研究基因參與，但很多環(huán)境因素迄今較難控制和觀察從而不便研究(饒毅，2012)。

3.4 研究有待交叉

對同性性行為的研究，通常采用遺傳學和分子生物學的方法，未來應不局限于這兩種方法，利用其它方法(如電生理和成像等)，并根據(jù)需要建立新方法，進行系統(tǒng)性研究。在自然界中，存在同性性行為的動物已發(fā)現(xiàn)約有450種，包括哺乳類、鳥類、爬行類、兩棲類、魚類和昆蟲等(Sommer and Vasey，2006)。研究昆蟲同性性行為的科學家與研究其它動物同性性行為的科學家應攜起手來，搭建一個高水平的學術交流平臺，啟迪思維，碰撞智慧，促進學科交叉與融合，共同解決同一科學問題。

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The progress of studies on homosexual behavior in insects

MING Qing-Lei*,CHENG Chao

(School of Life Sciences, Jiangsu Normal University, Xuzhou 221116, Jiangsu Province, China)

In the view of natural and sexual selection, homosexual behavior represents an evolutionary paradox. The topic on causes and significances of homosexual behavior is an important research issue in evolutionary biology. Here we reviewed the ethology, causes, evolutionary implications and genetic bases of homosexual behavior in insects. Not only were the existed problems analyzed, but research directions were also proposed, which was expected to provide references for the future study. At the same time, we hope that more and more researchers pay attention to the homosexual behavior in insects, focus on it, devote themselves to the great job and make a great contribution to the research area.

Insects; homosexual behavior; evolutionary paradox; causes; genes

國家自然科學基金(31172159)；教育部留學回國人員科研啟動基金(教外司留[2012]1707號)

明慶磊，男，山東聊城人，博士，教授，主要從事昆蟲遺傳與進化方面的研究

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: mingqinglei@jsnu.edu.cn

Received：2016-06-17；接受日期Accepted：2016-07-21

Q968.1

A

1674-0858(2016)05-0877-06