朱彩英　刁雯靜　汪　清　隋　龍

(復(fù)旦大學(xué)附屬婦產(chǎn)科醫(yī)院宮頸疾病診療中心　上海　200011)

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上海市475例宮頸鱗狀上皮內(nèi)病變患者HPV型別分布狀況分析

朱彩英刁雯靜汪清隋龍△

(復(fù)旦大學(xué)附屬婦產(chǎn)科醫(yī)院宮頸疾病診療中心上海200011)

目的探討上海市475例宮頸病變患者中的高危型(high-risk,HR)人乳頭瘤病毒(human papillomavirus,HPV)型別分布狀況。方法對(duì)475例宮頸鱗狀上皮內(nèi)病變患者進(jìn)行HR-HPV分型檢測(cè)。 結(jié)果宮頸低度鱗狀上皮內(nèi)病變(low-grade squamous intraepithelial lesion,LSIL)中HR-HPV感染率為82.6%,宮頸高度鱗狀上皮內(nèi)病變(high-grade squamous intraepithelial lesion,HSIL)中HR-HPV感染率為93.6%,兩組感染率比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=14.347,P<0.001);宮頸LSIL和宮頸HSIL兩組患者的HPV感染率在單或多重HPV感染模式上差異存在統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=12.771,P=0.026);在宮頸LSIL患者中,HR-HPV型別占比由高到低前六位分別為HPV58、16、52、33、31和53型。在宮頸HSIL患者中,HR-HPV型別占比由高到低前六位分別為HPV16、58、33、52、18和31型。兩組患者間的HR-HPV型別構(gòu)成有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=64.666,P<0.001)。結(jié)論HR-HPV感染與宮頸癌及癌前病變的發(fā)病密切相關(guān),宮頸LSIL和宮頸HSIL兩組患者在HR-HPV感染率、HR-HPV多重感染模式以及型別分布均存在顯著差異。

人乳頭瘤病毒;低度鱗狀上皮內(nèi)病變;高度鱗狀上皮內(nèi)病變;HPV分型

宮頸癌是常見(jiàn)婦科惡性腫瘤。2008年全球?qū)m頸癌病死率/發(fā)病率為52%,全球因?qū)m頸癌死亡人數(shù)高達(dá)27.5萬(wàn)人,其中15.98萬(wàn)人發(fā)生在亞洲,已超過(guò)全球的58%[1]。而高危型 (high-risk,HR)人乳頭瘤病毒 (human papillomavirus,HPV)持續(xù)感染是導(dǎo)致宮頸癌發(fā)生的主要原因[2-3]。目前將已發(fā)現(xiàn)HPV病毒分為200多種基因型,其中30多種與人泌尿生殖道感染有關(guān)。HPV依據(jù)其對(duì)人體的危害性分為高危型和低危型 (low-risk,LR),HR-HPV的危害性較大,與宮頸上皮內(nèi)病變和宮頸癌的發(fā)生密切相關(guān)。眾所周知,HPV感染未必一定導(dǎo)致宮頸癌的發(fā)生。因?yàn)镠PV感染多數(shù)為一過(guò)性,人體免疫力通常能將大部分HPV病毒清除,僅極少數(shù)HR-HPVs會(huì)持續(xù)感染并導(dǎo)致宮頸癌前病變,其中一部分經(jīng)歷數(shù)年至十幾年才可能發(fā)展為宮頸癌。

HR-HPV檢測(cè)是及早發(fā)現(xiàn)宮頸癌高危人群的一種有效檢測(cè)手段,尤其是能發(fā)現(xiàn)宮頸癌前病變中主要致癌性HR-HPV基因型,因而對(duì)今后研制新的多價(jià)HPV疫苗有重要的指導(dǎo)意義。世界各地區(qū)HR-HPV型別分布并不完全相同,存在地域性差異,在我國(guó)的一些省市和地區(qū)也存在不同的HR-HPV基因型排序[4-7]。本工作旨在研究本院就診的宮頸病變患者中的HR-HPV型別分布狀況,以期為HPV疫苗預(yù)防宮頸癌提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

資 料 和 方 法

研究對(duì)象2012年8月至2013年12月在復(fù)旦大學(xué)附屬婦產(chǎn)科醫(yī)院門(mén)診就診,經(jīng)陰道鏡檢查、活檢病理證實(shí)為宮頸低度鱗狀上皮內(nèi)病變 (low-grade squamous intraepithelial lesion,LSIL)或高度鱗狀上皮內(nèi)病變 (high-grade squamous intraepithelial lesion,HSIL)的患者?；颊卟糠忠蜿幍婪置谖镌龆嗷蚪佑|性出血,部分無(wú)癥狀但因體檢時(shí)發(fā)現(xiàn)宮頸涂片異?；虬l(fā)現(xiàn)HPV陽(yáng)性就診。陰道鏡檢查指征包括:宮頸涂片異常,HR-HPV陽(yáng)性,有陰道分泌物增多,水樣白帶癥狀,或有宮頸接觸性出血,不能排除宮頸陰道病變等。就診時(shí)患者均有性生活史1年以上,非妊娠或哺乳期,無(wú)急性生殖道炎癥,無(wú)宮頸錐切和子宮切除術(shù)史,無(wú)免疫抑制治療史,前2周未進(jìn)行相關(guān)藥物及治療。研究方案經(jīng)復(fù)旦大學(xué)附屬婦產(chǎn)科醫(yī)院倫理委員會(huì)討論通過(guò)并備案。最終入選患者共475例,其中宮頸LSIL患者178例,宮頸HSIL患者297例。所有患者均簽署知情同意書(shū)。

研究方法[2]對(duì)上述宮頸病變患者于宮頸口刷細(xì)胞取樣,用PCR+膜雜交法進(jìn)行HPV分型檢測(cè),可以同時(shí)檢測(cè)21種型別,包括15種HR-HPVs,即HPV16、18、31、33、35 、39、45、51、53、52、56、58、59、66和68型,以及6種LR-HPVs:即HPV6、11、42、43、44和CP8304型。

統(tǒng)計(jì)學(xué)方法采用SPSS19.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。不同程度宮頸病變中HPV感染率的比較采用χ2檢驗(yàn),例數(shù)小于5時(shí)考慮精確檢驗(yàn),組間年齡差異比較使用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn),P<0.05 為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。對(duì)多重感染者,重復(fù)計(jì)算各型別HR-HPV陽(yáng)性率。

結(jié)　　　果

一般情況共入選患者475例,年齡23～74歲,平均年齡(41.44±9.19)歲。經(jīng)陰道鏡檢查和活檢病理證實(shí),宮頸LSIL患者178例,宮頸HSIL患者297例。兩組間年齡差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (t=1.476,P=0.141)。

宮頸不同病變的HPV感染率比較宮頸LSIL病變中HPV感染率為88.2% (157/178),宮頸HSIL病變中HPV感染率為95.3% (283/297),兩組感染率比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=8.183,P=0.004)。在剔除LR-HPV后,再次計(jì)算宮頸LSIL病變中,HR-HPV感染占總?cè)藬?shù)的82.6% (147/178),宮頸HSIL病變中,HR-HPV感染占總?cè)藬?shù)的93.6% (278/297),兩組相比差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=14 347,P<0.001)。

HPV單型別或多重感染與宮頸病變的關(guān)系多行列χ2檢驗(yàn)顯示宮頸LSIL和宮頸HSIL兩組患者的HPV感染率,在單和多重HPV感染模式上差異存在統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=12.771,P=0.026)。具體進(jìn)行兩兩比較,通過(guò)Bonferroni法校正P值,其兩者差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.008)。宮頸LSIL中HR-HPV陰性率為11.8% (21/178),宮頸HSIL中為4.7% (14/297),兩組感染率比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=8.183,P=0.004)。宮頸LSIL中單型別HR-HPV感染比例為61.8% (110/178),宮頸HSIL中為67.3% (200/297),差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=1.508,P=0.219)。宮頸LSIL中雙重HPV感染比例為21.9% (39/178),宮頸HSIL中雙重HPV感染比例為22.6% (67/297),差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=0.027,P=0.869)。宮頸LSIL中三重HPV感染比例為3.4% (6/178),宮頸HSIL中為5.1% (15/297),差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=0.743,P=0.389)。宮頸LSIL中四重HPV感染2例 (1.11%,2/178),宮頸HSIL中無(wú)四重HPV感染,差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (Fisher確切法,P=0.140)。宮頸LSIL中無(wú)五重HPV感染,宮頸HSIL中感染1例 (0.34%),均為5種HR-HPV型,但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (Fisher確切法,P=1.000,表1)。

在多重HPV感染的宮頸疾病患者中,如果以HR-HPV和LR-HPV的不同組合來(lái)做統(tǒng)計(jì)學(xué)分析,可以發(fā)現(xiàn)宮頸LSIL和HSIL患者的HPV高低危型別組合差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=8.528,P=0.014)。兩兩進(jìn)行比較,通過(guò)Bonferroni法校正P值,提示為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.017)。宮頸HSIL患者中同時(shí)感染兩種及以上HR-HPV的概率明顯高于宮頸LSIL (χ2=7.395,P=0.007),而前者同時(shí)感染一種HR-HPV及一種或以上LR-HPV的概率要明顯低于后者 (χ2=8.521,P=0.004),而兩者同時(shí)感染多種LR-HPV的概率相同 (Fisher確切法,P=1.000,表2)。

在48例含有HPV16型混合感染的宮頸疾病患者中,未發(fā)現(xiàn)HPV16聯(lián)合其他高危型或低危型HPV在宮頸病變的分布中差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (Fisher確切法,P=1.000,表3)。

HR-HPV型別占比結(jié)果見(jiàn)表4。共檢測(cè)出HPV型別21種,其中HR-HPV型15種,LR-HPV型6種。感染率由高到低前六位分別為HR-HPV16、58、52、33、31和18。在宮頸LSIL患者中,HR-HPV型別占比由高到低前六位分別為HR-HPV58、16、52、33、31和53。在宮頸HSIL患者中,HR-HPV型別占比由高到低前六位分別為HR-HPV16、58、33、52、18和31。多行列χ2檢驗(yàn)結(jié)果提示宮頸LSIL和宮頸HSIL兩組患者間的HR-HPV構(gòu)成差異有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)意義 (χ2=64.666,P<0.001,表4)。

表1　HPV單型別或多重感染與宮頸病變的關(guān)系

vs.LSIL,(1)P<0.008,(2)P<0.05.

表 2　不同宮頸疾病中HR和LR-HPV同時(shí)感染率

vs.LSIL,(1)P<0.017,(2)P<0.05.

表3　HPV16混合感染與宮頸疾病

OHR:Other high risk.

表4　HPV型別分布

598=310 (singe HPV infection)+106 (double HPV infection)×2+21 (triple HPV infection)×3+2 (four HPV genotype infection)×4+1 (five HPV genotype infection)×5.vs.LSIL,(1)P<0.05.

討　　　論

2008年,德國(guó)科學(xué)家豪森和2名法國(guó)科學(xué)家共同分享了當(dāng)年的諾貝爾生理學(xué)或醫(yī)學(xué)獎(jiǎng),其原因就在于他首先發(fā)現(xiàn)了HPV是導(dǎo)致宮頸癌的罪魁禍?zhǔn)?。這一認(rèn)定就如同于正式宣告宮頸癌是一個(gè)病因明確、可以預(yù)防、早期發(fā)現(xiàn)并治愈的人類癌癥。如較多研究所述,并非所有的HPV都與宮頸癌相關(guān),僅HR-HPV與宮頸癌及癌前病變的發(fā)病密切相關(guān)[2-3]。2014年4月,美國(guó)食品與藥物管理局 (FDA)批準(zhǔn)cobas HPV 檢測(cè)可用于≥25歲女性宮頸癌的初篩,這是一個(gè)HPV基因分型的檢查方法,充分肯定了HPV基因檢測(cè)在宮頸癌篩查中的意義。HPV基因分型檢測(cè)的重要性在于:(1) 可以明確受檢者所感染的HPV病毒類型是HR-還是LR-型,是單型別感染還是多重感染,是持續(xù)性感染還是新感染;(2) 根據(jù)感染的HPV基因型預(yù)測(cè)受檢者的發(fā)病風(fēng)險(xiǎn),以制定正確合理的治療方案和篩查間隔時(shí)間;(3) 了解本地區(qū)人群HPV感染基因型的分布,為研制適合本地區(qū)人群的預(yù)防和治療性多價(jià)HPV疫苗提供依據(jù)。雖然早先報(bào)道過(guò)上海地區(qū)HR-HPV感染的流行病學(xué)調(diào)查[8],但本文研究的主要目的是試圖進(jìn)一步了解上海地區(qū)宮頸病變中的HR-HPV型別分布狀況。

在本研究中,宮頸鱗狀上皮內(nèi)病變中均發(fā)現(xiàn)了高比例的HPV感染,并以HR-HPV型別為主。但宮頸HSIL中HPV感染率和宮頸LSIL相比,前者明顯高于后者。單HR-HPV感染率而論,其在宮頸HSIL中的感染率也明顯高于宮頸LSIL。這也印證了HR-HPV感染與宮頸癌前病變密切相關(guān)。雖然宮頸LSIL和HSIL兩組患者間的HR-HPV感染率存在統(tǒng)計(jì)學(xué)意義,但HR-HPV單型別或多重感染模式兩兩比較并無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。也就是說(shuō),本文結(jié)果提示,在有HR-HPV感染的宮頸鱗狀上皮病變患者中,是否是多種型別的HR-HPV感染與宮頸病變的嚴(yán)重性無(wú)關(guān)聯(lián)性。但這一結(jié)果也可能是因?yàn)槲覀兾窗袶R-和LR-HPV分開(kāi)考慮的原因。如文中表2結(jié)果所示,宮頸HSIL患者中兩種及以上HR-HPV多重感染率明顯高于宮頸LSIL,可能是HR-HPV作用累加,增大了宮頸病變進(jìn)展的風(fēng)險(xiǎn)。而合并一種或多種LR-HPV感染在宮頸HSIL中未見(jiàn)致癌風(fēng)險(xiǎn)性增加,這與LR-HPV的低致癌性是吻合的。與本文結(jié)果相似,Lee等[9]進(jìn)一步研究了多重感染與宮頸鱗癌的關(guān)系,結(jié)果發(fā)現(xiàn)HR-HPV單一感染可以使宮頸鱗癌的患病風(fēng)險(xiǎn)增加19.9倍,而多重感染使該風(fēng)險(xiǎn)增加至31.8倍。Herrero等[10]研究顯示,當(dāng)HPV16與其他型別混合感染時(shí)可大大增加宮頸病變的風(fēng)險(xiǎn)。本文結(jié)果未能支持這一觀點(diǎn),不排除樣本量較小而不能體現(xiàn)差別的原因;也有可能是因?yàn)楸疚牡难芯繉?duì)象以HR-HPV單獨(dú)感染為主,從表4可以看到,HPV16在宮頸HSIL中所占比例相當(dāng)高。當(dāng)然,也有相反的觀點(diǎn),認(rèn)為多重HR-HPV感染并不一定增加宮頸癌癥風(fēng)險(xiǎn)。Sobota等[11]發(fā)現(xiàn),各型HPV基因序列同源性 (一致性)超過(guò)70%時(shí),其在同一個(gè)體中的多重感染可以對(duì)宮頸病變的進(jìn)展發(fā)揮保護(hù)作用 (即延緩進(jìn)展)。本文資料中,同源性較高的HR-HPV同時(shí)感染的例數(shù)較少,未能體現(xiàn)這一點(diǎn)。

眾多研究表明,HPV感染在世界不同國(guó)家及地區(qū)的分布有地域差異[3,12-13]。Silvia等[12]通過(guò)對(duì)全球38個(gè)國(guó)家的14 249例宮頸癌患者標(biāo)本進(jìn)行HPV檢測(cè)發(fā)現(xiàn),85%宮頸癌患者為HR-HPV陽(yáng)性。HPV16和18占了其中的71%,宮頸癌中最常見(jiàn)的HR-HPV型別由高到低分別為16、18、31、33、35、45、52和58型,累計(jì)占HPV陽(yáng)性患者的91%。伊朗地區(qū)宮頸病變患者中HR-HPV流行型別排序前六位為HPV 16、18、6/11、31和33型,而在正常人群中前六位的則為HPV 16、18、6/11、31和45[3]。

本研究表明,在我院就診的宮頸HSIL患者中,HR-HPV感染率由高到低前六位分別為HPV16、58、33、52、18和31。這六型同時(shí)也是宮頸病變中最常見(jiàn)的。在亞洲及我國(guó)其他地區(qū)的研究也得出了類似結(jié)論[2]。岑堯等[4]Meta分析了32篇國(guó)內(nèi)發(fā)表的各地HPV流行數(shù)據(jù),涵蓋我國(guó)17個(gè)省市,發(fā)現(xiàn)全國(guó)范圍內(nèi)前六位HR-HPV依次為16、52、58、33、18和31型。具體細(xì)化到長(zhǎng)江南北區(qū)域,不同民族甚至不同省份,HPV流行型別會(huì)稍有差異[3-5],這可能與地域氣候環(huán)境、飲食習(xí)慣、種族基因易感性等相關(guān)。但此Meta分析數(shù)據(jù)中缺少上海的相關(guān)資料,而且納入的對(duì)象大部分是正常人群。李曉嬌等[8]報(bào)道上海奉賢區(qū)普通婦女的HR-HPV感染率由高至低前六位分別為HPV52、16、58、53、33和18型,其研究對(duì)象為正常人群。本研究的目標(biāo)人群是在復(fù)旦大學(xué)附屬婦產(chǎn)科醫(yī)院就診的宮頸鱗狀上皮內(nèi)病變患者,因?yàn)檠芯繉?duì)象不同,雖然流行的HR-HPV型別大致相同,但在排序上還是有所差異的。本研究結(jié)果從一定層面上反映了上海地區(qū)宮頸病變HPV的流行數(shù)據(jù),正好填補(bǔ)了這部分?jǐn)?shù)據(jù)空白。正因?yàn)镠R-HPV型別分布會(huì)有較強(qiáng)的地域性,研究區(qū)域性的HR-HPV流行數(shù)據(jù)顯然有其重要意義,尤其是發(fā)現(xiàn)在宮頸病變中的主要流行型別,研究結(jié)果會(huì)對(duì)宮頸癌的防治工作提供很好的數(shù)據(jù)支持。當(dāng)然,本文的數(shù)據(jù)也不能完全代表整個(gè)上海的狀況,雖然是市內(nèi)較大的婦產(chǎn)科醫(yī)院,但如果能增加樣本量,納入更多的醫(yī)療機(jī)構(gòu),涵蓋更多的區(qū)縣,數(shù)據(jù)將更具說(shuō)服力。

鑒于國(guó)內(nèi)各地區(qū)報(bào)道的HR-HPV流行數(shù)據(jù),中國(guó)地區(qū)的HPV疫苗宜涵蓋HR-HPV16、58、33和52型。最近經(jīng)美國(guó)FDA批準(zhǔn)的HPV九價(jià)疫苗 (HPVs 6/11/16/18/31/33/45/52/58)包括了我國(guó)宮頸癌前病變中的常見(jiàn)HPV型別。Serrano等人[14]報(bào)道這9種HPV型別在入組188例中國(guó)宮頸癌患者標(biāo)本中的檢出率高達(dá)97.3%,高于巴西、墨西哥和印度 (85.7%～92.9%)。

我國(guó)幅員遼闊,人口種族眾多,HPV感染在各地區(qū)型別分布有較大差異。因此掌握特定地區(qū)HR-HPV感染主要型別,尤其是宮頸鱗狀上皮內(nèi)病變中的主要型別,有助于設(shè)計(jì)相應(yīng)常見(jiàn)HPV型別的簡(jiǎn)易檢測(cè)試劑,提高HR-HPV檢出率,并降低篩查成本;并且對(duì)多價(jià)HPV疫苗構(gòu)成的調(diào)整有很大指導(dǎo)意義,使之更具特異性和適應(yīng)性。根據(jù)各個(gè)地區(qū)宮頸病變中的主要HR-HPV型別,可以設(shè)計(jì)制作適合本區(qū)域的宮頸癌預(yù)防和治療疫苗。建議上海地區(qū)使用能包括HPV16、58、33、52、18和31這六型的多價(jià)HPV疫苗。

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E-mail:suilong@sh163.net

Analysis of HPV genotype distribution in 475 cases of cervical squamous intraepithelial lesions in Shanghai

ZHU Cai-ying, DIAO Wen-jing, WANG Qing, SUI Long△

(MedicalCenterofCervicalDiseaseDiagnosisandTreatment,ObstetricsandGynecologyHospital,FudanUniversity,Shanghai200011,China)

Objective To analyse high-risk (HR) human papillomavirus (HPV) genotype distribution in 475 cases of cervical lesions in Shanghai.MethodsHR-HPV genotypes were detected in 475 cases of cervical squamous intraepithelial lesions.ResultsThe infection rate of HR-HPV was 82.6% in cervical low-grade squamous intraepithelial lesion (LSIL) and 93.6% in cervical high -grade squamous intraepithelial lesion (HSIL).The HR-HPV infection rates between the two groups had significant difference (χ2=14.347,P<0.001).There was a statistical difference of HPV infection rate between the single and multi infection mode between the LSIL and HSIL patients (χ2=12.771,P=0.026).The top six HR-HPV genotypes infected in cervical LSIL patients were HPV 58,16,52,33,31 and 53 types,while the top six in cervical HSIL patients were 16,58,33,52,18 and 31 types.There was a statistical difference in the HPV genotypes distribution between the two groups (χ2=64.666,P<0.001).ConclusionsInfection of high-risk HPV genotypes is closely related to the incidence of cervical cancer and precancerous lesions.There were significant differences of HR-HPV infection rates,HR-HPV multi infection mode as well as HR-HPV genotypes distribution between the LSIL and HSIL patients.

human papillomavirus;low-grade squamous intraepithelial lesion;high-grade squamous intraepithelial lesion;HPV genotype

R737.33

Bdoi: 10.3969/j.issn.1672-8467.2016.04.011

2015-04-09;編輯:沈玲)