張旭光，尹航，陳峰，王勇，李友賓，魏娜，張俊清*

(1.海南醫(yī)學(xué)院 藥學(xué)院，海南 海口 571199；2.海南省熱帶藥用植物研究開發(fā)重點實驗室，海南 ?？?571199)

·綜述·

高良姜素藥理活性的研究進展△

張旭光1，2，尹航1，陳峰1，2，王勇1，2，李友賓1，2，魏娜1，2，張俊清1，2*

(1.海南醫(yī)學(xué)院 藥學(xué)院，海南 ?？?571199；2.海南省熱帶藥用植物研究開發(fā)重點實驗室，海南 ?？?571199)

高良姜素(3，5，7-三羥基黃酮)是中藥高良姜中一種重要的黃酮類活性成分。植物中的生物類黃酮具有治療或預(yù)防多種疾病的潛力，因而被廣泛關(guān)注。實驗發(fā)現(xiàn)，高良姜素具有多種生物學(xué)活性及藥用價值。本文對國內(nèi)外高良姜素在抗癌、抗炎、抗過敏、抗氧化等藥理活性方面的研究進展進行綜述，以期為高良姜素的全面開發(fā)利用及深入研究提供參考。

高良姜素；藥理活性；抗癌作用

高良姜素化學(xué)名為3，5，7-三羥基黃酮(結(jié)構(gòu)式見圖1)，是從姜科植物高良姜AlpiniaofficinarumHance的干燥根莖中提取分離得到的黃酮類化合物。近年來本課題組利用液相色譜-質(zhì)譜聯(lián)用技術(shù)在高良姜葉的甲醇提取物中也發(fā)現(xiàn)高良姜素[1]，此外在蜂膠中高良姜素也有較高的含量[2]。高良姜素具有廣泛的生物學(xué)活性，其已知藥理作用有抗癌、抗炎、抗過敏、抗菌、抗氧化和清除自由基等，并不斷發(fā)現(xiàn)其有新的藥理作用，如抗肥胖、抗缺氧、調(diào)節(jié)平滑肌收縮等。目前，已有相關(guān)專利報導(dǎo)了高良姜素開發(fā)為藥物或保健品，如開發(fā)為防治帕金森病的藥物或保健品[3]、各種視網(wǎng)膜新生血管性疾病的藥物或保健品[4]及與常規(guī)腫瘤治療藥物和治療方法聯(lián)合應(yīng)用治療腸易激綜合癥的藥物[5]等。本文就近年來國內(nèi)外學(xué)者對高良姜素的藥理活性研究進展作一綜述，以期為高良姜素的全面開發(fā)利用和深入研究提供參考。

圖1 高良姜素結(jié)構(gòu)式

1 抗癌作用

1.1 抗肺癌

高良姜素在抗肺癌方面顯現(xiàn)出顯著的藥理活性。Devadoss等[6]利用苯并(α)芘誘導(dǎo)瑞士白化小鼠產(chǎn)生肺癌，對其肺及肝組織中I相代謝酶和II相代謝酶的活性進行比較(以比較靶器官和非靶器官之間的影響)，同時分析了肺部組織標(biāo)記酶的活性/水平，并對肺的組織學(xué)進行了觀察。研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可調(diào)節(jié)外源性代謝酶的活性，并能改善其肺泡和細支氣管損傷等病理變化，使之恢復(fù)細胞穩(wěn)態(tài)，影響肺癌中的藥物代謝酶，從而對肺癌起到治療作用。

1.2 抗肝癌

Zhang等[7]在研究誘發(fā)肝癌細胞凋亡機制時，證實了高良姜素在體外劑量和時間依賴性降低線粒體膜電位、抑制肝癌HCC細胞的生長。高良姜素可通過轉(zhuǎn)運促凋亡蛋白(Bax)到線粒體，釋放凋亡誘導(dǎo)因子和細胞色素C到細胞質(zhì)，從而誘導(dǎo)肝癌細胞凋亡。高良姜素可刺激單磷酸腺苷活化蛋白激酶(AMPK)和LKB1的磷酸化，但抑制Akt和mTOR的磷酸化。通過獨立于LKB1的方式激活A(yù)MPK信號通路，提高肝癌細胞中磷腺苷/總腺嘌呤核苷酸(AMP/TAN)的比值來誘導(dǎo)癌細胞自噬[8]。Wen等[9]通過TUNEL法用流式細胞儀檢測細胞凋亡，由蛋白質(zhì)印跡法檢測DNA修復(fù)酶(PARP)裂解和蛋白表達，并通過熒光顯微鏡和透射電子顯微鏡測定肝癌細胞自噬。實驗結(jié)果顯示，高良姜素給藥后引起HepG2細胞的自噬體累積，自噬微管相關(guān)蛋白輕鏈3水平升高和細胞與液泡的百分比增加。同時，p53的表達也有所增加。研究表明，高良姜素可劑量依賴性誘導(dǎo)細胞凋亡和促使細胞自噬，在HepG2細胞中可能通過p53通路來誘導(dǎo)細胞自噬。Su等[10]采用四甲基偶氮唑鹽比色法(MTT)法測試肝癌細胞增殖，利用鈣離子熒光探針(Fluo3-AM)測定細胞內(nèi)Ca2+水平，并通過蛋白質(zhì)印跡法檢測糖調(diào)節(jié)蛋白94(GRP94)、GRP78和內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激蛋白(CHOP)水平。研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可能通過提高肝癌細胞中GRP94、GRP78和CHOP水平以及增加細胞內(nèi)游離Ca2+濃度來誘導(dǎo)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)產(chǎn)生應(yīng)激反應(yīng)，抑制肝癌細胞的增殖。

1.3 抗乳腺癌

高良姜素可顯著抑制乳腺癌MCF-7細胞株的增殖，它可與19種參與腫瘤發(fā)生和細胞凋亡的蛋白質(zhì)對接，其中對Bcl-xL蛋白表現(xiàn)出較高的抑制作用[11]。同時，Tessa等[12]研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可能通過消除細胞周期蛋白D3、抑制細胞周期蛋白A和E的表達來抑制乳腺癌細胞從G0/G1期到S期的生長。

1.4 抗胃癌

Kim等[13]研究表明，高良姜素可使泛素羧基末端水解酶同工酶L1水平上升，谷胱甘肽S-轉(zhuǎn)移酶P水平下降，劑量和時間依賴性誘導(dǎo)人胃癌SNU-484細胞凋亡。

1.5 抗黑素瘤

通過JC-1染色法發(fā)現(xiàn)，高良姜素可以中斷線粒體膜電位。蛋白印跡分析表明，高良姜素通過抑制B16F10細胞中半胱天冬酶-9酶原、半胱天冬酶-3酶原和PARP的信號通路來誘導(dǎo)細胞凋亡。進一步研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可時間、劑量依賴性地顯著誘導(dǎo)磷酸化-P38絲裂原活化蛋白激酶(MAPK)的激活。實驗證明，這可能是高良姜素對黑色素瘤的細胞毒性的作用機制[14]。高良姜素通過F-肌動蛋白的重排減弱細胞粘附、細胞擴散和細胞活性。分子研究表明，高良姜素可劑量依賴性地降低粘著斑激酶(FAK)mRNA及其蛋白表達水平。此外，高良姜素減弱FAK(Tyr397)蛋白的磷酸化。瞬時轉(zhuǎn)染研究表明，高良姜素抑制FAK基因轉(zhuǎn)錄，表明FAK表達可能是高良姜素的潛在靶標(biāo)。B16F10黑素瘤荷瘤C57BL/6J小鼠肺部腫瘤群落的形成情況進一步證實高良姜素具有抗腫瘤細胞轉(zhuǎn)移作用[15]。

1.6 抗白血病

Tolomeo等[16]研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可使細胞停滯在G0-G1期，并降低視網(wǎng)膜母細胞瘤蛋白(pRb)、細胞周期蛋白依賴性激酶4(cdk4)、cdk1和周期素B(cycline B)的水平，且能夠誘導(dǎo)白血病Bcr-Abl+細胞的單核細胞分化，并顯著增加敏感/耐藥伊馬替尼Bcl-Abl+細胞系中伊馬替尼的細胞凋亡活性。實驗結(jié)果表明，其抗白血病機制可能與下調(diào)凋亡抑制蛋白Bcl-2水平有關(guān)。

1.7 抗增殖

高良姜素的抗增殖作用具有量效和時效關(guān)系，主要與細胞膜損傷呈進行性相關(guān)，也與二倍體DNA含量的升高及caspase-3活性形式的表達呈進行性相關(guān)。這樣的細胞毒性可能用于預(yù)防癌癥[17]。

2 抗氧化作用

研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可以防止氧化損傷[18-20]。高良姜素可抑制果糖誘導(dǎo)模型小鼠的血漿葡萄糖、胰島素和甘油三酯水平的上升，并改善胰島素敏感性。經(jīng)高良姜素治療后，下調(diào)腫瘤壞死因子α(TNF-α)、白細胞介素-6(IL-6)、mRNA和TNF-α蛋白的水平以及肝臟轉(zhuǎn)化生長因子-β1(TGF-β1)水平。實驗發(fā)現(xiàn)，果糖喂養(yǎng)小鼠60 d后，小鼠出現(xiàn)胰島素抵抗性，過氧化產(chǎn)物增多且抗氧化水平降低。經(jīng)高良姜素治療后可提高胰島素敏感性和抗氧化能力，并降低這種高糖飲食模式腎損害的代謝綜合征。這表明,高良姜素可規(guī)范血糖和胰島素水平，并呈現(xiàn)劑量依賴性。高良姜素也可以改善小鼠海馬體的過氧化損傷程度，增強Na+/K+-ATP酶的活性，調(diào)節(jié)細胞外信號調(diào)節(jié)激酶-反應(yīng)元件結(jié)合蛋白(ERK-CREB)信號通路中相關(guān)酶的表達，對小鼠認知功能障礙具有保護作用。

3 抗炎作用

炎癥和氧化應(yīng)激反應(yīng)在急性肺損傷的發(fā)病機制中起著很大的作用，高良姜素給藥后劑量依賴性地降低氧化應(yīng)激和炎癥反應(yīng)的生化指標(biāo)，改善氧合和肺水腫過程，這種保護作用可能與抑制NF-κB和下調(diào)HO-1有關(guān)[21]。Zha等[22]通過建立卵清蛋白誘導(dǎo)的小鼠氣道炎癥模型發(fā)現(xiàn)，高良姜素劑量依賴性地抑制小鼠肺泡灌洗液中總細胞數(shù)、嗜酸性粒細胞數(shù)和IL-4、IL-5、IL-13水平的增加，降低血清中卵清蛋白特異性免疫球蛋白的水平，也可減弱氣管高反應(yīng)癥狀(AHR)和嗜酸性粒細胞浸潤和杯狀細胞增生，降低肺組織中iNOS的表達和血管細胞粘附蛋白-1(VCAM-1)水平。同時高良姜素還可抑制模型組小鼠NF-κB的p65蛋白亞基磷酸化，以及肺組織中p65蛋白的核轉(zhuǎn)位。高良姜素通過NF-κB的負調(diào)控作用消除卵清蛋白誘導(dǎo)的氣管炎癥。Huh等[23]建立了膠原誘導(dǎo)的關(guān)節(jié)炎小鼠模型，經(jīng)高良姜素給藥治療后，顯著降低關(guān)節(jié)炎的臨床評分、水腫和疾病的嚴重程度，且沒有毒性。研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素可廣泛地抑制軟骨和骨的侵蝕性變化、滑膜發(fā)炎以及滑膜增生和血管翳的形成。高良姜素在膠原誘導(dǎo)的關(guān)節(jié)炎小鼠中通過減弱NF-κB受體活化因子配體誘導(dǎo)激活應(yīng)激活化蛋白激酶(JNK)、P38和NF-κB通路，來抑制破骨細胞性骨破壞和破骨細胞前體中破骨細胞的生成。Kim等[24]在研究高良姜素抗過敏性炎癥的作用機制時發(fā)現(xiàn)，高良姜素可通過阻斷組胺的釋放和促炎癥細胞因子的表達來下調(diào)肥大細胞引起的過敏性炎癥。Choi等[25]研究發(fā)現(xiàn)，高良姜素也能抑制肥大細胞對耳的浸潤，降低血清組胺水平。局部應(yīng)用后通過下調(diào)NF-κB和絲裂原活化蛋白激酶水平抑制細胞因子和趨化因子的表達，從而減輕特異性皮炎樣皮膚損害癥狀。

4 抗肥胖作用

Kumar等[26]連續(xù)6周喂養(yǎng)自助餐(CD)飼料，建立雌性大鼠肥胖模型，通過測定三油酰甘油酯中十八烯酸的釋放來確定高良姜素在體外對胰脂肪酶的抑制作用。高良姜素可以抑制CD引起的體重增加、能量攝入以及子宮旁脂肪組織重量增加。此外，高良姜素還可顯著降低血脂、肝重、脂質(zhì)過氧化、肝臟甘油三酯的積累。高良姜素的抗肥胖作用可能與抑制胰脂肪酶、降血脂和抗氧化作用有關(guān)。

5 抗缺氧和調(diào)節(jié)平滑肌收縮作用

Dambros等[27]將豬膀胱平滑肌安置于有張力傳感器的小器官浴槽中，并在1.5 h內(nèi)重復(fù)進行每5 min 15 s、32 Hz的刺激，或者在低氧/低血糖的條件下進行再灌注。將不同濃度的高良姜素加入灌注液，發(fā)現(xiàn)高良姜素可以部分防止收縮反應(yīng)的減弱，其作用機制可能是通過L-型鈣離子通道來降低電場刺激和低氧/低血糖條件下進行再灌注對膀胱逼尿肌神經(jīng)的損傷。Dambros等[28]采用豬逼尿肌組織進行實驗時發(fā)現(xiàn)，高濃度的高良姜素抑制豬膀胱平滑肌的收縮，這種作用可能與抑制鈣離子內(nèi)流和調(diào)制細胞內(nèi)鈣運動有關(guān)。所以高良姜素可能是通過L-型鈣離子通道來實現(xiàn)其對豬膀胱平滑肌收縮的抑制作用。高良姜素也可通過內(nèi)皮依賴性機制、一氧化氮以及內(nèi)皮非依賴性機制來減弱大鼠主動脈環(huán)的收縮力，并通過細胞膜抑制鈣流動[29]。

6 抗菌作用

Cushnie等[30]以4-喹諾酮耐藥/敏感的金黃色葡萄球菌為實驗菌株，使用瓊脂稀釋法對高良姜素的抗菌活性進行評估。經(jīng)測定，高良姜素對這些菌株的最小抑制濃度(MIC)大約為50 μg·mL-1。而其中一個菌株具有的GrlB基因的亞基氨基酸替換成了拓撲異構(gòu)酶IV，對高良姜素的易感性增加，因此拓撲異構(gòu)酶IV可能與高良姜素的抗菌作用有關(guān)。

7 促黑色素生成作用

Huo等[31]在C57BL/6小鼠背部區(qū)域(2×2 cm)經(jīng)脫毛處理后,連續(xù)60 d每天給予2 mL 2.5%的對二苯酚溶液，復(fù)制白癜風(fēng)小鼠模型，造模結(jié)束后的第30天開始灌胃給予高良姜素，劑量為0.425 mg·kg-1和4.25 mg·kg-1，為期一個月。與模型組相比，陽性對照組(8-甲氧基補骨脂素，8-MOP)和兩種劑量下的高良姜素給藥后,小鼠毛發(fā)的顏色得以恢復(fù)，并且含有黑色素的毛囊數(shù)量增加。高良姜的高劑量組(4.25 mg·kg-1)使得模型小鼠皮膚基底層的黑色素細胞和含黑色素的表皮細胞的數(shù)量顯著增加。研究結(jié)果表明，高良姜素可以通過調(diào)節(jié)酪氨酸酶的濃度及其蛋白表達、丙二醛的活性和膽堿酯酶的濃度來改善由對二苯酚誘導(dǎo)的白癜風(fēng)小鼠模型癥狀。

8 問題與展望

綜上所述，高良姜素具有廣泛的藥理活性，如抗癌、抗炎、抗過敏、抗菌、抗氧化以及清除自由基等，并不斷發(fā)現(xiàn)其有新的藥理作用如抗肥胖、抗缺氧、調(diào)節(jié)平滑肌收縮等。而且，對高良姜素產(chǎn)品的開發(fā)利用也日趨增多，因其具有多種藥理活性且效果顯著，故有望開發(fā)成為新藥或保健品服務(wù)于人類，具有重要的研究價值及應(yīng)用前景。但是，高良姜素的藥理活性研究大部分處于實驗階段，雖然對人體沒有毒性但是有效作用劑量很高，想要開發(fā)成新藥還有許多問題需要解決，仍有待于進一步的研究。新藥的開發(fā)和研制是一項十分嚴謹而細致的工作，對高良姜素進行更深層次的藥代動力學(xué)以及制劑研究才能保證其在臨床用藥方面的安全。在完備的實驗研究基礎(chǔ)上，進行臨床實驗及研究，可能有助于高良姜素藥品的開發(fā)和利用，發(fā)揮其治療和康復(fù)作用。

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AdvancesinStudyofPharmacologicalActivitiesofGalangin

ZHANGXuguang1，2，YINHang1，CHENFeng1，2，WANGYong1，2,LIYoubin1，2，WEINa1，2，ZHANGJunqing1，2*

(1.SchoolofPharmacy，HainanMedicalUniversity，Haikou571199，China;2.HainanProvincialKeyLaboratoryofR&DofTropicalHerbs，Haikou571199，China)

Galangin(3，5，7-Trihydroxyflavone)，an important biological component in the rhizomes ofAlpiniaofficinarumHance.Bioflavonoids have shown widespread concern for their potential to treat or prevent several diseases and galangin was found with multiple biological activities and medicinal value.In this paper，we reviewed the progress in pharmacological activity of galangin such as anti-cancer，anti-inflammatory，anti-allergic，anti-oxidation and other aspects，together with development and utilization，which provided a reference for the comprehensive development and utilization of galangin.

Galangin；pharmacological activities；anti-cancer

10.13313/j.issn.1673-4890.2016.11.029

2016-01-08)

特色資源高良姜牛大力種植推廣及產(chǎn)業(yè)化推進(ZDZX2013008-3)

*

張俊清，博士，教授，研究方向：中藥質(zhì)量控制和中藥資源學(xué)研究；Tel：(0898)66893460，E-mail：jqzhang2011@163.com