徐 鋒, 王金祥

(亞熱帶農(nóng)業(yè)生物資源保護(hù)與利用國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，華南農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，廣州 510642)

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MicroRNA調(diào)節(jié)豆科作物營養(yǎng)脅迫響應(yīng)的研究進(jìn)展

徐 鋒, 王金祥*

(亞熱帶農(nóng)業(yè)生物資源保護(hù)與利用國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，華南農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，廣州 510642)

miRNA; 營養(yǎng)脅迫; 豆科作物

豆科作物，如大豆(Glycine max)、 菜豆(Phaseolus vulgaris)、 鷹嘴豆(Cicerarietinum)、 花生(Arachis hypogea)及紫花苜蓿(Medicago sativa)是世界范圍內(nèi)廣泛種植的重要糧油與飼料作物，為人類提供植物蛋白。隨著世界人口的增加，人類對(duì)植物蛋白的需求也越來越大。據(jù)資料顯示，豆科作物的產(chǎn)量約占世界初級(jí)農(nóng)產(chǎn)品的三分之一[1]。值得關(guān)注的是，豆科作物與根瘤菌形成共生體，固定大氣中的氮，在生態(tài)系統(tǒng)氮循環(huán)過程中起重要作用[2]。此外，豆科作物與菌根真菌共生，改善土壤磷營養(yǎng)的狀態(tài)[3]。因此，豆科作物也是環(huán)境友好型作物。

1　miRNA的形成與作用機(jī)理

在植物中，真正能降解mRNA的是成熟的miRNA，其形成需要經(jīng)過復(fù)雜的生物合成過程[9]。miRNA基因在II型RNA聚合酶 (RNAPolymeraseII，PolII)催化下進(jìn)行轉(zhuǎn)錄[10]，其產(chǎn)物是包含成熟miRNA片段的發(fā)夾結(jié)構(gòu)的前體，稱為初級(jí)miRNA(primarymiRNA，pri-miRNA)，核糖核酸酶DICER-LIKE1(DCL1)、 鋅指蛋白SERRATE(SE)以及雙鏈結(jié)合蛋白HYPONASTICLEAVES1(HYL1)對(duì)pri-miRNA進(jìn)行剪切加工，生成miRNA前體(precursormiRNA，pre-miRNA)[11];DCL1和HYL1對(duì)其再進(jìn)行加工生成miRNA雙鏈片段(miRNA/miRNA*duplex)[12-13]。接著在甲基化酶HUAENHANCER1(HEN1)的作用下，將雙鏈miRNA兩端的羥基甲基化而避免被降解[14]。最后在運(yùn)轉(zhuǎn)蛋白HASTY(HST)幫助下將miRNA/miRNA*從細(xì)胞核運(yùn)送至細(xì)胞質(zhì)中[15]。成熟miRNA的其中一條鏈裝載到Argonaute1(AGO1)蛋白上形成RNA誘導(dǎo)沉默復(fù)合體(RNA-inducedsilencingcomples，RISC)[16]，RISC結(jié)合至靶基因的mRNA上，在復(fù)合體中被miRNA識(shí)別的mRNA將被降解或因miRNA結(jié)合在3′非翻譯區(qū)(UTR)而抑制其翻譯水平[17](圖1)。近年的研究發(fā)現(xiàn)，植物中尚有其他蛋白參與miRNA合成。如DAWDLE(DDL)蛋白與DCL1交互作用，穩(wěn)定pri-miRNA轉(zhuǎn)錄水平[18]; 擬南芥一個(gè)富含脯氨酸蛋白逆境響應(yīng)基因SICKLE(SIC)也參與miRNA的生物合成[19];STABILIZED1(STA1)蛋白能直接作用于pri-miRNA的剪切，從而間接調(diào)控DCL1的轉(zhuǎn)錄水平[20];RNA結(jié)合蛋白MOS2通過增加miRNA剪切復(fù)合體對(duì)pri-miRNA的收集，促進(jìn)pri-miRNA的加工[21]。

圖1　植物miRNAs生成示意圖Fig.1　Biogenesis of plant miRNAs

[注(Note):Nuc.—細(xì)胞核Nucleus;Cyt.—細(xì)胞質(zhì)Cytoplasm; MIRNA—MIRNA基因MIRNAgenes;Pri-miRNA—初生miRNAPrimarymiRNA;Pre-miRNA—miRNA前體PrecursormiRNA;MiRNA/miRNA*—miRNA雙鏈miRNA/miRNA*duplex;PolⅡ—RNA聚合酶ⅡRNAPolymeraseⅡ;DCL1—核糖核酸酶DICER-LIKE1;HYL1—雙鏈結(jié)合蛋白HYPONASTICLEAVES1;SE—鋅指蛋白SERRATE;HEN1—甲基化酶HUAENHANCER1;HST—運(yùn)轉(zhuǎn)蛋白HASTY;AGO1—ARGONAUTE1蛋白ARGONAUTE1.

從圖1可以看出，DCL蛋白和AGO蛋白在miRNA形成過程中起重要作用。以往研究表明，大豆基因組含有6個(gè)DCL基因(GmDCL1a、 GmDCL1b、 GmDCL2a、 GmDCL2b、 GmDCL3a、 GmDCL4a)[22], 但在苜?；蚪M，僅存在各一個(gè)拷貝的DCL1，DCL2和DCL3基因[23-24]。生物信息學(xué)分析表明，大豆、 苜蓿、 百脈根基因組分別含有21、 12和9個(gè)AGO基因[25]。這些研究證明，豆科植物大豆、 苜蓿、 百脈根等基因組均存在擬南芥基因組與miRNA生物合成和加工有關(guān)的同源基因，因此豆科植物miRNA形成機(jī)理可能與擬南芥等模式植物相似，但還有待開展深入研究。

2　miRNA調(diào)節(jié)植物生長發(fā)育及對(duì)養(yǎng)分逆境適應(yīng)性反應(yīng)

miRNA通過對(duì)靶基因的調(diào)節(jié)影響植物生長發(fā)育。Nikovics等[26]研究發(fā)現(xiàn)，miR164a能對(duì)CUC2g的表達(dá)進(jìn)行調(diào)節(jié)，抑制擬南芥鋸齒狀葉片的產(chǎn)生。Vidal等[27]報(bào)道了miR393參與了擬南芥根系構(gòu)型對(duì)不同氮水平的響應(yīng)，miR393的靶基因編碼一個(gè)生長素受體AFB3，而AFB3特異調(diào)控氮素對(duì)根系構(gòu)型的塑造。最新的研究還指出，miR393還參與了擬南芥葉片的發(fā)育[28]，miR393抑制TIR1/AFB2生長素受體基因的表達(dá)，從而調(diào)控植物對(duì)生長素的感應(yīng)以及與葉片發(fā)育相關(guān)部位的生長素感應(yīng)。

miRNA在植物的營養(yǎng)脅迫響應(yīng)中同樣扮演重要角色。miR395參與調(diào)節(jié)擬南芥體內(nèi)硫酸鹽的累積與分配[29]。miR395的靶基因包含了兩個(gè)基因家族，分別是由APS基因編碼的ATP硫酸化酶以及硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)子SULTR2; 1。在過量表達(dá)miR395的擬南芥體內(nèi)，這兩個(gè)基因家族的表達(dá)受到強(qiáng)烈的抑制，導(dǎo)致地上部硫高度累積。

miR399是一個(gè)特異受低磷誘導(dǎo)表達(dá)的miRNA，其靶基因是E2結(jié)合酶[30-31]。前人的研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥pho2突變體在葉部積累大量磷，但對(duì)根部沒有影響[32-33]。對(duì)PHO2基因進(jìn)行圖位克隆后發(fā)現(xiàn)其編碼E2結(jié)合酶，并受miR399負(fù)調(diào)控，高磷條件下PHO2可能抑制下游一些磷響應(yīng)的基因如Pht1; 8等表達(dá)[34]。最近的研究證實(shí):PHO2在內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中與磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PHT1相互作用，調(diào)控磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的泛素化而調(diào)節(jié)擬南芥磷吸收[35]。擬南芥miR827也是一個(gè)受低磷特異誘導(dǎo)上調(diào)表達(dá)的miRNA，其靶基因?yàn)镹LA(Nitrogen Limitation Adaptation)，NLA蛋白C端含有一個(gè)具E3連接酶活性的RING結(jié)合域[36-39]。最近的實(shí)驗(yàn)證明，NLA蛋白與磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PHT1在細(xì)胞膜上互作，通過招募PHO2來控制擬南芥磷轉(zhuǎn)運(yùn)子的泛素化而調(diào)節(jié)磷轉(zhuǎn)運(yùn)子的降解，從而調(diào)控植株磷吸收及磷平衡[40-41]。Abdel-Ghany等[42]的研究指出，擬南芥中miR397、miR408和miR857通過下調(diào)銅蛋白的表達(dá)從而適應(yīng)低銅脅迫，同時(shí)也提出了miRNA通過抑制植物中非重要蛋白的表達(dá)來節(jié)省體內(nèi)的銅，將之供應(yīng)到更需要的組織，使植物適應(yīng)低銅逆境。

目前，針對(duì)miRNA參與植物的生長發(fā)育及適應(yīng)逆境的機(jī)理在其它模式植物上已經(jīng)有較深入的研究，但對(duì)豆科植物miRNA調(diào)控生長發(fā)育、 生物和非生物脅迫響應(yīng)機(jī)制的研究較少。近年來，豆科植物大豆(Glycine max)，蒺藜苜蓿(Medicago truncatula)，以及百脈根(Lotus japonicus)等已成為良好的模式植物，利用高通量測序(High-throughputsequencing)技術(shù)對(duì)豆科植物sRNA進(jìn)行鑒定的研究逐漸增多，關(guān)于豆科植物miRNA的研究也越來越多。目前，在miRBase(www.mirbase.org)數(shù)據(jù)庫可檢索到554個(gè)成熟的大豆miRNA序列，756個(gè)蒺藜苜蓿miRNA成熟序列，67個(gè)百脈根成熟miRNA序列。

3　miRNA在豆科植物營養(yǎng)脅迫響應(yīng)中的功能

3.1miRNA在豆科植物磷營養(yǎng)脅迫響應(yīng)中的功能

磷是植物生長發(fā)育所必需的大量元素之一，在植物的光合反應(yīng)、 呼吸作用和其他生理生化過程中起著重要作用，是植物完成生命周期不可缺少的元素。但是施入土壤中的磷肥易被表層土壤束縛或以有機(jī)磷形態(tài)被固定，成為植物難以利用的磷，造成土壤有效磷缺乏[43-44]。因此研究豆科作物適應(yīng)低磷養(yǎng)分脅迫的機(jī)理，挖掘豆科作物自身對(duì)磷的高效吸收利用潛力，提高豆科作物在低磷條件的產(chǎn)量已成為植物營養(yǎng)研究領(lǐng)域的熱點(diǎn)。

越來越多的證據(jù)表明，miRNA在豆科作物養(yǎng)分脅迫響應(yīng)中起重要作用。在植物中，miR399是一類保守的受磷特異誘導(dǎo)表達(dá)的miRNA，其作用機(jī)理在擬南芥和水稻中已有較深入的研究[31,45]。菜豆miR399 (pvu-miR399)同樣介導(dǎo)磷信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。研究發(fā)現(xiàn)菜豆中一個(gè)與擬南芥基因AtPHR1同源的MYB類轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子編碼基因PvPHR1，受低磷誘導(dǎo); 而pvu-miR399受PvPHR1的正調(diào)控，并抑制泛素結(jié)合酶E2的表達(dá)。這說明菜豆存在與擬南芥一致的miR399調(diào)控低磷響應(yīng)信號(hào)途徑[46]。此外，基于高密度miRNA基因表達(dá)芯片技術(shù)(macroarrays)，Valdés-López等[47]發(fā)現(xiàn)在菜豆中有10個(gè)miRNAs(miR157、miR160、miR165、miR166、miR169、miR393、pvu-miR2118、gma-miR1524、gma-1526、gma-miR1532)分別在葉部、 根部與根瘤不同程度地受低磷調(diào)控。在磷缺乏的情況下，與未受侵染的相比，菌根菌侵染的蒺藜苜蓿根部miR399表達(dá)顯著上調(diào)，而其靶基因MtPHO2的表達(dá)顯著下調(diào)[8]。Ramírez等[48]比較了低磷耐受型菜豆BAT477與低磷敏感型菜豆DOR364在磷虧缺情況下的表現(xiàn)，BAT477比DOR364積累更多的磷以及有更高生物量的根系。通過研究發(fā)現(xiàn)，在兩個(gè)不同基因型菜豆中，pvu-miR399靶定PvPHO2的位點(diǎn)均在5′UTR，并且有5個(gè)靶定位點(diǎn)。但除了4個(gè)靶定位點(diǎn)的序列一致外，有1個(gè)靶定位點(diǎn)在兩個(gè)基因型中出現(xiàn)了差異; 相較于DOR364的完全匹配，BAT477在此位點(diǎn)上有3個(gè)堿基不匹配，導(dǎo)致miR399對(duì)BAT47 PHO2 基因轉(zhuǎn)錄本切割效率下降。暗示pvu-miR399靶定效率的差異可能決定兩個(gè)基因型適應(yīng)低磷脅迫的差異。擬南芥IPS1基因是一類非編碼RNA基因，受低磷誘導(dǎo)表達(dá)，IPS1基因的核心區(qū)域與miR399的成熟序列高度互補(bǔ)配對(duì)[49]。擬南芥IPS1基因的mRNA能作為一種靶基因模擬物(targetmimics)而誘捕miR399，從而限制miR399對(duì)PHO2的剪切，維持?jǐn)M南芥在低磷條件下體內(nèi)磷營養(yǎng)的動(dòng)態(tài)平衡[50]。在蒺藜苜蓿、 大豆等豆科植物中也發(fā)現(xiàn)了與擬南芥IPS1高度同源的基因家族[51-52]，暗示豆科植物中也存在與擬南芥相類似的機(jī)制，即通過植物內(nèi)源的靶基因模擬物來下調(diào)miRNA的介導(dǎo)作用，使植物保持體內(nèi)磷動(dòng)態(tài)穩(wěn)定。

利用深度測序(deepsequencing)技術(shù)，Zhu等[53]鑒定了白羽扇豆中不同部位的磷響應(yīng)miRNA，并發(fā)現(xiàn)了共有屬于35個(gè)miRNA基因家族的167個(gè)miRNA受低磷的明顯影響。35個(gè)基因家族中，17個(gè)在根部表達(dá)上調(diào)，7個(gè)表達(dá)下調(diào); 莖部有9個(gè)上調(diào)，6個(gè)下調(diào); 而在葉部則有10個(gè)上調(diào)，12個(gè)下調(diào)。57個(gè)大豆miRNA的表達(dá)不同程度地受低磷脅迫影響[54]，在低磷處理的大豆葉部與根部的sRNA文庫中鑒定出屬于35個(gè)miRNA基因家族的60個(gè)已知miRNAs與16個(gè)新miRNAs[55]。2013年，我們構(gòu)建不同磷水平處理(磷充足與磷缺乏)大豆葉部或根部的sRNA文庫，進(jìn)行深度測序; 結(jié)合生物信息分析手段鑒定出25個(gè)miRNAs受低磷誘導(dǎo)，11個(gè)miRNAs受低磷抑制[52]; 此外我們通過降解組測序和RACE技術(shù)確定大豆miR399的靶基因是PHO2[52]，與擬南芥PHO2高度同源，也可能編碼E2 結(jié)合酶。結(jié)合過去菜豆的研究，我們推測miR399/PHO2模塊在豆科作物中作用是保守的，可能調(diào)節(jié)植物對(duì)低磷脅迫響應(yīng)。

3.2miRNA在豆科植物氮營養(yǎng)脅迫中的功能

擬南芥miR167的靶基因ARF8編碼轉(zhuǎn)錄因子，作為生長素信號(hào)通路成員促進(jìn)側(cè)根產(chǎn)生[56]。低氮條件下，miR167的表達(dá)下調(diào)，而ARF8表達(dá)上調(diào)，因此促進(jìn)擬南芥?zhèn)雀L而增加根系吸收氮的能力[56]。Vidal等[27]報(bào)道，低氮條件上調(diào)miR393的表達(dá)，從而抑制AFB3的表達(dá)和擬南芥根系對(duì)生長素的敏感性，導(dǎo)致主根生長受抑制而側(cè)根生長受促進(jìn)，說明擬南芥通過miR393/AFB3的通路調(diào)節(jié)根構(gòu)型的改變以適應(yīng)低氮脅迫。miR169是植物中十分保守的miRNA，受低氮強(qiáng)烈下調(diào)，有些miR169成員的表達(dá)量在低磷的條件下也會(huì)減少[38-39]。miR169的靶基因在擬南芥和大部分植物中均屬于HAP2基因家族，編碼一類稱作NF-YA亞基的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子[39]。研究證明，干旱脅迫降低miR169的表達(dá)，從而增強(qiáng)靶基因NF-YA5表達(dá)，增加擬南芥對(duì)干旱的適應(yīng)能力[57]，說明miR169可能在氮脅迫和干旱脅迫交互響應(yīng)方面起重要作用。

利用微陣列芯片技術(shù)，發(fā)現(xiàn)菜豆miR169的表達(dá)同時(shí)受到缺磷、 缺氮、 缺鐵的抑制[47]。Wang等[58]通過高通量測序，對(duì)低氮敏感型No.84-70與低氮耐受型No.116大豆在缺氮情況下的miRNA變化進(jìn)行鑒定，一共鑒定出362個(gè)已知的miRNAs與158個(gè)新的miRNAs。分析發(fā)現(xiàn)150個(gè)已知miRNAs與2個(gè)新的miRNAs受低氮的調(diào)控，暗示這些miRNA在大豆適應(yīng)低氮脅迫中起重要的作用。揭示大豆miR169成員水平受低氮下調(diào)，也有成員受低磷下調(diào)[52]，表明miR169是調(diào)節(jié)氮磷養(yǎng)分平衡的重要成員。

根瘤菌能固定大氣中氮?dú)鈴亩纳贫箍谱魑锏獱I養(yǎng)。已有的研究證明，豆科作物miRNA在調(diào)節(jié)根瘤發(fā)育方面也起重要作用。如miR169在豆科植物根瘤發(fā)育的過程中起重要作用。在蒺藜苜蓿中過表達(dá)miR169或者敲除靶基因HAP2-1，均導(dǎo)致根瘤的不正常發(fā)育[59]。同樣在蒺藜苜蓿中，miR166可以通過調(diào)節(jié)一個(gè)編碼HD-ZIPⅢ的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子來控制根瘤菌的共生[60]。有研究者從蒺藜苜蓿成熟根瘤和根尖的sRNA文庫中鑒定了36個(gè)保守的miRNAs與100個(gè)新的候選miRNAs，發(fā)現(xiàn)miR2586與miR107在根瘤分生組織中累積[61]。miR156調(diào)控miR172的表達(dá)，而miR172控制一個(gè)AP2類的轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)水平，此轉(zhuǎn)錄因子可能直接或間接控制非共生相關(guān)的血紅蛋白的表達(dá)，此類血紅蛋白可能是調(diào)節(jié)根瘤發(fā)育所必需的[62]。與此一致的是，過表達(dá)miR172能促進(jìn)轉(zhuǎn)基因大豆毛根的根瘤數(shù)目，促進(jìn)共生有關(guān)的豆血紅蛋白(leghemoglobin)和非共生相關(guān)的血紅蛋白(hemoglobin)蛋白基因的表達(dá)，且轉(zhuǎn)基因大豆根瘤中固氮酶活性(nitrogenase)比較高，說明miR172是根瘤發(fā)育的正調(diào)控因子。miR172在菜豆根瘤中有較高的表達(dá)量，在錳(manganese，Mn)毒害生長條件下，菜豆根瘤中的miR172表達(dá)增加，而靶基因AP2表達(dá)下降，暗示miR172在根瘤響應(yīng)錳毒方面起重要作用[47]。大豆miR160也參與生長素調(diào)節(jié)根瘤發(fā)育。擬南芥miR160的靶基因?yàn)樯L素響應(yīng)因子基因家族成員ARF10/ARF16/ARF17[63-64]，過表達(dá)大豆miR160的毛根對(duì)生長素高度敏感，而對(duì)細(xì)胞分裂素不敏感，由此抑制了大豆根瘤的發(fā)育[65]。Li等[66]在大豆中異位過表達(dá)miR482，miR1512，miR1515能增加大豆根瘤的結(jié)瘤數(shù)。百脈根miR171通過調(diào)節(jié)靶基因NSP2來控制根瘤菌的侵染。miR397與它的靶基因—一個(gè)編碼漆酶銅蛋白基因家族的成員可調(diào)節(jié)根瘤的固氮能力[67]。

Subramanian等[68]在2008年鑒定出35個(gè)miRNAs可能參與大豆早期根瘤的發(fā)育。Wang等[69]從大豆成熟根瘤中鑒定了22個(gè)已知miRNAs與4個(gè)新的miRNAs，發(fā)現(xiàn)了11個(gè)miRNA基因家族參與根瘤后期發(fā)育。最近研究發(fā)現(xiàn)，在正常與鹽害生長條件下的大豆成熟根瘤中，有104個(gè)miRNAs表達(dá)水平受鹽害的強(qiáng)烈影響，這暗示這些miRNA在大豆氮營養(yǎng)與鹽害的信號(hào)互作方面起作用[70]。

3.3miRNA在豆科植物其他營養(yǎng)脅迫中的功能

3.3.1 硫響應(yīng)miRNA在低硫脅迫條件下，擬南芥miR395表達(dá)水平增加[71]。APS1、 APS3和APS4以及硫轉(zhuǎn)運(yùn)子基因(SULTR2; 1)是miR395的靶基因。miR395主要在韌皮部伴胞表達(dá)[71]，而SLIM1是EIL類轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子，它在低硫條件下促進(jìn)miR395的表達(dá)。因此SLIM1是乙烯信號(hào)和硫營養(yǎng)信號(hào)互作的節(jié)點(diǎn)[72]。利用深度測序的技術(shù)手段，在大豆與菜豆中也發(fā)現(xiàn)了miR395[73-75]，暗示豆科作物miR395也可能調(diào)控植物適應(yīng)低硫脅迫，但需要更深入研究。

3.3.2 鐵響應(yīng)miRNA通過微陣列芯片和Northern雜交，菜豆miR167、miR397、miR398 和miR408表達(dá)水平對(duì)鐵虧缺作出響應(yīng)，如鐵饑餓抑制miR397和miR398表達(dá)[76]，而miR397和miR398的靶基因是編碼含銅蛋白基因。這說明鐵營養(yǎng)和銅營養(yǎng)平衡間的聯(lián)系。此外，菜豆中pvu-miR1511、gma-miR1513、gma-miR1515和gma-miR1516在缺鐵的情況下強(qiáng)烈表達(dá)，說明這些miRNA是菜豆鐵營養(yǎng)脅迫響應(yīng)的重要調(diào)節(jié)者[47]。菜豆中miR398與miR408在氮缺乏或鐵缺乏的條件下，表達(dá)量下調(diào)，同時(shí)菜豆體內(nèi)的銅含量增加[47]。

3.3.3 銅響應(yīng)miRNA近年來的研究表明，擬南芥miR397、miR398、miR408以及miR857通過下調(diào)編碼含銅蛋白基因的表達(dá)來適應(yīng)低銅脅迫[77]。轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子AtSPL7(SQUAMOSApromoterbindingprotein-like7)調(diào)節(jié)miR397、miR398、miR408和miR857的表達(dá)，而AtSPL7可直接結(jié)合miR398基因啟動(dòng)子的GTAC元件[78]。以上研究說明，miRNA基因在轉(zhuǎn)錄水平上也受到嚴(yán)格調(diào)控。深度測序結(jié)果表明，大豆基因組存在miR398、 miR397以及miR408等miRNA基因[52]。至于豆科作物是否存在類似的調(diào)控機(jī)制還有待深入研究。

3.3.4 其他養(yǎng)分脅迫或重金屬響應(yīng)miRNAZeng等[79]以野生大豆為材料，通過深度測序，鑒定了鋁(aluminum)毒脅迫響應(yīng)的miRNAs，發(fā)現(xiàn)miR396、miR390、miR1510a-5p受鋁毒上調(diào)，而miR156、miR164與miR169則受鋁毒下調(diào)。蒺藜苜蓿iR160、miR319、miR396、miR1507、miR1510a、miR390受鋁毒下調(diào)表達(dá)[80]。

在高錳脅迫下，11個(gè)菜豆miRNAs在根瘤強(qiáng)烈表達(dá)，11個(gè)在根部或葉部受顯著抑制[47]。此外，蒺藜苜蓿miR160，miR166，miR319，miR393，miR398對(duì)汞(Hg)，鈣(Ca)及鋁脅迫均有響應(yīng)[81]。

圖2總結(jié)了近年來豆科植物養(yǎng)分脅迫響應(yīng)miRNA及其靶基因。需要指出的是，雖然上述研究揭示了一些對(duì)不同養(yǎng)分脅迫有響應(yīng)的豆科植物miRNA， 但理解這些miRNA和靶基因的功能還需要進(jìn)行深入細(xì)致的研究。

4　展望

雖然豆科作物中存在一些保守的養(yǎng)分脅迫響應(yīng)miRNA，但我們對(duì)其功能的理解還很膚淺，因此對(duì)豆科作物養(yǎng)分脅迫響應(yīng)miRNA的個(gè)體功能研究依然是今后研究的主要方向。如菜豆、 大豆等豆科植物中均鑒定出受低磷誘導(dǎo)的保守miR399，并且通過實(shí)驗(yàn)證明了miR399的靶基因也十分保守，均是編碼泛素結(jié)合酶的基因PHO2[46,52]。但Xu等[52]通過生物信息學(xué)分析預(yù)測并結(jié)合5′RACE的手段證實(shí)大豆磷轉(zhuǎn)運(yùn)子基因GmPT5是miR399靶基因。這暗示大豆miR399參與磷營養(yǎng)脅迫響應(yīng)的機(jī)制可能比擬南芥和水稻更復(fù)雜。

圖2　豆科響應(yīng)養(yǎng)分脅迫的miRNAs示意圖Fig.2　Nutrient stress responsive miRNAs in legume

[注(Note): 圖中圓圈表示養(yǎng)分脅迫，方框表示miRNAs，實(shí)線表示誘導(dǎo)，虛線表示抑制Circlesmeanthenutrientsstresses,boxesmeanmiRNAs,fulllinesmeanresponseanddashedlinesmeaninhibition.P—缺磷Phosphorusdeficiency;N—缺氮Nitrogendeficiency;Fe—缺鐵Irondeficiency;Ca—鈣脅迫Calciumtoxicity;SULTR—硫轉(zhuǎn)運(yùn)子Sulphatetransporter;PT—磷轉(zhuǎn)運(yùn)子Phosphatetransporter;TF—轉(zhuǎn)錄因子Transcriptionfactor.]

需要指出的是，一些豆科植物特異的miRNA調(diào)節(jié)根瘤的生長發(fā)育[61,66]。但是，目前對(duì)于這些特異的miRNA所調(diào)控的靶基因功能認(rèn)識(shí)非常膚淺。因此根瘤菌侵染早期響應(yīng)的豆科植物根系miRNA的功能也應(yīng)該是今后研究方向之一。

miRNA基因本身是如何受到調(diào)節(jié)的還不清楚，因此對(duì)調(diào)節(jié)豆科作物養(yǎng)分相關(guān)miRNA表達(dá)的轉(zhuǎn)錄因子開展深入研究將會(huì)加深對(duì)miRNA功能的理解。靶基因模擬(Targetmimicry)是近年發(fā)現(xiàn)的一種調(diào)節(jié)miRNA活性的現(xiàn)象。擬南芥IPS1被證明作為miR399的拮抗者抑制miR399的功能[50]。還有一些miRNA的內(nèi)源靶基因替身(targetmimics)已經(jīng)被發(fā)現(xiàn)[82]。這些現(xiàn)象說明，miRNA自身既受到轉(zhuǎn)錄水平的調(diào)控也受到轉(zhuǎn)錄后的調(diào)節(jié)。研究豆科作物miRNA的轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)和轉(zhuǎn)錄后調(diào)節(jié)，將有助于更進(jìn)一步的理解miRNA的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)。一個(gè)miRNA前體可以產(chǎn)生幾種成熟的miRNA，這個(gè)過程是受什么機(jī)制調(diào)節(jié)還不清楚，因而養(yǎng)分脅迫如何影響miRNA的產(chǎn)生量及產(chǎn)生種類值得研究。此外，一個(gè)miRNA可能對(duì)不同的營養(yǎng)脅迫均有響應(yīng)，如miR156、miR169、miR171、miR172、miR397、miR398等受到不同的養(yǎng)分脅迫調(diào)控(圖2)，暗示豆科作物中響應(yīng)多種脅迫的miRNA可能是養(yǎng)分互作網(wǎng)絡(luò)的關(guān)鍵節(jié)點(diǎn)。顯然構(gòu)建豆科作物miRNA調(diào)控營養(yǎng)脅迫響應(yīng)的分子網(wǎng)絡(luò)，將促進(jìn)我們對(duì)miRNA調(diào)節(jié)養(yǎng)分脅迫響應(yīng)和營養(yǎng)平衡功能的解析。

可以預(yù)期的是，揭示豆科作物養(yǎng)分脅迫響應(yīng)miRNA及其調(diào)控網(wǎng)絡(luò)將會(huì)極大促進(jìn)我們對(duì)作物養(yǎng)分高效吸收利用機(jī)理的理解，對(duì)其中關(guān)鍵miRNA及其靶基因進(jìn)行遺傳操作將有可能培養(yǎng)或創(chuàng)制營養(yǎng)高效的豆科作物品種，以減少農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中肥料的投入。

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AdvancesonthestudyofmicroRNA-mediatedresponsestonutrientstressinlegumecrops

XUFeng,WANGJin-xiang*

(State Key Laboratory for Conservation and Utilization of Subtropical Agro-bioresources/College of Agriculture, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China)

MicroRNA(miRNA)isonekindofnon-codingsmallRNA(sRNA),andhas20-24nucleotidesinlength,andplaysimportantrolesinplantgrowthdevelopmentandinresponsetobioticandabioticstress.ManyevidenceshaveshownthatmiRNAiscrucialmodulatorinadaptationsofplanttonutrientstress.Legumeplantscouldfixnitrogenfromatmosphereandprovideproteinsaswellasedibleoilforhumanbeing.Nutrientstressesinsoilsobviouslyinhibitlegumegrowthanddevelopment,andresultinadecreaseinyield.Inpastdecades,moststudiesonmediationrolesofmiRNAinresponsestonutrientstressesinArabidopsisandricehavebeencharacterized,respectively.However,recentstudieshavewitnessedemergingreportsonthefunctionsofmiRNAinresponsetonutrientstressinlegumes,andrevealedcrucialrolesofmiRNAsinadaptationsoflegumestovariousadversenutrientconditionsviamodulatingactivityoftargetgenessuchassensingalterationofnutrientstatusandfine-tuningnutrienthomeostasis.Inthisreview,theregulationroleofmiRNAsinresponsetodifferentnutrientstresseswasreviewed,especiallyinresponsetothestressesfromphosphorus(P),nitrogen(N),sulphur(S),iron(Fe),copper(Cu)deficienciesandcalcium(Ca)toxicity,andthemechanismsofmiRNAsinvolvedintheadaptationsoflegumetodifferentkindsofnutrientstresswerediscussed,andtheperspectiveofresearchonnutrient-relatedmiRNAinlegumewasoutlinedinthenearfuture.

miRNA;nutrientstress;legumecrops

2014-09-02接受日期: 2014-10-10網(wǎng)絡(luò)出版日期: 2015-07-02

農(nóng)業(yè)部轉(zhuǎn)基因?qū)ｍ?xiàng)(2014ZX0800928B); 科技部重大基礎(chǔ)研究專項(xiàng)基金973項(xiàng)目(2011CB100301)資助。

徐鋒(1986— )， 男， 廣東云浮人， 博士研究生， 主要從事植物營養(yǎng)分子生物學(xué)方面的研究。E-mail:june92634@126.com

E-mail:jinxwang@scau.edu.cn

Q945.12;S565.1

A

1008-505X(2016)01-0236-09