辛蓓++鄭雅楠++劉佩旋

摘要：寄生蜂在寄主體內(nèi)或體外產(chǎn)卵時(shí)，往往會(huì)注入毒液，使寄主麻痹、抑制寄主生長(zhǎng)發(fā)育、抑制其免疫反應(yīng)等作用，以確保寄生蜂的后代在寄主中生長(zhǎng)發(fā)育。寄生蜂毒液的主要作用成分是蛋白質(zhì)，而毒液蛋白包括酶、蛋白酶抑制劑、麻痹因子，這些蛋白質(zhì)在害蟲(chóng)生防和生理學(xué)研究中都具有重要研究?jī)r(jià)值。本文綜述了寄生蜂毒液作用和主要成分的研究進(jìn)展，旨在為寄生蜂毒液的進(jìn)一步研究提供理論基礎(chǔ)，為今后害蟲(chóng)生防提供借鑒。

關(guān)鍵詞：寄生蜂；毒液；功能；成分

中圖分類號(hào)： S476.3文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A文章編號(hào)：1002-1302（2016）05-0171-04

寄生蜂是很多農(nóng)林害蟲(chóng)的自然天敵，人工釋放寄生蜂已經(jīng)成為害蟲(chóng)綜合治理中的重要生防手段。雌性寄生蜂在寄生時(shí)攜帶多種寄生因子，如毒液、萼液、多分DNA病毒等，毒液是所有寄生蜂都攜帶的寄生因子，可以保證子代蜂在寄主體內(nèi)生長(zhǎng)發(fā)育，毒液對(duì)寄主的影響主要包括：調(diào)控寄主的體液免疫、細(xì)胞免疫，抑制寄主的生長(zhǎng)發(fā)育，影響寄主體內(nèi)的內(nèi)分泌激素水平以及調(diào)控寄主營(yíng)養(yǎng)代謝等[1]。

寄生蜂的毒器官一般由毒囊和毒腺2部分組成，其中毒囊是用于儲(chǔ)存毒液并在產(chǎn)卵過(guò)程中利用旋轉(zhuǎn)收縮等方式通過(guò)產(chǎn)卵器將毒液注入寄主體內(nèi)，毒腺作為毒液的分泌部位與毒囊相連，具有十分活躍的分泌細(xì)胞并分泌大量毒液，并將產(chǎn)生的毒液貯存于毒囊中。毒液中含有蛋白質(zhì)、抗菌肽和一些有機(jī)化合物，但在寄主體內(nèi)發(fā)揮主要作用的是毒液蛋白，包括酶、蛋白酶抑制劑、神經(jīng)毒素和另外一些具有其他作用的蛋白，它們?cè)诩闹黧w內(nèi)相互協(xié)同作用，為子代寄生蜂的生長(zhǎng)發(fā)育提供環(huán)境條件和營(yíng)養(yǎng)基礎(chǔ)[2]。本文就寄生蜂毒液的作用和主要成分的國(guó)內(nèi)外研究綜述。

1寄生蜂毒液對(duì)寄主的影響

1.1寄生蜂毒液的麻痹作用

毒液蛋白作用于寄主中樞神經(jīng)系統(tǒng)或神經(jīng)肌肉系統(tǒng)，能夠?qū)闹髟斐捎谰眯月楸曰驎簳r(shí)性麻痹，寄生蜂毒液對(duì)寄主的麻痹作用多見(jiàn)于外寄生蜂，只有少數(shù)的內(nèi)寄生蜂毒液具有麻痹作用并且多數(shù)為暫時(shí)性麻痹，如外寄生的東方旋小蜂（Eupelmus orientalis）帶毒的螫刺能導(dǎo)致寄主永久麻痹并停止發(fā)育，足萊腫腿蜂（Laelius pedatus）寄生后谷斑皮蠹（Trogoderma granarium）幼蟲(chóng)完全麻痹[3]。在寄主發(fā)育的不同時(shí)期，毒液對(duì)寄主的麻痹作用不同，寮黑瘤姬蜂（Pimla hypochondriaca）的毒液可以對(duì)番茄夜蛾（Lacanobia oleracea）成蟲(chóng)在短時(shí)間內(nèi)造成重度麻痹且不能恢復(fù)，但其毒液對(duì)番茄夜蛾5齡幼蟲(chóng)麻痹則需要16 h且麻痹作用不明顯[4]。

1.2寄生蜂毒液對(duì)寄主免疫的影響

寄主的免疫系統(tǒng)包括體液免疫和細(xì)胞免疫2種。寄主的體液免疫往往導(dǎo)致寄主血淋巴凝結(jié)或黑化復(fù)雜酶鏈活化反應(yīng)，當(dāng)外來(lái)入侵物進(jìn)入寄主時(shí)，寄主體內(nèi)的酚氧化酶（PO）可以控制血淋巴發(fā)生黑化作用，在入侵物周?chē)a(chǎn)生黑色素沉淀。黑化作用產(chǎn)生的物理屏蔽可以阻止寄生蜂卵的生長(zhǎng)發(fā)育，并生成高活性、高毒性的醌類物質(zhì)，醌類物質(zhì)將最終生成超氧化物和羥基自由基，有助于殺滅多分DNA病毒[1]。因此降低酚氧化酶活性是寄生蜂對(duì)抗寄主免疫反應(yīng)的一個(gè)重要措施[5]，如菜粉蝶微紅絨繭蜂（Cotesia rubecula）的毒液會(huì)抑制其寄主體內(nèi)酚氧化酶的活性，從而抑制寄主血淋巴的黑化作用。

毒液對(duì)寄主細(xì)胞免疫的影響包括降低寄主血細(xì)胞的包囊作用和吞噬作用、改變漿血細(xì)胞總量和各類血細(xì)胞數(shù)量[6]。包囊作用是寄主血細(xì)胞包裹在異物周?chē)?，最終導(dǎo)致寄生蜂注入寄主體內(nèi)的卵窒息死亡甚至在最后時(shí)期發(fā)生黑化[7]，蝶蛹金小蜂（Pteromalus puparum）和麗蠅蛹集金小蜂（Nasonia uitripennis）的毒液會(huì)抑制寄主細(xì)胞包囊[8]。不同種類昆蟲(chóng)的吞噬細(xì)胞類型也不同，鱗翅目昆蟲(chóng)的吞噬細(xì)胞為顆粒血細(xì)胞和漿血細(xì)胞，有的鞘翅目昆蟲(chóng)的吞噬細(xì)胞則是類絳色細(xì)胞[9]。另外，毒液會(huì)影響寄主血細(xì)胞的數(shù)量，有的寄生蜂毒液可以提高寄主細(xì)胞的死亡率，導(dǎo)致寄主細(xì)胞總數(shù)下降，菜粉蝶絨繭蜂（Apanteles glomeratus）的毒液會(huì)導(dǎo)致其寄主顆粒血細(xì)胞和漿血細(xì)胞大量死亡，但其他血細(xì)胞數(shù)量基本不變[10]；也有的寄生蜂毒液引起寄主的免疫反應(yīng)，導(dǎo)致寄主細(xì)胞數(shù)量升高[11]，麗蠅蛹集金小蜂的毒液可使寄主漿血細(xì)胞大量死亡，而顆粒血細(xì)胞數(shù)量基本不變，最終導(dǎo)致其寄主血細(xì)胞數(shù)量大量減少[12]。

1.3寄生蜂毒液對(duì)寄主生長(zhǎng)發(fā)育的影響

寄生蜂毒液可使寄主變態(tài)提前，還可導(dǎo)致寄主的體質(zhì)量和形態(tài)等發(fā)生變化，如棉貪夜蛾（Spodoptera littoralis）的幼蟲(chóng)一般有5個(gè)齡期，但其幼蟲(chóng)在被寄生時(shí)通常會(huì)出現(xiàn)6齡幼蟲(chóng)，且被寄生的幼蟲(chóng)比正常幼蟲(chóng)的頭殼更小，體質(zhì)量更輕[13]。毒液還可以抑制寄主生殖系統(tǒng)的發(fā)育，引起寄主寄生性去勢(shì)[14]。毒液對(duì)寄主內(nèi)分泌的調(diào)控是通過(guò)對(duì)咽側(cè)體、前胸腺以及它們分泌物的抑制和調(diào)控，完成毒液對(duì)寄主生長(zhǎng)發(fā)育和變態(tài)的調(diào)節(jié)。毒液能通過(guò)阻止寄主前胸腺激素的釋放來(lái)抑制寄主的化蛹，即通過(guò)保持較低的蛻皮激素水平來(lái)推遲寄主幼蟲(chóng)—蛹的蛻皮，導(dǎo)致寄主無(wú)法化蛹而最終死亡[15]。研究證實(shí)黑頭折脈繭蜂（Cardiochiles nigriceps）的萼液和毒液能降低寄主前胸腺釋放的蛻皮激素活性[1]，菜粉蝶絨繭蜂毒液會(huì)導(dǎo)致寄主體內(nèi)的脂肪含量降低[16]。

2寄生蜂毒液的主要組成成分

寄生蜂毒液的主要成分是蛋白質(zhì)、多肽、一些有機(jī)化合物和抗菌活性肽成分[17]。其中，毒液蛋白對(duì)寄主的影響最大，有機(jī)化合物和抗菌活性肽是毒液中的輔助作用因子。毒液蛋白包含酶、蛋白酶抑制劑、麻痹作用的蛋白和其他蛋白，它們往往無(wú)法單獨(dú)作用于寄主，而是相互協(xié)同完成對(duì)寄主的麻痹、生長(zhǎng)發(fā)育的調(diào)控和免疫的影響。

2.1寄生蜂毒液蛋白質(zhì)和多肽

寄生蜂毒液蛋白質(zhì)包括酶、蛋白酶抑制劑、神經(jīng)毒素和具有麻痹作用的蛋白以及其他作用的蛋白，而蛋白酶是毒液蛋白質(zhì)的主要成分。姬蜂和繭蜂的毒液蛋白大部分為酸性蛋白，其等電點(diǎn)（PI）在4.9～6.9之間[18]。同時(shí)，一般毒液蛋白的蛋白分子量都較小，如甲腹繭蜂（Braconids chelonus）、煙倉(cāng)麥繭蜂（Bracon hebetor）和菜粉蝶絨繭蜂的蛋白質(zhì)分子量都僅有30、20、18 ku[18-19]。已從麗蠅蛹集金小蜂毒液中鑒定出79種蛋白，其中23種蛋白是新發(fā)現(xiàn)的[20]。隨著生物技術(shù)的日益發(fā)展，常見(jiàn)的生物技術(shù)已經(jīng)開(kāi)始應(yīng)用到寄生蜂毒液蛋白研究中，研究?jī)?nèi)容涉及毒液蛋白的生化性質(zhì)、毒液功能以及寄主與寄生蜂之間的相互作用[21]。寄生蜂毒液中存在大量酶類，現(xiàn)已通過(guò)基因序列分析和免疫染色等方法鑒定出10余種酶類。除蛋白酶外，寄生蜂毒液中還存在蛋白酶抑制劑，它們有的直接作用于寄主，也有的起保持或修飾毒囊中其他毒液蛋白活性的作用。

2.1.1寄生蜂毒液蛋白中的酶寄生蜂毒液蛋白中酶的種類眾多（表1），有水解酶、氧化還原酶和轉(zhuǎn)移酶等，還有一些具有特異性的蛋白酶[22]。研究證明水解酶的種類在毒液蛋白最多，包括常見(jiàn)的磷酸蛋白酶、幾丁質(zhì)酶、β-葡糖苷酶、酯酶、β-半乳糖苷酶、類酯酶等，它們具有水解酶活性，但在寄主體外試驗(yàn)時(shí)并沒(méi)有活性[23]。其中，有關(guān)酸性磷酸蛋白酶的研究較多，在蝶蛹金小蜂和瘤姬蜂毒液中，酸性磷酸蛋白酶的主要作用是參與溶酶體的降解與細(xì)胞凋亡[24]，酸性磷酸蛋白在繭蜂科毒液中參與寄主營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的分解，為寄生蜂幼蟲(chóng)發(fā)育提供營(yíng)養(yǎng)，同時(shí)也對(duì)寄主體內(nèi)免疫相關(guān)蛋白產(chǎn)生去磷酸化作用[25]。還有很多水解酶已從毒液中分離出來(lái)，但是它們的作用尚不明確[25]。漆酶是一種金屬氧化酶，與酚氧化酶具有相似的活性，在黑瘤姬蜂的毒液中發(fā)現(xiàn)漆酶具有氧化多巴胺的活性，麗蠅蛹集金小蜂的毒液中也發(fā)現(xiàn)2個(gè)漆酶基因[12]。γ-谷氨酰轉(zhuǎn)移酶可以引起細(xì)胞死亡、誘導(dǎo)卵巢凋亡，對(duì)寄主雌蟲(chóng)有去勢(shì)作用[26]。另外，特異性的蛋白酶類包括溶血素和幾丁質(zhì)酶等，溶血素是一種金屬蛋白酶，在寄主體內(nèi)的作用主要是抑制寄主蛻皮和變態(tài)[27]，幾丁質(zhì)酶存在于寄生蜂卵的周?chē)?，在寄主中發(fā)揮的主要作用是參與寄主細(xì)胞分裂和寄主組織退化，促進(jìn)寄生蜂幼蟲(chóng)在寄主體內(nèi)取食[27]。

表1毒液蛋白中的酶

蛋白或多肽作用物種海藻糖酶釋放烴類物質(zhì)Ph[27]漆酶氧化Ph[27]絲氨酸蛋白酶蛋白酶、抑制黑化作用Ph[27]酚氧化酶黑化作用Ph[27]溶血素金屬蛋白酶Ph，Ma，Mh[27-28]幾丁質(zhì)酶幾丁質(zhì)分解Ph，Ma，Mh[27-28]類天冬氨酰氨基葡萄糖苷酶溶酶體At[32]酸性磷酸酶釋放烴類物質(zhì)PP，Ph[23，27]丁酰膽堿酯酶細(xì)胞溶解Pt[29]γ-谷氨酰轉(zhuǎn)移酶誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡、卵巢凋亡Ae[26]組織蛋白酶與溶解酵素有關(guān)Ma，Mh[28]硫醇還原酶溶酶體硫醇還原酶Ma，Mh[28]超氧化物歧化酶在體外有果蠅酚氧化酶活性Lb[30]注：縮寫(xiě)：Ae：Aphidius ervi阿爾蚜繭蜂；At：Asobara tabida反顎繭蜂；Cc：Chelonus near curvimaculatus曲斑甲腹繭蜂；Cr：C. rubecula盤(pán)絨繭蜂；Lb：Leptopilina boulardi匙胸癭蜂；Ph：Pimpla hypochondriaca斑痣懸繭蜂；PP：P.puparum蝶蛹金小蜂；Pt：P.turionellae卷蛾黑瘤姬蜂；Ma：Microctonus aethiopoides埃塞食甲繭蜂；Mh：Microctonus hyperodae。

2.1.2毒液蛋白中的蛋白酶抑制劑毒液中具有蛋白酶抑制劑活性的物質(zhì)大部分是與蛋白酶抑制劑有相同氨基酸序列的多肽，有的氨基酸片段也發(fā)揮蛋白酶抑制劑的作用（表2）[31]。其中，絲氨酸蛋白酶抑制劑主要作用是抑制寄主黑化作用，它們是通過(guò)抑制酚氧化酶抑制劑在毒囊中發(fā)揮作用，與對(duì)毒囊組織結(jié)構(gòu)有潛在破壞作用的蛋白質(zhì)特異性結(jié)合，從而保護(hù)毒囊[7，30]。此外，Parkinson等研究發(fā)現(xiàn)瘤姬蜂體內(nèi)含有4種富半胱氨酸蛋白酶（Cys-rich venom protein 1，2，4，6），它們與PO抑制劑作用相關(guān)[27]。

表2毒液蛋白中的蛋白酶抑制劑

蛋白或多肽作用物種富半胱氨酸毒液蛋白1蛋白酶抑制劑Ph[27]富半胱氨酸毒液蛋白2Kunitz蛋白酶抑制劑Ph[27]富半胱氨酸毒液蛋白4Pacifastin蛋白酶抑制劑Ph[27]富半胱氨酸毒液蛋白6蛋白酶抑制劑Ph[27]LbSPNy抑制黑化作用Lb[30]絲氨酸蛋白酶抑制劑抑制黑化作用Lb[30]注：縮寫(xiě)：Lb：L.boulardi匙胸癭蜂；Ph：P. hypochondriaca斑痣懸繭蜂。

2.1.3毒液蛋白中具有麻痹作用的蛋白質(zhì)與神經(jīng)毒素毒液蛋白的麻痹作用多見(jiàn)于外寄生蜂，而外寄生蜂的毒液對(duì)寄主的麻痹作用通常是永久性的麻痹，但是研究發(fā)現(xiàn)，內(nèi)寄生蜂的毒液對(duì)寄主也存在暫時(shí)性的麻痹作用[27]。毒液蛋白中具有麻痹作用的蛋白有：Pimplin、富半胱氨酸毒液蛋白5、富半胱氨酸毒液蛋白3、Vn4.6、Icarapin、VG3等。毒液中具有麻痹作用的物質(zhì)具體成分并不確定，其中有的是神經(jīng)毒素，有的是蛋白質(zhì)[31]，這些神經(jīng)毒素在常見(jiàn)的有毒動(dòng)物如蛇（Dendroaspis polylepis）、芋螺（Cone Snail）、蜜蜂（Apis mellifica）等體內(nèi)均有發(fā)現(xiàn)，在寄生蜂的體內(nèi)就發(fā)現(xiàn)了與這些毒素具有相似序列的蛋白質(zhì)和多肽（表3）[22]。

表3毒液蛋白中具有麻痹作用的蛋白質(zhì)與神經(jīng)毒素

蛋白或多肽作用物種富半胱氨酸毒液蛋白5類芋螺毒素Ph[27]Vn4.6類芋螺毒素Cr[34]VG3類火蟻過(guò)敏原Ma，Mh[28]富半胱氨酸毒液蛋白3類芋螺毒素Ph[27]Pimplin麻痹作用Ph[27]Icarapin類蜜蜂過(guò)敏源Ma，Mh[28]注：縮寫(xiě)：Cr：C. rubecula盤(pán)絨繭蜂；Ph：P. hypochondriaca斑痣懸繭蜂；Ma：Mi.aethiopoides埃塞食甲繭蜂；Mh：M.hyperodae。

2.1.4毒液蛋白中其他蛋白質(zhì)毒液中還含有很多其他蛋白質(zhì)，具有抑制黑化作用、抑制血球蔓延、抑制包囊作用、離子運(yùn)輸、與PDA基因表達(dá)相關(guān)聯(lián)等等[36]，詳見(jiàn)表4。

表4毒液蛋白中其他蛋白質(zhì)

蛋白或多肽作用物種激活蛋白使寄主血細(xì)胞變形、抑制包囊Lb[30]Vn1.5促進(jìn)PDA基因表達(dá)Cr[34]鈣網(wǎng)蛋白抑制血球蔓延Mh[28]昆蟲(chóng)血細(xì)胞抗凝蛋白抑制血細(xì)胞擴(kuò)散凝集、抑制包囊Ph[27]Vn50黑化作用抑制劑Cr[34]毒性蛋白，P4Rho-GAP蛋白質(zhì)影響細(xì)胞粘附Lb[30]鐵蛋白鐵結(jié)合蛋白Ma，Mh[28]TEGT（基因）抑制細(xì)胞凋亡Ma，Mh[28]VG10離子運(yùn)輸?shù)鞍譓a，Mh[28]VG8熱休克蛋白Ma，Mh[28]Vpr3與抗血清細(xì)胞結(jié)合Ph[27]Vn.11抑制愈合Pp[23]跨膜四蛋白涉及細(xì)胞黏附和能動(dòng)性Ma，Mh[28]注：縮寫(xiě)：Cr：C.rubecula盤(pán)絨繭蜂；Lb：L.boulardi匙胸癭蜂；Ph：P.hypochondriaca斑痣懸繭蜂；Pp：P.puparum蝶蛹金小蜂；Ma：M.aethiopoides埃塞食甲繭蜂；Mh：M.hyperodae。

2.2毒液中的有機(jī)化合物和抗菌活性肽

Skinner等在寄生蜂毒液中發(fā)現(xiàn)多胺、腐胺和少量巴胺成分，多胺的作用是阻礙神經(jīng)和肌肉質(zhì)膜陽(yáng)離子通道；Shimizu等也發(fā)現(xiàn)黏蟲(chóng)盤(pán)絨繭蜂（Apanreles kariyai）的毒液中含有多巴胺和4-羥基苯乙酸[23]。目前有研究證實(shí)瘤姬蜂的毒液對(duì)大腸桿菌和油菜黃單胞菌有抗菌活性[19]，酈衛(wèi)弟也發(fā)現(xiàn)頸雙緣姬蜂（Diadromus collaris）的毒液對(duì)大腸桿菌有活性[35]。

綜上所述，寄生蜂的毒液不僅僅含有蛋白類物質(zhì)，有機(jī)化合物與抗菌活性肽對(duì)寄生蜂的寄生也提供了條件。另外，隨寄生蜂卵和毒液一起注入寄主體內(nèi)的還有萼液中的多分DNA病毒（PDA）、類病毒顆粒和畸形細(xì)胞等，所有這些寄生因子相互協(xié)同作用，輔助寄生蜂幼蟲(chóng)生長(zhǎng)發(fā)育[25，36]。

3應(yīng)用與展望

現(xiàn)階段對(duì)寄生蜂毒液功能研究取得了一定的進(jìn)展，已經(jīng)明確毒液的最主要作用成分為蛋白質(zhì)，還包括一些有機(jī)化合物，但是關(guān)于毒液蛋白的鑒定和具體功能的研究仍處于起步階段。另外，目前大部分毒液蛋白功能的研究都是在寄主體外進(jìn)行的，而毒液在寄主體內(nèi)的作用往往是相互協(xié)同，因此作者認(rèn)為今后關(guān)于毒液蛋白功能的研究應(yīng)該更加側(cè)重于毒液各因子間的協(xié)同作用和寄主與寄生蜂之間的互作。

毒液的主要成分，特別是毒液蛋白中的酶、蛋白酶抑制劑和麻痹毒素等在害蟲(chóng)生物防治和藥理學(xué)領(lǐng)域均有很大的應(yīng)用前景[37]。Khan等已成功將毒液蛋白中的ω-ACTX-Hval轉(zhuǎn)入植物體內(nèi)，并且抗蟲(chóng)效果良好[38]，寄生蜂毒液中的TEGT基因和PDV病毒等基因也可以利用同樣的方法導(dǎo)入植物體內(nèi)，為害蟲(chóng)的防治提供新的可能。

目前，已經(jīng)有實(shí)驗(yàn)室開(kāi)始探索毒液中生物大分子在寄生蜂發(fā)育過(guò)程中的變化，還有實(shí)驗(yàn)室通過(guò)毒液蛋白質(zhì)組分富集得到了之前并未發(fā)現(xiàn)的毒液蛋白，對(duì)于寄生蜂毒液的研究還有以下幾方面值得進(jìn)一步探索：（1）先進(jìn)的蛋白質(zhì)組學(xué)研究方法已經(jīng)開(kāi)始在毒液蛋白的組分分析、鑒定和功能的研究中應(yīng)用，但是取得的成果并不顯著。（2）許多毒液的組分在藥理學(xué)方面都有很廣闊的應(yīng)用前景，但是目前這方面的研究仍然很薄弱。（3）研究過(guò)程中通過(guò)解剖毒囊來(lái)獲得毒液，由于寄生蜂個(gè)體微小，解剖工作費(fèi)時(shí)費(fèi)力，且毒液若長(zhǎng)時(shí)間放置會(huì)變質(zhì)，造成成分分析有誤，因此，優(yōu)化寄生蜂毒液的提取方法，進(jìn)而快速獲得高質(zhì)量的毒液對(duì)后續(xù)研究至關(guān)重要。

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