陳曉寧，張　博，陳雅娟，侯　祥，王　京，?！☆?,*

1 陜西省動(dòng)物研究所，西安　710032

2 陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，西安　710062

秦嶺南北坡森林鼠類對(duì)板栗和銳齒櫟種子擴(kuò)散的影響

陳曉寧1，張博2，陳雅娟2，侯祥1，王京1，常罡1,2,*

1 陜西省動(dòng)物研究所，西安710032

2 陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，西安710062

摘要:森林鼠類的種子貯藏行為對(duì)植物的擴(kuò)散及更新會(huì)產(chǎn)生積極的影響。2012和2013年秋季，分別在秦嶺北坡的周至國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)和南坡的佛坪國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)內(nèi)，調(diào)查了森林鼠類對(duì)板栗(Castanea mollissima)和銳齒櫟(Quercus aliena)種子的取食和擴(kuò)散差異。結(jié)果顯示：1)秦嶺南北坡的環(huán)境因素，特別是植被因素，對(duì)鼠類擴(kuò)散板栗和銳齒櫟種子具有重要的影響。南坡較為豐富的殼斗科植被種類，導(dǎo)致2種種子在南坡存留時(shí)間均長(zhǎng)于北坡，而北坡的擴(kuò)散取食和丟失率均高于南坡。2)種子特征影響鼠類的取食或貯藏偏好。由于較高的蛋白、脂肪等營(yíng)養(yǎng)含量，鼠類更喜好取食或搬運(yùn)貯藏板栗種子。然而，低營(yíng)養(yǎng)但高丹寧含量的銳齒櫟種子仍然被鼠類大量貯藏。3)2種種子在南北坡的擴(kuò)散歷程在兩個(gè)年份間有很大差異，在食物相對(duì)匱乏的年份(2012年)，種子被擴(kuò)散的速度更快且丟失的比率更高。這種差異反映了種子大小年現(xiàn)象對(duì)森林鼠類取食和貯藏策略的影響。4)無(wú)論在秦嶺南坡還是北坡，營(yíng)養(yǎng)價(jià)值含量(如蛋白和脂肪)較高的板栗種子的取食和貯藏距離都明顯大于營(yíng)養(yǎng)價(jià)值含量較低的銳齒櫟種子，這與最優(yōu)貯藏空間分布模型的預(yù)測(cè)一致。

關(guān)鍵詞：貯藏行為；種子特征；種子擴(kuò)散

在自然條件下，植物的種子及果實(shí)被植食性嚙齒動(dòng)物捕食的風(fēng)險(xiǎn)很高，森林鼠類會(huì)捕食種子或?qū)⒎N子搬離原地并貯藏以應(yīng)對(duì)食物短缺期。盡管被鼠類擴(kuò)散的種子很大一部分會(huì)被鼠類所取食，但仍有部分分散貯藏的種子能最終躲避動(dòng)物捕食和微生物破壞，并在適宜的環(huán)境中萌發(fā)，實(shí)現(xiàn)植物更新[1- 6]。因此，鼠類的分散貯藏行為可能會(huì)對(duì)植物幼苗的建成和更新產(chǎn)生積極的影響[7- 8]。然而，種子的擴(kuò)散只是實(shí)現(xiàn)植物更新過(guò)程中的首個(gè)環(huán)節(jié)，其他因素，諸如種子的性狀和環(huán)境因素也能夠影響鼠類的貯藏行為及種子的幼苗成活率[9- 10]。

季節(jié)和生境(時(shí)間和空間)的變化是影響鼠類貯藏行為的兩個(gè)重要因素。在溫帶地區(qū)，鼠類的貯藏行為主要集中在種子豐富的夏、秋季[2]。生境的變化能夠影響鼠類的覓食行為繼而影響被擴(kuò)散的幸存種子的空間格局[11]，如果棲息地環(huán)境不理想，鼠類就傾向于將食物搬運(yùn)到更遠(yuǎn)的地方貯藏[12]。Xiao等研究發(fā)現(xiàn)，在原生或次生林生境中，種子被鼠類搬運(yùn)的比率較高，而在灌叢生境中，種子被鼠類搬運(yùn)的比率較低[13]。然而，目前有關(guān)環(huán)境因素影響鼠類擴(kuò)散種子的研究主要集中在小型生境(如森林、灌叢等)方面，有關(guān)大的環(huán)境因素(如氣候帶分區(qū))如何影響種子的擴(kuò)散還缺少相關(guān)研究。

不同種類的植物種子在大小[14- 17]，種皮硬度[18- 19]，營(yíng)養(yǎng)成分[18,20]，次生物質(zhì)(如單寧)[16,21- 23]等特征方面存在顯著的差異，這些差異會(huì)對(duì)貯食動(dòng)物的取食和貯藏策略產(chǎn)生非常重要的影響。例如，鼠類不喜好取食種皮硬度大的種子，因?yàn)榭惺硤?jiān)硬的種皮不僅增加搬運(yùn)或取食種子所消耗的能量，而且會(huì)增加貯食者被捕食的風(fēng)險(xiǎn)[19]。然而，以往的研究多單純地探討種子特征如何影響動(dòng)物的覓食策略，種子特征與空間環(huán)境變化對(duì)鼠類擴(kuò)散植物種子的綜合影響尚缺乏研究。

銳齒櫟(Quercusaliena)和板栗(Castaneamollissima)是分布于秦嶺地區(qū)的優(yōu)勢(shì)落葉闊葉樹種，它們的種子均為該地區(qū)森林鼠類的重要食物來(lái)源[17,24]。秦嶺為亞熱帶與暖溫帶的分界線，南坡為亞熱帶季風(fēng)氣候，北坡為溫帶季風(fēng)氣候。本研究旨在通過(guò)調(diào)查秦嶺南北坡森林鼠類對(duì)板栗和銳齒櫟種子擴(kuò)散的差異，探討不同的環(huán)境因素和種子特征對(duì)種子擴(kuò)散的影響。

1材料與方法

1.1研究地點(diǎn)

佛坪國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)位于秦嶺南坡中段，氣候處于北亞熱帶向暖溫帶過(guò)渡區(qū)的北緣，年平均氣溫11.4℃，年平均降水943mm。本區(qū)植被可分為3個(gè)垂直自然帶：低、中山典型落葉闊葉林帶(海拔2000m以下)，中山落葉闊葉小葉林帶(海拔2000—2500m)和亞高山針葉林帶(海拔2500m以上)。本區(qū)常見(jiàn)的殼斗科樹種主要有，板栗(Castaneamollissima)、栓皮櫟(Quercusvariabilis)、銳齒櫟(Q.aliena)、小橡子樹(Q.glandulifera)、多脈青岡(Cyclobalanopsismultinervis)、小青岡(C.engleriana)等。其中，實(shí)驗(yàn)樣地內(nèi)的優(yōu)勢(shì)樹種為板栗、銳齒櫟、栓皮櫟和小橡子樹；本區(qū)分布的嚙齒動(dòng)物主要有小家鼠(Musmusculus)、甘肅倉(cāng)鼠(Cansumyscanus)、中華姬鼠(Apodemusdraco)、大林姬鼠(A.peninsulae)、黑線姬鼠(A.agrarius)、高山姬鼠(A.chevrieri)、褐家鼠(Rattusnorvegicus)、針毛鼠(Niviventerfulvescens)、社鼠(N.confucianus)、巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)、花鼠(Eutamiassibiricus)等[25]。其中，中華姬鼠、巖松鼠和社鼠為優(yōu)勢(shì)鼠種[26]。

周至國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)位于秦嶺北坡中段，氣候?qū)倥瘻貛Т箨懶约撅L(fēng)類型，年平均氣溫6.4℃，年平均降水量1000mm。本區(qū)植被為暖溫帶落葉闊葉林和溫帶針闊葉混交林，區(qū)內(nèi)海拔高差較大，垂直分布明顯，自下而上也分為3個(gè)林帶：低、中山典型落葉闊葉林帶 (海拔1000—2000m)；中山落葉闊葉林帶(海拔2000—2500m)和亞高山針葉林帶(海拔2500m以上)。本區(qū)常見(jiàn)的殼斗科樹種主要有板栗，栓皮櫟，銳齒櫟，遼東櫟(Q.liaotungensis)，麻櫟(Q.acutissima)等。其中，北坡實(shí)驗(yàn)樣地內(nèi)的優(yōu)勢(shì)樹種為板栗、銳齒櫟和遼東櫟；本區(qū)分布的嚙齒動(dòng)物主要有小家鼠(Musmusculus)、甘肅倉(cāng)鼠、中華姬鼠、大林姬鼠、黑線姬鼠、高山姬鼠、褐家鼠、針毛鼠、社鼠、巖松鼠、赤腹松鼠(Callosciuruserythraeus)、花鼠等[27]，其中，中華姬鼠、巖松鼠和社鼠為優(yōu)勢(shì)鼠種。

1.2實(shí)驗(yàn)種子及標(biāo)記方法

板栗屬于殼斗科 (Fagaceae)栗屬(Castanea)，落葉喬木，單性同株，花期5—6月，果熟期9—10月。殼斗球形，成熟時(shí)裂為4瓣；堅(jiān)果半球形或扁球形，暗褐色，我國(guó)大部分氣候適宜的地區(qū)均有分布[28]。銳齒櫟隸屬于殼斗科(Fagaceae)櫟屬(Quercus)，落葉喬木，單性同株，初夏開花，果熟期翌年9—10月。殼斗碗型，無(wú)環(huán)帶，堅(jiān)果卵圓型，廣泛分布于我國(guó)的南北各地[28]。

表1　板栗和銳齒櫟種子的特征

*Mean±SE;N=50; * 種子化學(xué)成分由農(nóng)業(yè)部谷物品質(zhì)監(jiān)督檢驗(yàn)測(cè)試中心測(cè)定(NO. K120041-K120047)

每年9—10月為板栗及銳齒櫟種子成熟期，于野外收集完好的種子用于當(dāng)年的實(shí)驗(yàn)。從收集的2種種子中隨機(jī)各取出50粒測(cè)定鮮重及種皮厚度。種子化學(xué)成分則交由農(nóng)業(yè)部谷物品質(zhì)監(jiān)督檢驗(yàn)測(cè)試中心測(cè)定(表1)。種子的野外擴(kuò)散采用塑料片標(biāo)記法進(jìn)行標(biāo)記，具體操作方法詳見(jiàn)常罡和邰發(fā)道[24]。通過(guò)野外及圍欄的研究表明，塑料片和細(xì)鋼絲對(duì)鼠類鑒別、搬運(yùn)及埋藏種子沒(méi)有顯著影響[13,29]。

1.3實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

2012年10月和2013年10月，在2個(gè)研究地區(qū)選取地勢(shì)較為平緩的落葉闊葉林帶作為實(shí)驗(yàn)樣地，在實(shí)驗(yàn)樣地內(nèi)隨機(jī)選擇10個(gè)樣點(diǎn)作為種子釋放點(diǎn)，單個(gè)種子釋放點(diǎn)大小約為1 m × 1 m，樣點(diǎn)間相距15 m左右。每個(gè)樣點(diǎn)同時(shí)放入標(biāo)記的板栗和銳齒櫟種子各20粒。種子擴(kuò)散的調(diào)查時(shí)間為釋放后的第1至第7天，調(diào)查范圍是以每個(gè)種子釋放點(diǎn)為中心30 m以內(nèi)。調(diào)查時(shí)記錄每個(gè)樣點(diǎn)所有種子的命運(yùn)及擴(kuò)散距離。種子命運(yùn)分為5種：(1)存留，種子完好并保留在原釋放點(diǎn)；(2)原地取食,種子于原釋放點(diǎn)被取食；(3)擴(kuò)散取食,種子被搬運(yùn)后取食；(4)貯藏,種子被埋藏于地表；(5)丟失,種子在觀察范圍內(nèi)失蹤。

1.4統(tǒng)計(jì)與分析

在Microsoft Office Excel(Ver.2007)上以種子命運(yùn)對(duì)應(yīng)調(diào)查日的單日數(shù)量(貯藏?cái)?shù)量為累計(jì)值)的平均值為縱坐標(biāo)，以種子調(diào)查時(shí)間為橫坐標(biāo)，以標(biāo)準(zhǔn)誤為誤差線作圖。所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)均用SPSS for windows 19.0 軟件分析。廣義線性模型用來(lái)比較不同地點(diǎn)、不同年份板栗和銳齒櫟種子在原地存留、原地取食、擴(kuò)散取食、貯藏和丟失上的命運(yùn)差異；獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)用來(lái)比較2個(gè)年份南北坡板栗和銳齒櫟種子在取食和貯藏距離上的差異。

2結(jié)果

2.1種子的命運(yùn)

板栗種子留存的動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)與年份間存在顯著的交互作用(F=12.22，df=1，P< 0.01)，板栗種子在南坡的留存時(shí)間明顯長(zhǎng)于北坡，這個(gè)現(xiàn)象以2013年尤為明顯。板栗種子的原地被取食動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)與年份間沒(méi)有顯著的交互作用(F=0.02，df=1，P=0.88)，南北坡之間(F=1.40，df=1，P=0.24)、不同年份間(F=1.41，df=1，P=0.26)的板栗種子原地被取食動(dòng)態(tài)均沒(méi)有顯著差異。板栗種子的擴(kuò)散被取食動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)和年份間存在顯著的交互作用(F=5.26，df=1，P< 0.05)，2013年板栗種子在北坡被擴(kuò)散取食的更多。板栗種子的貯藏動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)和年份間不存在顯著的交互作用(F=2.45，df=1，P=0.12，但在南北坡之間板栗種子的貯藏動(dòng)態(tài)差異則顯著(F=4.40，df=1，P< 0.05)，而不同年份間貯藏動(dòng)態(tài)差異不顯著(F=1.07，df=1，P=0.30)。板栗種子的丟失動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)和年份間存在極顯著的交互作用(F=24.87，df=1，P<0.01)，北坡丟失的板栗種子數(shù)量顯著高于南坡(圖1,圖2)。

銳齒櫟種子原地留存動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)與年份之間具有極顯著的交互作用(F=69.87，df=1，P< 0.01)，南坡的銳齒櫟種子存留的時(shí)間相對(duì)較長(zhǎng)，這個(gè)現(xiàn)象以2013年尤為明顯。銳齒櫟種子的原地被取食動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)與年份間不存在顯著的交互作用(F=0.32，df=1，P=0.57)，同時(shí)南北坡之間(F=2.87，df=1，P=0.09)和年份之間(F=0.76，df=1，P=0.38)的原地被取食動(dòng)態(tài)均沒(méi)有顯著差異。在銳齒櫟種子的擴(kuò)散被取食動(dòng)態(tài)上，地點(diǎn)與年份之間存在顯著的交互作用(F=18.95，df=1，P< 0.01)。2012年南坡種子擴(kuò)散后被取食更多一些，而2013年則北坡種子的擴(kuò)散后被取食數(shù)量較多。銳齒櫟種子的貯藏動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)和年份之間不存在顯著的交互作用(F=1.20，df=1，P=0.27)，但是南北坡的貯藏動(dòng)態(tài)(F=4.22，df=1，P< 0.05)存在顯著差異。銳齒櫟種子的丟失動(dòng)態(tài)在地點(diǎn)與年份間存在極顯著的交互作用(F=8.57，df=1，P< 0.01)，北坡丟失的銳齒櫟種子數(shù)量顯著高于南坡(圖1,圖2)。

通過(guò)地點(diǎn)、種子類型和年份三因素對(duì)種子擴(kuò)散命運(yùn)的分析顯示，種子留存動(dòng)態(tài)在三因素下存在顯著的交互作用(F=7.04，df=1，P< 0.01)，而種子原地被取食動(dòng)態(tài)(F=0.30，df=1，P=0.58)、擴(kuò)散被取食動(dòng)態(tài)(F=1.85，df=1，P=0.17)、貯藏動(dòng)態(tài)(F=3.62，df=1，P=0.06)和丟失動(dòng)態(tài)(F=2.18，df=1，P=0.14)則在三因素下不存在顯著的交互作用。

圖1　2012年板栗種子和銳齒櫟種子的命運(yùn)動(dòng)態(tài)Fig.1　Seed fate dynamic of Castanea mollissima seeds and Quercus aliena seeds in 2012

圖2　2013年板栗種子和銳齒櫟種子的命運(yùn)動(dòng)態(tài)Fig.2　Seed fate dynamic of Castanea mollissima seeds and Quercus aliena seeds in 2013

2.2種子擴(kuò)散距離

在2012年，板栗種子在南坡的被取食平均距離是(5.67±0.45)m，在北坡的被取食平均距離為(4.16±0.26)m，二者間沒(méi)有顯著差異(t=0.871，P=0.391)；銳齒櫟種子在南北坡的被取食距離分別為(4.25±0.44)m和(3.71±0.29)m，二者間也沒(méi)有顯著差異(t=1.07，P=0.29)。在2013年，板栗種子在南北坡的被取食距離分別為(5.87±0.40)m和(4.33±0.39)m，二者存在差異極顯著(t=3.27，P< 0.01)；銳齒櫟種子在南北坡的被取食距離分別為(3.48±0.20)m和(3.80±0.75)m，差異不顯著(t=1.21，P=0.24)。然而，在兩個(gè)年份，無(wú)論南坡(t=3.85，P< 0.01)還是北坡(t=2.65，P< 0.01)，板栗種子的被取食距離都明顯大于銳齒櫟種子，兩種種子之間的平均取食距離存在極顯著差異。

3討論

本研究的結(jié)果顯示，板栗和銳齒櫟種子在秦嶺南、北坡的擴(kuò)散歷程有一定差別，尤其以2013年的差異最顯著。兩種種子在南坡的存留時(shí)間均長(zhǎng)于北坡，且在南坡所有觀察日被擴(kuò)散取食數(shù)量上均明顯低于北坡。此外，兩種種子在北坡的丟失數(shù)量要明顯高于南坡。然而，在貯藏動(dòng)態(tài)上，2種種子在南北坡的差別卻截然相反，板栗種子在南坡的被貯藏?cái)?shù)量明顯高于北坡，而銳齒櫟種子在北坡的被貯藏?cái)?shù)量要明顯高于南坡。通過(guò)對(duì)秦嶺南北坡幾種殼斗科植物種子雨的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，相同年份兩個(gè)實(shí)驗(yàn)地點(diǎn)在實(shí)驗(yàn)期間內(nèi)種子產(chǎn)量的差別并不大(北坡種子雨數(shù)據(jù)待發(fā)表)[30]。結(jié)合地點(diǎn)與年份的交互作用分析，推測(cè)秦嶺南北坡的生境差異可能對(duì)鼠類擴(kuò)散種子產(chǎn)生重要的影響。秦嶺南坡的殼斗科樹種較北坡豐富(例如多脈青岡、小青岡等殼斗科樹種在北坡均沒(méi)有分布)，鼠類在野外的食物選擇范圍較大，因此2種種子在南坡存留時(shí)間均長(zhǎng)于北坡，而北坡的擴(kuò)散取食和丟失率均高于南坡。南北坡2種種子貯藏命運(yùn)的差異同樣與實(shí)驗(yàn)樣地的環(huán)境因素有著密切的關(guān)系。南坡實(shí)驗(yàn)樣地內(nèi)的優(yōu)勢(shì)樹種為板栗(包括野生和人工嫁接)、銳齒櫟、栓皮櫟和小橡子樹，而北坡實(shí)驗(yàn)樣地內(nèi)的優(yōu)勢(shì)樹種為野生板栗、銳齒櫟和遼東櫟。因此，南坡的混合板栗林?jǐn)?shù)量較多，這可能造成南坡板栗種子被貯藏量較高的原因。北坡分布的銳齒櫟和遼東櫟林?jǐn)?shù)量較多，這也可能造成北坡銳齒櫟種子被貯藏量較高的原因。

待每年實(shí)驗(yàn)結(jié)束后，通過(guò)活捕法，在南北坡實(shí)驗(yàn)樣地內(nèi)對(duì)鼠類群落結(jié)構(gòu)進(jìn)行了調(diào)查。2012年北坡的鼠類總捕獲率為15.3%，其中，中華姬鼠捕獲率為10.21%，社鼠捕獲率為5.06%，巖松鼠捕獲率為0.03%；南坡的鼠類總捕獲率為13%，其中，中華姬鼠捕獲率為9.40%，社鼠捕獲率為3.22%，巖松鼠捕獲率為0.38%。2013年北坡鼠類總捕獲率為16.3%，其中，中華姬鼠捕獲率為10.17%，社鼠捕獲率為5.97%，巖松鼠捕獲率為0.16%；南坡鼠類總捕獲率為10.5%，其中，中華姬鼠捕獲率為6.36%，社鼠捕獲率為 3.02%，巖松鼠捕獲率為1.12%(巖松鼠在南北坡均是優(yōu)勢(shì)種，由于捕鼠籠的限制而未能大量捕獲)。從以上調(diào)查可以看出，南北坡的鼠類群落結(jié)構(gòu)和密度相差不大，所以南北坡鼠類的數(shù)量和群落結(jié)構(gòu)的差異對(duì)種子擴(kuò)散的影響不大。此外，對(duì)過(guò)對(duì)中華姬鼠、社鼠和巖松鼠的室內(nèi)飼養(yǎng)，發(fā)現(xiàn)3種鼠均取食銳齒櫟和板栗種子，且通過(guò)對(duì)比被取食種子的咬痕形態(tài)和殘?jiān)l(fā)現(xiàn)與實(shí)驗(yàn)樣地野外觀測(cè)到的種子咬痕和殘?jiān)疽恢?，由此可以確定實(shí)驗(yàn)樣地的種子擴(kuò)散基本是由這幾種鼠類完成的。

本研究的結(jié)果顯示，鼠類更喜好取食或搬運(yùn)貯藏營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較高的板栗種子。以秦嶺南坡為例，2012年板栗種子在釋放后第3天就全部消失，而銳齒櫟種子在第3天后還有8%存留在原地。2013年板栗種子在釋放后第3天有53%存留原地，而銳齒櫟種子則有89%存留在原地。對(duì)比2個(gè)年份的種子存留動(dòng)態(tài)發(fā)現(xiàn)，板栗的存留時(shí)間明顯較銳齒櫟的存留時(shí)間短，說(shuō)明鼠類更喜好取食或搬運(yùn)板栗種子，這支持高營(yíng)養(yǎng)假說(shuō)的預(yù)測(cè)[18,22]。對(duì)于以種子為食的森林鼠類來(lái)說(shuō)，對(duì)種子的取食和貯藏策略決定了鼠類的存活能力。板栗種子在蛋白、脂肪等營(yíng)養(yǎng)含量上都高于銳齒櫟種子，因此，鼠類取食或搬運(yùn)貯藏營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較高的板栗種子則能獲得更高的回報(bào)[13,17]。

本研究結(jié)果顯示2種種子在南北坡的擴(kuò)散歷程在兩個(gè)年份間有很大差異，2012年種子的擴(kuò)散速率更快且丟失的比例更高，而在2013年兩種種子則有更高的貯藏比例。這個(gè)結(jié)果可能與2個(gè)年份的食物豐富度差異有關(guān)。已有研究表明鼠類對(duì)種子的擴(kuò)散策略受到種子大小年現(xiàn)象的影響[29- 32]。對(duì)秦嶺南北坡種子雨調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在兩個(gè)地點(diǎn)，2013年種子產(chǎn)量相對(duì)豐富。例如，秦嶺南坡的種子雨調(diào)查結(jié)果顯示，2012年是種子小年，高峰期完好種子的平均掉落密度分別為板栗4.63粒/m2和銳齒櫟9.5粒/m2，2013年是種子大年，高峰期完好種子的平均掉落密度分別為板栗9.95粒/m2和銳齒櫟20.25粒/m2[32]。北坡的種子產(chǎn)量調(diào)查結(jié)果與南坡類似，2012年高峰期完好種子的平均掉落密度分別為板栗4.26粒/m2和銳齒櫟11.3粒/m2，2013年高峰期完好種子的平均掉落密度分別為板栗10.25粒/m2和銳齒櫟23.66粒/m2。這個(gè)結(jié)果表明在種子小年，鼠類為了滿足其日常的能量需求而大量快速的取食有限的種子。而在食物相對(duì)豐富的年份，有較為充足的食物能夠滿足鼠類日常能量需求，所以在種子釋放后的一段時(shí)間仍有一定數(shù)量種子存留在原地。這與Vander Wall(2002)的研究結(jié)果不一致，他們的研究發(fā)現(xiàn)，在種子大年，約弗松(Pinusjeffreyi)種子被鼠類搬運(yùn)的比例顯著大于種子小年[33]。這個(gè)差異可能與兩個(gè)研究地區(qū)的生境差異有密切關(guān)系。Vander Wall的研究地區(qū)是北美荒漠的約弗松林，在該研究區(qū)域，約弗松是絕對(duì)的優(yōu)勢(shì)樹種。因此，在種子大年，鼠類沒(méi)有更多的食物選擇，只能大量擴(kuò)散(取食或貯藏)約弗松種子。而本研究所在的秦嶺南北坡，殼斗科植物種類豐富(例如栓皮櫟、小橡子樹、遼東櫟等)，因此在種子大年鼠類有更多的食物選擇。此外，2013年兩種種子貯藏動(dòng)態(tài)的持續(xù)時(shí)間較長(zhǎng)且被埋藏的比例更高，已有研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)在產(chǎn)量相對(duì)高的年份種子的被埋藏比例更高[34]。

本研究發(fā)現(xiàn)絕大部分被貯藏種子在實(shí)驗(yàn)結(jié)束前會(huì)被鼠類所取食，僅2013年在秦嶺北坡截至實(shí)驗(yàn)結(jié)束時(shí)仍有2粒種子被埋藏。這個(gè)結(jié)果可能與本實(shí)驗(yàn)的樣本量較少有關(guān)，結(jié)合以往的相關(guān)研究結(jié)果可知，被埋藏的種子中有一部分會(huì)成功建成幼苗并存活下去[35]?？紤]到2013年是種子大年，種子產(chǎn)量相對(duì)豐富，自然條件下可能有更多被鼠類貯藏的種子能夠躲避捕食，而后建成幼苗實(shí)現(xiàn)植物的更新。

取食距離和貯藏距離也能反映鼠類對(duì)種子的喜好程度。當(dāng)鼠類發(fā)現(xiàn)一個(gè)種子時(shí)，它可以對(duì)其進(jìn)行捕食或是將其搬離原地并埋藏起來(lái)以供將來(lái)食用，鼠類為了平衡搬運(yùn)種子帶來(lái)的能量消耗及避免其它動(dòng)物盜食而將高價(jià)值食物搬運(yùn)至更遠(yuǎn)的地方貯藏[8,35- 36]。根據(jù)最優(yōu)貯藏空間分布模型的預(yù)測(cè)，動(dòng)物喜好取食營(yíng)養(yǎng)價(jià)值低的種子或?qū)⑦@些低價(jià)值種子埋藏在食物點(diǎn)附近，而將營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較高的種子搬運(yùn)到遠(yuǎn)離食物點(diǎn)的地方取食或貯藏[37]。已有研究結(jié)果表明，大種子有明顯更遠(yuǎn)的擴(kuò)散距離[8,38]，在本研究中，無(wú)論在秦嶺南坡還是北坡，板栗種子的取食和貯藏距離都明顯大于銳齒櫟種子，這與最優(yōu)貯藏空間分布模型的預(yù)測(cè)是一致的。同時(shí)，有研究發(fā)現(xiàn)，種子的擴(kuò)散距離受食物豐富度的影響，種子產(chǎn)量大年的平均擴(kuò)散距離顯著低于小年[31,34]，本研究對(duì)種子擴(kuò)散距離的研究結(jié)果也得出了相似結(jié)論，表明食物豐富度確實(shí)影響種子的擴(kuò)散距離。

總而言之，秦嶺南北坡的環(huán)境因素，特別是植被因素，對(duì)鼠類擴(kuò)散板栗和銳齒櫟種子具有重要的影響。南坡較為豐富的殼斗科植被，導(dǎo)致兩種種子在南坡存留時(shí)間均長(zhǎng)于北坡，而北坡的擴(kuò)散取食和丟失率均高于南坡。種子特征影響鼠類的取食或貯藏偏好，由于較高的蛋白、脂肪等營(yíng)養(yǎng)含量，鼠類更喜好取食或搬運(yùn)貯藏板栗種子。此外，兩種種子在南北坡的擴(kuò)散歷程在兩個(gè)年份間有很大差異，這種差異反映了種子大小年現(xiàn)象對(duì)森林鼠類取食和貯藏策略的影響。

參考文獻(xiàn)(References):

[1] Smith C C, Reichman O J. The evolution of food caching by birds and mammals. Annual Review of Ecology and Systematics, 1984, 15(1): 329- 351.

[2]Vander Wall S B. Food Hoarding in Animals. Chicago: University of Chicago Press, 1990.

[3]Vander Wall S B, Joyner J W. Recaching of Jeffrey pine (Pinusjeffreyi) seeds by yellow pine chipmunks (Tamiasamoenus): potential effects on plant reproductive success. Canadian Journal of Zoology, 1998, 76(1): 154- 162.

[4]Gómez J M, Puerta-Piero C, Schupp E W. Effectiveness of rodents as local seed dispersers of Holm oaks. Oecologia, 2008, 155(3): 529- 537.

[5]Xiao Z S, Zhang Z B. Nut predation and dispersal of harland tanoakLithocarpusharlandiiby scatter-hoardingrodents. Acta Oecologica, 2006, 29(2): 205- 213.

[6]Schupp E W, Jordano P, Gómez J M. Seed dispersal effectiveness revisited: a conceptual review. New Phytologist, 2010, 188(2): 333- 353.

[7]李宏俊, 張知彬. 動(dòng)物與植物種子更新的關(guān)系Ⅱ. 動(dòng)物對(duì)種子的捕食、擴(kuò)散、貯藏及與幼苗建成的關(guān)系. 生物多樣性, 2001, 9(1): 25- 37.

[8]Jansen P A, Forget P M. Scatterhoarding rodents and tree regeneration // Bongers F, Charles-Dominique P, Forget P M, Théry M, eds. Nouragues: Dynamics and Plant- Animal Interactions in a Neotropical Rainforest. Netherlands: Springer, 2002: 275- 288.

[9]Steele M A, Hadj-Chikh L Z, Hazeltine J. Caching and feeding decisions bySciuruscarolinensis: Responses to weevil- infested acorns. Journal of Mammalogy, 1996, 77(2): 305- 314.

[10]Xiao Z S, Harris M K, Zhang Z B. Acorn defenses to herbivory from insects: Implications for the joint evolution of resistance, tolerance and escape. Forest Ecology and Management, 2007, 238(1): 302- 308.

[11]肖治術(shù), 張知彬, 王玉山. 嚙齒動(dòng)物鑒別蟲蛀種子的能力及其對(duì)堅(jiān)果植物更新的潛在影響. 獸類學(xué)報(bào), 2003, 23(4): 312- 320.

[12]Smallwood P D, Steele M A, Faeth S H. The ultimate basis of the caching preferences of rodents, and the oak-dispersal syndrome: tannins, insects, and seed germination. American Zoologist, 2001, 41(4): 840- 851.

[13]Xiao Z S, Jansen P A, Zhang Z B. Using seed-tagging methods for assessing post-dispersal seed fate in rodent-dispersed trees. Forest Ecology and Management, 2006, 233(1/3): 18- 23.

[14]Vander Wall S B. Effects of seed size of wind-dispersed pines (Pinus) on secondary seed dispersal and the caching behavior of rodents. Oikos, 2003, 100(1): 25- 34.

[15]Chang G, Xiao Z S, Zhang Z B. Hoarding decisions by Edward′s long-tailed rats (Leopoldamysedwardsi) and South China field mice (Apodemusdraco): The responses to seed size and germination schedule in acorns. Behavioural Processes, 2009, 82(1): 7- 11.

[16]Wang B, Chen J. Seed size, more than nutrient or tannin content, affects seed caching behavior of a common genus of Old World rodents. Ecology, 2009, 90(11): 3023- 3032.

[17]Chang G, Jin T Z, Pei J F, Chen X N, Zhang B, Shi Z J. Seed dispersal of three sympatric oak species by forest rodents in the Qinling Mountains, Central China. Plant Ecology, 2012, 213(10): 1633- 1642.

[18]Izhaki I. The role of fruit traits in determining fruit removal in east Mediterranean Ecosystems// Levey D J, Silva W R, Galetti M, eds. Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation. Wallingford: CABI Publishing, 2002: 161- 175.

[19]Zhang H M, Zhang Z B. Endocarp thickness affects seed removal speed by small rodents in a warm-temperate broad-leafed deciduous forest, China. Acta Oecologica, 2008, 34(3): 285- 293.

[20]Smallwood P D, Peters W D. Grey squirrel food preferences: The effect of tannin and fat concentration. Ecology, 1986, 67(1): 168- 174.

[21]Xiao Z S, Chang G, Zhang Z B. Testing the high-tannin hypothesis with scatter-hoarding rodents: experimental and field evidence. Animal Behavior, 2008, 75(4): 1235- 1241.

[22]Chang G, Zhang Z B. Functional traits determine formation of mutualism and predation interactions in seed-rodent dispersal system of a subtropical forest. Acta Oecologica, 2014, 55: 43- 50.

[23]Wang Z Y,Cao L, Zhang Z B. Seed traits and taxonomic relationships determine the occurrence of mutualisms versus seed predation in a tropical forest rodent and seed dispersal system. Integrative Zoology, 2014, 9(3): 309- 319.

[24]常罡, 邰發(fā)道. 季節(jié)變化對(duì)銳齒櫟種子擴(kuò)散的影響. 生態(tài)學(xué)雜志, 2011, 30(1): 189- 192.

[25]劉詩(shī)峰, 張堅(jiān). 佛坪自然保護(hù)區(qū)生物多樣性研究與保護(hù). 西安: 陜西科學(xué)技術(shù)出版社, 2003.

[26]常罡, 王開鋒, 王智. 秦嶺森林鼠類對(duì)華山松(Pinusarmandii)種子捕食及其擴(kuò)散的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2012, 32(10): 3177- 3181.

[27]李保國(guó). 陜西周至國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)生物多樣性研究與保護(hù). 西安: 陜西科學(xué)技術(shù)出版社, 2013.

[28]國(guó)家林業(yè)局國(guó)有林場(chǎng)和林木種苗工作總站. 中國(guó)木本植物種子. 北京: 中國(guó)林業(yè)出版社, 1998.

[29]常罡. 鼠類擴(kuò)散種子的幾種標(biāo)簽標(biāo)記法的比較. 生態(tài)學(xué)雜志, 2012, 31(3): 684- 688.

[30]石子俊, 張博, 陳曉寧, 廉振民, 常罡. 秦嶺殼斗科四種植物種子雨組成及其動(dòng)態(tài)變化. 廣西植物, 2014, 34(1): 51- 55.

[31]Xiao Z S, Zhang Z B, Wang Y S. The effect of seed abundance on seed predation and dispersal by rodents inCastanopsisfargesii(Fagaceae). Plant Ecology, 2005, 177(2): 249- 257.

[32]路紀(jì)琪, 張知彬. 嚙齒動(dòng)物分散貯食的影響因素. 生態(tài)學(xué)雜志, 2005, 24(3): 283- 286.

[33]Vander Wall S B. Masting in animal dispersed pines facilitates seed dispersal. Ecology, 2002, 83(12): 3508- 3516.

[34]孫明洋, 馬慶亮, 田澍遼, 王建東, 路紀(jì)琪. 種子產(chǎn)量對(duì)鼠類擴(kuò)散栓皮櫟堅(jiān)果的影響. 獸類學(xué)報(bào), 2011, 31(3): 265- 271.

[35]Cao L, Xiao Z S, Guo C, Chen J, Zhang Z B. Scatter-hoarding rodents as secondary seed dispersers of a frugivore-dispersed treeScleropyrumwallichianumin a defaunated Xishuangbanna tropical forest, China. Integrative Zoology, 2011, 6(3): 227- 234.

[36]Clarkson K, Eden S F, Sutherland W J. Density dependence and magpie food hoarding. The Journal of Animal Ecology, 1986, 55(1): 111- 121.

[37]Stapanian M A, Smith C C. Density-dependent survival of scatter hoarded nuts: an experimental approach. Ecological Society of America, 1984, 65(5): 1387- 1396.

[38]肖治術(shù), 張知彬. 都江堰林區(qū)小型獸類取食林木種子的調(diào)查. 獸類學(xué)報(bào), 2004, 24(2): 121- 124.

Effect of forest rodents on predation and dispersal ofCastaneamollissimaandQuercusalienaseeds on south- and north- facing slopes of Qinling Mountains

CHEN Xiaoning1, ZHANG Bo2, CHEN Yajuan2, HOU Xiang1, WANG Jing1, CHANG Gang1,2,*

1ShaanxiInstituteofZoology,Xi′an710032,China2CollegeofLifeSciences,ShaanxiNormalUniversity,Xi′an710062,China

Abstract：Scatter hoarding behavior of forest rodents has a positive effect on plant distribution and regeneration. Environmental factors, seed traits, and food abundance can affect the hoarding strategy of forest rodents. However, current research in this area has not been sufficiently comprehensive and little information is available on how major environmental factors, such as climate zone district, can affect seed dispersal by rodents. Predation and dispersal of Castanea mollissima and Quercus aliena seeds were investigated at the Zhouzhi National Nature Reserve on the north-facing slope of Qinling Mountains and at the Foping National Nature Reserve on the south-facing slope of Qinling Mountains in October 2012 and October 2013. Ten plots (1 m × 1 m), separated by a 15-m long transect line, were established as acorn stations in a deciduous broad-leaved forest. Twenty C. mollissima seeds and 20 Q. aliena seeds were placed at each station and seed fates were monitored at 7 d after initial release. During each visit, we searched the area around each station (radius <30m) for seeds that removed by rodents and recorded acorn fates. Environmental factors, especially vegetation, have a significant impact on seed dispersal. Because of Fagaceae abundance, the lifetime of seeds from both study species was longer on the south-facing slope than on the north-facing slope, while the feeding and loss rate of seeds from both species was higher on the north-facing slope than on the south-facing slope. Seed traits affected the eating and hoarding preference of rodents. Rodents preferred seeds of C. mollissima, due to their higher nutritional content, such as fat and protein than those of Q. aliena with low nutritional and high tannin content. The differences in the dispersal process of seeds from both study species were significant between the north- and south-facing slopes over the 2 years of study. In 2012, a year of food shortage, the distribution and loss rate was higher than that in 2013, which indicated that the eating and hoarding strategy of rodents might be affected by food abundance. Rodents preferred eating and hoarding seeds with low nutritional value (low protein and fat content) in short distance and those with high nutritional value (high protein and fat content) in long distance on both the north and south-facing slopes, results that supported the Optimal Cache Spacing Model. This study indicated that the dispersal process of seeds from both study species on the north and south-facing slopes of Qinling Mountains was different. Vegetation factors, seed traits, and food abundance affected the selection strategy of forest rodents. Forest rodents could identify different seeds and selectively consume them, a factor that might influence the dispersal and natural regeneration of C. mollissima and Q. aliena seeds.

Key Words:hoarding behavior; seed traits; seed dispersal

基金項(xiàng)目:國(guó)家自然科學(xué)基金(31100283); 西部之光人才培養(yǎng)計(jì)劃(2012DF04); 陜西省自然科學(xué)基金(2014JM3066); 陜西省科學(xué)院科技計(jì)劃項(xiàng)目(2011K-07)

收稿日期:2014- 07- 15; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015- 07- 16

DOI:10.5846/stxb201407151436

*通訊作者Corresponding author.E-mail: snow1178@snnu.edu.cn

陳曉寧，張博，陳雅娟，侯祥，王京，常罡.秦嶺南北坡森林鼠類對(duì)板栗和銳齒櫟種子擴(kuò)散的影響.生態(tài)學(xué)報(bào),2016,36(5):1303- 1311.

Chen X N, Zhang B, Chen Y J, Hou X, Wang J, Chang G.Effect of forest rodents on predation and dispersal ofCastaneamollissimaandQuercusalienaseeds on south- and north- facing slopes of Qinling Mountains.Acta Ecologica Sinica,2016,36(5):1303- 1311.