韓哲　　綜述　陳涓　陳敏#　審校

1北京醫(yī)院放射科，北京100730

2北京協(xié)和醫(yī)學(xué)院衛(wèi)生部北京老年醫(yī)學(xué)研究所，北京100730

盆腔MRI在直腸癌診治中的臨床應(yīng)用及研究進(jìn)展△

韓哲12綜述陳涓1陳敏12#審校

1北京醫(yī)院放射科，北京100730

2北京協(xié)和醫(yī)學(xué)院衛(wèi)生部北京老年醫(yī)學(xué)研究所，北京100730

直腸癌為消化道常見(jiàn)的惡性腫瘤，準(zhǔn)確的術(shù)前診斷對(duì)于治療方案的選擇至關(guān)重要。磁共振成像（MRI）因具有良好的軟組織分辨力，多序列、多方位成像等優(yōu)勢(shì)，是直腸癌術(shù)前診斷的重要方法。同時(shí)隨著磁共振功能成像的快速發(fā)展，直腸癌相關(guān)的MRI功能成像已經(jīng)在諸如新輔助治療效果的評(píng)估等方面發(fā)揮越來(lái)越重要的作用。本文將從臨床及科研兩個(gè)角度，對(duì)盆腔MRI在直腸癌診治中的作用加以綜述。

直腸癌；磁共振成像；功能成像

結(jié)直腸癌占消化道腫瘤的第三位，其中直腸癌占結(jié)直腸癌的40%～50%。98%直腸癌為腺癌，其他類型如類癌、鱗癌、印戒細(xì)胞癌等罕見(jiàn)［1］。影響直腸癌預(yù)后的因素有：TNM分期、腫瘤浸潤(rùn)深度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、大體類型、分化程度等，其中TNM分期最重要［2］。最近研究提出直腸癌的預(yù)后與腫瘤在直腸系膜內(nèi)的浸潤(rùn)深度和環(huán)周切緣是否有腫瘤浸潤(rùn)相關(guān)［3-4］。多種成像方法都可以用于直腸癌的術(shù)前分期，但各有利弊。研究表明，腔內(nèi)超聲及直腸內(nèi)線圈磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）能清晰顯示腸壁各層結(jié)構(gòu)，當(dāng)腫瘤局限于肌層時(shí)，兩者的準(zhǔn)確率基本相似［5］，高于其他方法；但是上述兩種方法的視野有限，當(dāng)腫瘤侵犯全層或累及周圍脂肪組織時(shí)，體表相控陣線圈MRI更具有優(yōu)勢(shì)。CT及PET-CT因組織分辨力低，結(jié)構(gòu)顯示不清，且存在電離輻射，多用于全身轉(zhuǎn)移灶的檢出以及術(shù)后復(fù)發(fā)的評(píng)估［1］。

目前高分辨MRI已廣泛應(yīng)用于直腸癌的診療中。高分辨MRI能夠顯示病變范圍，判斷浸潤(rùn)深度并進(jìn)行腫瘤分期，同時(shí)能夠準(zhǔn)確判斷腫瘤與直腸系膜筋膜和周圍器官的關(guān)系，為治療方案的選擇提供依據(jù)［6］。另一方面隨著功能成像和分子影像學(xué)的發(fā)展，越來(lái)越多的新技術(shù)應(yīng)用于預(yù)測(cè)腫瘤生物學(xué)及病理特性，評(píng)價(jià)新輔助治療的效果及判斷轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)等方面［7］。

1　高分辨MRI的臨床應(yīng)用

高分辨MRI即小視野（16 cm）、薄層（3 mm）的非脂肪抑制T2WI，圖像分辨率高［8］。目前高分辨MRI主要用于顯示腫瘤分期、范圍及新輔助治療效果評(píng)估兩個(gè)方面。

1.1腫瘤分期及范圍顯示

AJCC（第七版）結(jié)直腸癌TNM分期如下，T分期：T0無(wú)原發(fā)腫瘤證據(jù)；Tis原位癌：局限于上皮內(nèi)或侵犯黏膜固有層；T1侵犯至黏膜下層；T2侵犯至固有肌層；T3侵犯固有肌層到達(dá)漿膜下層，或侵犯無(wú)腹膜覆蓋的結(jié)直腸旁組織；T4a腫瘤穿透臟腹膜；T4b腫瘤直接侵犯或粘連于其他器官或組織。N分期：N0無(wú)區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；N1有1～3枚區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；N2有4枚及以上區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。M分期：M0無(wú)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移，M1有遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移［9］。

高分辨MRI與T分期：回顧以往的研究，Beets-Tan等［10］以及Gagliardi等［11］應(yīng)用相位陣列線圈高分辨MRI預(yù)測(cè)直腸癌T分期的準(zhǔn)確度分別為83%和86%。研究表明，直腸癌的預(yù)后與腫瘤在直腸系膜內(nèi)的浸潤(rùn)深度有密切關(guān)系，即便同為T3期腫瘤，其預(yù)后也有所不同。因此，根據(jù)浸潤(rùn)深度＜1 mm、1～5 mm、6～15 mm、＞15 mm，將T3期分為T3a～d。最大浸潤(rùn)深度（maximal extramural depth，EMD）即指T3期腫瘤最外緣與固有肌層最外緣的距離。EMD較TNM分期能夠更加精確地描述腫瘤的累及范圍，進(jìn)而更加精確地判斷腫瘤預(yù)后。2007年MERCURY study group發(fā)表在Radiology的一篇大樣本、多中心的文獻(xiàn)，通過(guò)比較311例直腸腺癌在磁共振上與病理組織學(xué)上的EMD，從而對(duì)病變進(jìn)行更加精細(xì)的再分期以及切緣評(píng)估，得出結(jié)論：在評(píng)估腫瘤侵犯深度上，高分辨率磁共振與病理組織學(xué)的誤差在0.5 mm以內(nèi)［3］。Bissett等［12］以及Brown等［13］發(fā)現(xiàn)術(shù)前高分辨MRI與病理在顯示直腸系膜筋膜受侵上具有良好一致性（準(zhǔn)確率分別為95%和92%），從而說(shuō)明了MRI能夠?qū)Νh(huán)周切緣（CRM）進(jìn)行準(zhǔn)確的評(píng)估。Branagan等［14］通過(guò)研究表明MRI與組織病理對(duì)CRM評(píng)價(jià)具有良好的相關(guān)性。

高分辨MRI與N分期：第三版《臨床放射腫瘤學(xué)》提出，高分辨率MRI在N分期中的敏感度和特異度分別約65%和80%，而文獻(xiàn)報(bào)道目前磁共振能夠顯示2 mm以上的淋巴結(jié)，敏感度和特異度分別約66%和76%，兩者結(jié)果基本相似［15-16］。Heijnen等［17］的研究表明擴(kuò)散加權(quán)成像（DWI）能夠提高淋巴結(jié)的檢出率，但僅憑表觀擴(kuò)散系數(shù)（apparent diffusion coefficient，ADC）值鑒別良性與惡性淋巴結(jié)并不可靠。Cho等［18］指出盡管ADC值可用于區(qū)分轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)與良性淋巴結(jié)，但是診斷準(zhǔn)確率僅為70%。目前淋巴結(jié)判定存在以下問(wèn)題：①缺乏統(tǒng)一的淋巴結(jié)大小界定標(biāo)準(zhǔn)；②難以區(qū)分炎性增生淋巴結(jié)及轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)；③無(wú)法評(píng)定“小淋巴結(jié)”中的微轉(zhuǎn)移［1，19-20］。若MRI發(fā)現(xiàn)某個(gè)淋巴結(jié)明顯增大（大于8 mm）、圓形或形態(tài)不規(guī)則、邊界不清楚、信號(hào)不均勻、明顯強(qiáng)化等，則提示轉(zhuǎn)移可能性大。

1.2新輔助治療效果的評(píng)估

直腸癌術(shù)前放化療后的完全緩解（CR）分為兩個(gè)方面，其一為臨床完全緩解（cCR），指在術(shù)前放化療后通過(guò)臨床、輔助檢查、活檢病理等均未見(jiàn)腫瘤證據(jù)者；其二為病理完全緩解（pCR），指在術(shù)前放化療后切除的病理標(biāo)本中未見(jiàn)腫瘤細(xì)胞。而MRI通過(guò)形態(tài)學(xué)及功能學(xué)兩個(gè)主要方面來(lái)判斷新輔助治療的效果以及是否達(dá)到完全緩解。

Barbaro等［21］對(duì)局部進(jìn)展期直腸癌高分辨率MRI研究發(fā)現(xiàn)，就新輔助治療后形態(tài)學(xué)及容積變化而言，MRI評(píng)估療效的陽(yáng)性預(yù)測(cè)值高而陰性預(yù)測(cè)值低，N分期的準(zhǔn)確性是86.8%。Dinter等［22］對(duì)接受過(guò)直腸癌新輔助治療的33例患者動(dòng)態(tài)增強(qiáng)MRI發(fā)現(xiàn)，較單純對(duì)比治療前后腫瘤容積變化，動(dòng)態(tài)增強(qiáng)MRI更有助于評(píng)估療效。新輔助放化療后，MRI腫瘤退縮程度分級(jí)（mrTRG）是區(qū)分腫瘤治療有效或無(wú)效的有價(jià)值的影像指標(biāo)［23］。近年來(lái)，以DWI、動(dòng)態(tài)增強(qiáng)MRI成像（DCE-MRI）為代表的功能成像在新輔助治療療效評(píng)估中發(fā)揮越來(lái)越重要的作用。

2　直腸癌MRI的研究進(jìn)展

目前，直腸癌MRI的研集中在以擴(kuò)散加權(quán)成像（DWI）和動(dòng)態(tài)增強(qiáng)MRI成像（DCE-MRI）為主的功能成像和以超順磁性氧化鐵（suoeroaramagneticiron oxide，SPIO）為常用分子探針的分子影像學(xué)兩大方面。

2.1DWI與ADC值

ADC值與腫瘤的生物學(xué)特性及病理特性：Sun等［24］通過(guò)比較ADC值與T分期、周圍侵犯、CEA或CA19-9水平、Ki-67標(biāo)志指數(shù)、AgNOR計(jì)數(shù)的相關(guān)性，得出ADC值是一種評(píng)價(jià)腫瘤生物學(xué)特性的有效生物標(biāo)志。Akashi等［25］的研究結(jié)果表明平均ADC值與腫瘤的病理分級(jí)具有相關(guān)性。Curvo-Semedo等［26］的研究結(jié)果也證實(shí)了這一點(diǎn)。但國(guó)內(nèi)陳應(yīng)明等［27］將中分化與低分化直腸腺癌ADC值進(jìn)行比較，差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

ADC值與新輔助治療的評(píng)估：Sun等［28］2010年發(fā)表在Radiology的一篇文獻(xiàn)提出直腸癌病灶在第一周治療結(jié)束后ADC值的變化可預(yù)測(cè)其治療結(jié)束后的降期情況及術(shù)后5年復(fù)發(fā)率；而且治療前較低ADC值的腫瘤相對(duì)于較高ADC值的腫瘤治療后降期更加明顯，達(dá)到病理完全緩解的概率更高。Kim等［29］認(rèn)為僅單獨(dú)分析新輔助治療后的ADC值，就能可靠地區(qū)分直腸癌pCR和非pCR。而Engin等［30］經(jīng)過(guò)研究后提出在直腸癌治療后再分期中，ADC值的增加能夠預(yù)測(cè)治療反應(yīng)，但不能明確地判定完全緩解。

2.2DCE-MRI

DCE-MRI原理：對(duì)比劑隨時(shí)間的推移從血管內(nèi)漏出至腫瘤血管外細(xì)胞外間隙，導(dǎo)致周圍組織T1值縮短，反映的是病變組織內(nèi)的血管密度，血管通透性和對(duì)比劑進(jìn)入組織細(xì)胞外間隙的多少，反映對(duì)比劑在血管內(nèi)、外及細(xì)胞外液的動(dòng)態(tài)交換過(guò)程。運(yùn)用Tofts等［31］的兩室模型（細(xì)胞外血管內(nèi)血漿容積與細(xì)胞外血管外間質(zhì)容積），可定量分析直腸癌病變局部的微循環(huán)情況。常用的定量參數(shù)為轉(zhuǎn)移常數(shù)（Ktrans）、回流常數(shù)（Kep）、血管外細(xì)胞外間隙容積分?jǐn)?shù)（Ve），這些反映病變微血管通透性的參數(shù)，可以準(zhǔn)確定量分析腫瘤微血管通透程度，預(yù)測(cè)直腸癌分級(jí)、腫瘤生物學(xué)特性以及新輔助治療療效。

定量DCE-MRI與分期、分級(jí)及生物學(xué)特性：Yao等［32］通過(guò)研究定量參數(shù)（Ktrans、Kep、Ve）與TNM分期、組織學(xué)分級(jí)、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、血管受侵及MVD的相關(guān)性，得出Ktrans與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及TNM分期有明顯相關(guān)性，Kep與TNM分期有中度相關(guān)性。Yeo等［33］研究定量參數(shù)與分期、組織學(xué)指標(biāo)［表皮生長(zhǎng)因子受體（epidermal growth factor receptor，EGFR）、鼠類肉瘤病毒癌基因（kirsten rat sarcoma viral oncogene，KRAS）突變，微血管密度（microvessel density，MVD）、血管內(nèi)皮生長(zhǎng)因子（vascular endothelial growth factor，VEGF）的表達(dá)］的相關(guān)性后得出，高Ktrans區(qū)域的平均Kep值與MVD具有顯著相關(guān)性，平均Kep值與T分期呈負(fù)相關(guān)，EGFR陽(yáng)性者平均Ktrans值高于EGFR陰性者。但是一篇韓國(guó)的文獻(xiàn)提出定量參數(shù)（Ktrans、Ve）與MVD、VEGF、T/N分期均無(wú)相關(guān)性［34］。這也進(jìn)一步說(shuō)明該方面的研究具有廣闊的提升空間。

定量DCE-MRI與新輔助治療的評(píng)估：多數(shù)研究認(rèn)為Ktrans是評(píng)估腫瘤放化療效果以及是否達(dá)到pCR的重要參數(shù)［35-37］。但是Intven等［38］的最新研究表明，Ktrans對(duì)pCR和治療反應(yīng)良好（GR）無(wú)診斷價(jià)值，而腫瘤體積縮小對(duì)于GR診斷價(jià)值有限，同時(shí)提出ADC值變化對(duì)pCR和GR是有前景的診斷指標(biāo)。因此，將DCE-MRI與ADC值結(jié)合起來(lái)對(duì)直腸癌新輔助治療進(jìn)行評(píng)估是未來(lái)研究的一個(gè)主要方向。

2.3分子影像學(xué)

MRI分子成像是利用MRI技術(shù)并借助對(duì)比劑生化特征，直接或間接反映活體條件下生物細(xì)胞內(nèi)正?；虿±頎顟B(tài)下的分子過(guò)程。制備特異性分子探針是MRI分子成像的先決條件和核心內(nèi)容?，F(xiàn)常用的分子探針有兩類：順磁性物質(zhì)釓（Gd）的有機(jī)金屬配合物（如Gd-DTPA）以及SPIO。由于Gd-DTPA離子較大，抗體結(jié)合數(shù)量往往有限且信號(hào)強(qiáng)度不高，且Gd類對(duì)比劑可能導(dǎo)致腎源性纖維化，故SPIO更為常用［39］。近年來(lái)，隨著納米技術(shù)水平的提高，SPIO類分子探針?lè)矫娴难芯坑行碌倪M(jìn)展，其在細(xì)胞示蹤、基因標(biāo)記、腫瘤靶向成像、炎性成像中均顯示出獨(dú)特價(jià)值［40］。SPIO可以被正常的網(wǎng)狀內(nèi)皮細(xì)胞攝取吞噬，導(dǎo)致T2弛豫時(shí)間縮短。在病理性淋巴結(jié)中，由于其網(wǎng)狀內(nèi)皮細(xì)胞被腫瘤細(xì)胞替代，無(wú)法攝取SPIO，導(dǎo)致T2WI信號(hào)增高。此種方法可用于轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的判定，但仍存在諸多問(wèn)題。

3　小結(jié)與展望

綜上所述，盆腔MRI在直腸癌的診治中應(yīng)用廣泛。從臨床應(yīng)用的角度上，高分辨MRI可用于腫瘤的TNM分期，病變侵犯深度的顯示，環(huán)周切緣是否受累的評(píng)估，新輔助治療效果的評(píng)價(jià)等。從臨床科研的角度上，MRI功能成像和分子影像學(xué)在預(yù)測(cè)腫瘤生物學(xué)及病理特性，評(píng)價(jià)新輔助治療的效果及判斷轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)中具有廣泛的前景。但是，目前仍存在著以下幾個(gè)問(wèn)題：①對(duì)于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的評(píng)估，效能不高；②ADC中不同的研究結(jié)果有所差異，且缺乏統(tǒng)一標(biāo)準(zhǔn)；③DCE-MRI和分子影像學(xué)均缺乏大樣本的研究，DCE-MRI不同研究結(jié)果差異較大，暫時(shí)難以推廣至臨床當(dāng)中。隨著相關(guān)技術(shù)的發(fā)展，越來(lái)越多的MRI新方法將被應(yīng)用到直腸癌的診治中。

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2016-01-01）

公益性行業(yè)科研專項(xiàng)項(xiàng)目（201402019，主持單位中國(guó)醫(yī)學(xué)科學(xué)院北京協(xié)和醫(yī)院，合作單位北京醫(yī)院）

（corresponding author），郵箱：chenmin62@yahoo.com