黃維亞，周 江，羅慶懷，李 莉

（貴州師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，貴州 貴陽 550025）

昆蟲護(hù)幼行為的研究進(jìn)展

黃維亞，周 江，羅慶懷，李 莉

（貴州師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，貴州 貴陽 550025）

為了在復(fù)雜生態(tài)環(huán)境中生存和繁衍，昆蟲親代往往會(huì)對(duì)子代表現(xiàn)出各種護(hù)幼行為，這對(duì)提高昆蟲物種的存活率和適應(yīng)性具有積極意義。近年來，關(guān)于昆蟲護(hù)幼行為的研究已經(jīng)涉及到昆蟲綱的10個(gè)目50多個(gè)科，其中，多發(fā)現(xiàn)在膜翅目和等翅目等社會(huì)性昆蟲中，而在半社會(huì)性昆蟲中成蟲撫育后代的習(xí)性也日益受到關(guān)注。為了充分了解不同昆蟲種類的護(hù)幼行為機(jī)制，通過對(duì)比社會(huì)性昆蟲與半社會(huì)性昆蟲護(hù)幼行為的特點(diǎn)，從昆蟲護(hù)幼行為的不同表現(xiàn)形式、影響因素及生態(tài)策略等方面綜述昆蟲護(hù)幼行為的研究進(jìn)展。

社會(huì)性昆蟲；半社會(huì)性昆蟲；護(hù)幼行為；表現(xiàn)形式；影響因素

護(hù)幼行為（Parental care）是指能增強(qiáng)子代適合度的任何親本行為特征［1］，即母代產(chǎn)卵之后為提高子代發(fā)育速率及有效存活率而進(jìn)行的一系列行為［2-3］。動(dòng)物護(hù)幼行為廣泛存在于動(dòng)物界，如魚類、鳥類和哺乳類等［4-5］。在節(jié)肢動(dòng)物門中，以昆蟲綱的護(hù)幼行為現(xiàn)象最為普遍，涉及10個(gè)目50多個(gè)科，如膜翅目、鞘翅目、蜚蠊目、鱗翅目、半翅目和革翅目等。從非社會(huì)性昆蟲到半社會(huì)性昆蟲再到社會(huì)性昆蟲，許多種類的親代為了保護(hù)子代免受天敵侵襲等威脅，常常表現(xiàn)出一系列的適應(yīng)性行為，有時(shí)親代護(hù)幼甚至決定了子代的性別和生存［6-8］。因此，昆蟲種群在應(yīng)對(duì)有限的食物、交配、繁殖和棲息場所等資源時(shí)，常常會(huì)表現(xiàn)出種間或種內(nèi)競爭、種間捕食或寄生等相互關(guān)系。為了減少這些潛在威脅對(duì)種群繁衍的影響，親代昆蟲往往會(huì)權(quán)衡自身適合度和子代存活的“投入與收益”關(guān)系，從長期生物進(jìn)化的歷程來看，親代在種內(nèi)和種間關(guān)系的調(diào)節(jié)中扮演著重要作用，護(hù)幼行為的表現(xiàn)不僅僅局限于保護(hù)本身，還涉及到根據(jù)寄主資源決定產(chǎn)卵數(shù)量和棲息場所、撫育后代優(yōu)勢個(gè)體而剔除弱勢個(gè)體等現(xiàn)象。目前，國內(nèi)外有關(guān)昆蟲護(hù)幼行為的研究主要集中在行為觀察、行為的發(fā)生與進(jìn)化等方面［9-10］。筆者通過比較社會(huì)性昆蟲與半社會(huì)性昆蟲在護(hù)幼行為上的差異，總結(jié)昆蟲護(hù)幼行為的主要表現(xiàn)形式、影響因素以及親代護(hù)幼行為的收益與代價(jià)，綜述昆蟲護(hù)幼行為的研究進(jìn)展，為昆蟲行為生態(tài)學(xué)和社會(huì)性行為的研究及其運(yùn)用提供重要參考。

1 社會(huì)性昆蟲的護(hù)幼行為

社會(huì)性昆蟲的種群內(nèi)出現(xiàn)了明顯的等級(jí)分化和分工協(xié)作，甚至同一個(gè)體的成蟲在不同時(shí)期也有不同分工。其中，護(hù)幼行為是社會(huì)性昆蟲典型的分工現(xiàn)象之一，在其后代的生長發(fā)育過程中扮演著重要角色。研究發(fā)現(xiàn)，蜜蜂工蜂扮演著護(hù)幼的角色，因蜜蜂幼蟲自身無法攝取食物，需要依靠工蜂喂養(yǎng)，在喂食過程中工蜂控制食物的分配來調(diào)節(jié)幼蟲的性發(fā)育，使其發(fā)育為不同等級(jí)的成蜂；而幼蟲亦能通過多種體表信息素乞求工蜂喂食，同時(shí)，還會(huì)抑制工蜂卵巢的發(fā)育［11-12］。

膜翅目螞蟻也是一類具有典型社會(huì)性行為的昆蟲，其護(hù)幼行為也具有重要意義。例如，螞蟻第一代幼蟲由蟻后自己撫育，蟻后雖未取食卻仍能哺育幼蟲，這是因?yàn)榇葡伋崦撀浜?，依靠與翅相連的肌肉退化水解來提供營養(yǎng)，待幼蟻發(fā)育為工蟻后，蟻后不再擔(dān)負(fù)哺育幼蟻的責(zé)任，而是專門產(chǎn)卵，直至衰老死亡為止［16］。其次，螞蟻?zhàn)o(hù)幼行為還表現(xiàn)在：工蟻會(huì)調(diào)整蟻卵和幼蟻的空間排列、護(hù)理投入的有效時(shí)空分配以及工蟻間的化學(xué)通訊等。例如，F(xiàn)rallks等［13］發(fā)現(xiàn)Leptothorax unifascitus群體蟻量小，幼蟻集中呈二維空間排列，是研究昆蟲護(hù)幼行為的較好模式昆蟲。L. Unifascitus蟻群內(nèi)工蟻根據(jù)子代發(fā)育狀態(tài)建立“護(hù)理空間”，工蟻可根據(jù)其護(hù)理空間進(jìn)行“適量”護(hù)理，即不同發(fā)育階段的幼蟻以同心圓方式排列，中心為卵和小型幼蟻，外周則是較大、較成熟個(gè)體，呈棋盤格狀排列。工蟻分配給每一幼蟻個(gè)體的區(qū)域隨該個(gè)體離圓心距離的增加而增大。此外，Hatcher等［14］還發(fā)現(xiàn)工蟻間可以進(jìn)行信息交流，避免重復(fù)護(hù)理相同幼蟻個(gè)體，從而實(shí)現(xiàn)護(hù)理行為的有效時(shí)空分配。

2 半社會(huì)性昆蟲的護(hù)幼行為

同社會(huì)性昆蟲相比，半社會(huì)性昆蟲沒有明顯的分工和體型分化，但有親代互作和撫育后代等初級(jí)社會(huì)性現(xiàn)象。相關(guān)研究已涉及到蜚蠊目、鞘翅目、革翅目、半翅目、膜翅目和直翅目等6個(gè)目23個(gè)科， 多為雌性護(hù)幼，而雙親護(hù)幼和雄性護(hù)幼僅在少數(shù)昆蟲中存在。

2.1 膜翅目

目前，在腫腿蜂科（Bethylidae）、切葉峰科（Megachilidae）和泥蜂科（Sphecidae）等3個(gè)科中有所發(fā)現(xiàn)，且均為雌性護(hù)幼。例如，腫腿蜂科的管氏腫腿蜂（Scleroderma guani）雌蜂有著顯著的護(hù)幼行為，從尋找產(chǎn)卵寄主、清理或標(biāo)記巢穴到搬運(yùn)脫離寄主體表的子代（卵或幼蟲）等一系列行為，從而最大限度地提高子代適合度［15-16］。有時(shí)，親代雌成蜂還會(huì)選擇性地清除或吃掉發(fā)育不良的子代卵或幼蟲，以確保其余子代蜂的食物充足和棲境良好；甚至在其子代羽化時(shí)，會(huì)協(xié)助子代蜂破繭而出，與其子代雄蜂交配等［16］。由此可見，母代撫育行為還有利于調(diào)節(jié)子代之間的競爭和抵御天敵侵襲，從而保證優(yōu)勢子代個(gè)體的存活和種群的不斷繁衍。

2.2 蜚蠊目

蜚蠊目昆蟲中的隱尾蠊科（Cryptoceridae）是典型的雙親護(hù)幼種群，如Cryptocercus kyebangensis雙親會(huì)表現(xiàn)出防御天敵、護(hù)巢等一系列護(hù)幼行為，并以腸液喂食子代，一般為一雄兩雌［17-18］。Park和Choe在2003年還發(fā)現(xiàn)C. kyebangensis的雙親護(hù)幼有助于提高其子代幼蟲的生長發(fā)育速度［18］。

2.3 半翅目

絕大多數(shù)半翅目昆蟲為雌性護(hù)幼，但也有例外。如負(fù)子蝽科（Belostomatidae）均為雄性護(hù)幼［19］。程驚秋等［20］研究了負(fù)子蝽（Diplonychus major Esaki）雄蟲的孵卵行為，發(fā)現(xiàn)孵卵雄蟲可間歇、交替地調(diào)節(jié)卵在水或空氣中的停留時(shí)間，不僅為卵的氣體交換提供機(jī)會(huì)，亦有防御敵害、保護(hù)后代的作用，更是該物種對(duì)水生環(huán)境高度適應(yīng)的具體表現(xiàn)。但是，獵蝽科的Rhinocoris tristis既有雌性護(hù)幼，也有雄性護(hù)幼的現(xiàn)象，其護(hù)幼行為不僅與產(chǎn)卵位置有關(guān)，還與雌雄交配行為密切相關(guān)［21］。

2.4 鞘翅目

在鞘翅目金龜子科（Scarabaeidae）、埋葬甲科（Silphidae）、 隱 翅 蟲 科（Staphylinida）、 象 甲 科（Curculionidae）和黑蜣科（Passalidae）等5個(gè)科中也存在護(hù)幼現(xiàn)象，大多為雌性護(hù)幼，但埋葬甲科和黑蜣科卻為雙親護(hù)幼［22］。Engel等［23］對(duì)大紅葬甲（Nicrophorus vespilloides）護(hù)幼行為的研究中發(fā)現(xiàn)，雌性葬甲一般會(huì)在小型脊椎動(dòng)物尸體上繁殖，幼蟲發(fā)育過程雙親均圍繞在其周圍，并依靠親代來喂養(yǎng)食物；同時(shí)，大紅葬甲雙親在其子代發(fā)育初期往往會(huì)減少交配次數(shù)或不交配，從而共同承擔(dān)分散喂食和照料子代的職責(zé)，為子代提供充足食物來源，有助于提高子代存活率和發(fā)育質(zhì)量。

3 昆蟲護(hù)幼行為的影響因素

昆蟲撫育子代的行為表現(xiàn)豐富多樣，其過程無不受到棲息環(huán)境中多種生物因素和非生物因素的影響［24］。

3.1 生物因素

食物資源是影響昆蟲護(hù)幼行為的重要因素之一，有限的食物資源對(duì)于昆蟲交配、產(chǎn)卵和護(hù)幼起著重要作用。大多數(shù)昆蟲的子代活動(dòng)能力差，無法靠自身獲取食物，需親本的喂養(yǎng)。例如，鞘翅目埋葬甲（N. americanus）在缺失母代喂養(yǎng)時(shí)，不僅食物會(huì)被競爭者獲取，也容易因無法攝食而死亡，甚至?xí)黾颖徊妒澈图纳娘L(fēng)險(xiǎn)［25］。其次，對(duì)于寄生性昆蟲來說，寄主是親代為子代提供食物的重要資源，親代成蟲往往會(huì)根據(jù)寄主資源的數(shù)量和質(zhì)量來決定其產(chǎn)卵數(shù)量，以滿足子代的營養(yǎng)需求［26］。昆蟲親代護(hù)幼行為很大程度上還調(diào)節(jié)著其子代間對(duì)食物、配偶和生存空間的競爭，這對(duì)提高昆蟲的繁衍及生態(tài)適應(yīng)性具有重要意義。

3.2 非生物因素

溫度、濕度、光照和氧氣濃度等環(huán)境條件調(diào)節(jié)著昆蟲的行為表現(xiàn)和周期，有時(shí)環(huán)境脅迫還會(huì)促使昆蟲適應(yīng)性行為的形成和發(fā)育［27］。環(huán)境濕度變化直接導(dǎo)致昆蟲體內(nèi)含水量變化，破壞蟲體內(nèi)水分平衡，進(jìn)而對(duì)其個(gè)體發(fā)育及群體發(fā)生等產(chǎn)生影響［28］。光照與昆蟲活動(dòng)節(jié)律及行為習(xí)性密切相關(guān)，如昆蟲的日出性和夜出性、趨光性與負(fù)趨光性。如武輝等［29］在白蠟吉丁腫腿蜂（S.pupariae）行為研究中發(fā)現(xiàn)，未產(chǎn)卵的雌蜂對(duì)光線敏感，呈負(fù)趨光性，但當(dāng)準(zhǔn)備產(chǎn)卵、產(chǎn)卵進(jìn)程及子代發(fā)育過程中，即改變光照強(qiáng)度，雌蜂也不會(huì)離開其卵或幼蟲周圍。此外，高溫或強(qiáng)光等不利條件有時(shí)還會(huì)誘導(dǎo)昆蟲產(chǎn)生休眠或滯育等靜止?fàn)顟B(tài)，這無疑將影響到成蟲的取食、寄生、產(chǎn)卵和護(hù)幼等行為過程，以及子代的產(chǎn)生、存活和發(fā)育。

4 昆蟲親代護(hù)幼行為的代價(jià)與收益

從社會(huì)性昆蟲和半社會(huì)性昆蟲的護(hù)幼行為中不難看出，親代從護(hù)幼行為中能得到好處，但也必須付出一定代價(jià)。親代往往要協(xié)調(diào)時(shí)間、活動(dòng)和有限資源來增加后代的適合度，而降低了親本在其他生命活動(dòng)或習(xí)性的投入［30］。這些代價(jià)無疑提高了子代存活、發(fā)育和生殖的效率，但從長遠(yuǎn)來看，親代也從顧全大局中獲得了種群代代繁衍的長遠(yuǎn)利益。

在自然界，護(hù)幼還會(huì)表現(xiàn)出一些極端的形式，這源于昆蟲同種或異種個(gè)體間對(duì)食物、棲息地或配偶等資源的需求，當(dāng)資源困乏時(shí)，必然會(huì)產(chǎn)生激烈的競爭［31］，甚至?xí)霈F(xiàn)同種相殘、母代殺幼等現(xiàn)象［32］。例如，凸胸鉗葉甲（Labidomera clivicollis）的雌蟲可在產(chǎn)卵前將同種其他個(gè)體的卵吃掉，以保證自己的后代有充足的食物［33］。有的寄生蜂為了爭奪寄主資源，在遇到已寄生寄主后，通過殺卵（幼）移除前一雌蜂留下的后代，將寄主占為己有，再產(chǎn)下自己的卵［33］。

在半社會(huì)性昆蟲護(hù)幼行為中，雄性參與護(hù)幼種類較少，多為雌性護(hù)幼。雙親參與護(hù)幼的形式基于雌雄雙方對(duì)子代投入的相對(duì)代價(jià)與收益的權(quán)衡。護(hù)幼的投入會(huì)減少親代將來的繁殖成功率以及自身的適合度。對(duì)許多昆蟲種類而言，雄性更多是將精力投入到了與多個(gè)雌性交配中［34］。Maynard［35］認(rèn)為，雌雄親代都有照顧或遺棄后代的可能性，但雌性通過撫育后代產(chǎn)生的繁殖期望比遺棄后代所產(chǎn)生的大，雌性會(huì)選擇撫育行為。相反，在一雄多雌的交配中，當(dāng)雄性拋棄后代后就有額外地可能性去與第二個(gè)雌性進(jìn)行交配。然而，在雌性的護(hù)幼模型中，雄性再次交配的可能性是相對(duì)穩(wěn)定與獨(dú)立的［36］，只有當(dāng)再次交配的可能性很小并且后代帶來的收益很大（即能增加后代的存活率）時(shí)，雄性才會(huì)選擇撫育行為［37］。

5 討 論

動(dòng)物護(hù)幼行為包括一切有利于子代生存的活動(dòng)。事實(shí)上，親代撫育從受精時(shí)就開始了各種有利于子代發(fā)育和存活的生活方式，如筑巢、搬運(yùn)寄主到隱蔽場所等，但同時(shí)在外界天敵及非生物因素的脅迫下，親代也要付出被捕食風(fēng)險(xiǎn)、能量消耗及潛在繁殖次數(shù)或機(jī)會(huì)降低等代價(jià)［38］。通過對(duì)比社會(huì)性昆蟲和半社會(huì)性昆蟲的護(hù)幼行為特點(diǎn)可以看出，昆蟲護(hù)幼行為的表現(xiàn)形式多樣，同它們朝夕生存的棲境特征或寄主類型密切相關(guān)，是這些昆蟲適應(yīng)復(fù)雜環(huán)境的重要策略之一。相同的是，兩者均具有集群性，面對(duì)外界天敵入侵時(shí)，母代均會(huì)表現(xiàn)出群集反擊或釋放毒液等防御行為。不同的是，半社會(huì)性昆蟲沒有明顯的分工和體型分化，多為雌性護(hù)幼，但當(dāng)食物短缺或者環(huán)境惡化時(shí)，半社會(huì)性昆蟲親代間亦會(huì)協(xié)同覓食或御敵，以減少單獨(dú)行動(dòng)的風(fēng)險(xiǎn)。而螞蟻和蜜蜂等社會(huì)性昆蟲種群內(nèi)部則出現(xiàn)了明顯的分工、協(xié)作，以最大限度的促進(jìn)著種群的繁衍，在昆蟲社會(huì)中出現(xiàn)了永久的非生育等級(jí)和昆蟲社會(huì)的進(jìn)一步演化。這對(duì)闡釋不同昆蟲種類應(yīng)對(duì)復(fù)雜環(huán)境的適應(yīng)性策略具有重要意義，也為揭示昆蟲半社會(huì)性和真社會(huì)性進(jìn)化機(jī)制提供重要依據(jù)。

從進(jìn)化生態(tài)學(xué)的角度而言，護(hù)幼行為最大的受益者既是其實(shí)施者——親代，也是其接受者——子代，在親代撫育過程中，子代不僅獲得了良好的寄主、食物和巢穴等生存條件，還有親代抵御外敵進(jìn)侵，更從與親代的交流中學(xué)習(xí)和傳承了親代的習(xí)性和能力，延續(xù)著生命的意義。例如，管氏腫腿蜂的子代活動(dòng)性弱，自身無法覓食，需母蜂進(jìn)行撫育［16］，其雌成蜂行為可塑性強(qiáng)，具有一定學(xué)習(xí)能力，成蟲前經(jīng)歷（發(fā)育過程中的化學(xué)遺贈(zèng)）和成蟲后經(jīng)歷（交配、取食和寄生）經(jīng)歷會(huì)影響到隨后子代成蟲對(duì)寄主的搜索、選擇和利用，這可能是源于這些經(jīng)歷過程中親代或子代之間的化學(xué)信息交流［39］。在川硬皮腫腿蜂（S. sichuanensis）報(bào)道中，也發(fā)現(xiàn)其雌成蜂羽化后對(duì)環(huán)境中特定化學(xué)信號(hào)的刺激具有選擇性和學(xué)習(xí)適應(yīng)性［40］。但是，昆蟲學(xué)習(xí)行為和護(hù)幼行為之間的相關(guān)性研究尚未見報(bào)道。

當(dāng)然，護(hù)幼行為的表現(xiàn)還源于昆蟲機(jī)體的生理生化機(jī)制和特性。最新研究發(fā)現(xiàn)，大紅葬甲（N. vespilloides）的雙親護(hù)幼行為受到雌性體內(nèi)激素和體外信息素的共同調(diào)控［23］。大紅葬甲雌蟲在其子代需照顧時(shí)，自身會(huì)釋放出一種抑性欲素（保幼激素Ⅲ）表現(xiàn)出暫時(shí)不育，同時(shí)這種激素以合成一種揮發(fā)性物質(zhì)（香葉酸甲酯）的途徑傳遞給雄性伴侶來減少交配次數(shù)，使得雌雄親代將更多的資源和精力投入到子代的撫育中，以提高子代的存活和質(zhì)量［23］。這是半社會(huì)性昆蟲行為學(xué)研究進(jìn)展中的重大發(fā)現(xiàn)之一。但是，昆蟲激素或類似物調(diào)控其行為活動(dòng)和發(fā)育的案例早在社會(huì)性昆蟲中就有所發(fā)現(xiàn)，如昆蟲保幼激素和蛻皮激素調(diào)節(jié)個(gè)體的行為、生殖及信息交流［41］。蜜蜂（A. mellifera）幼蟲體表存在一種名為β-羅勒烯（（E）-βocimene）的信息素，不僅可以向工蜂傳遞幼蟲饑餓的狀態(tài)信號(hào)，同時(shí)，也會(huì)抑制工蜂卵巢發(fā)育，并調(diào)節(jié)工蜂的護(hù)幼行為。然而，在大多數(shù)半社會(huì)性昆蟲的行為生理機(jī)制研究中，激素、信息素、護(hù)幼行為與環(huán)境之間的相互作用仍是未知的。因此，可以借鑒其他節(jié)肢動(dòng)物的行為學(xué)研究方法如同位素標(biāo)記法和行為生物學(xué)等方法來探索社會(huì)性和半社會(huì)性昆蟲護(hù)幼行為的模式及意義。同時(shí)，可以利用現(xiàn)代生物技術(shù)和先進(jìn)分析儀器，從昆蟲的生理、生化、遺傳、化感和神經(jīng)等多方面探究昆蟲表觀行為的內(nèi)在機(jī)理，從而揭示昆蟲由半社會(huì)性向真社會(huì)性演變的進(jìn)程，不僅豐富動(dòng)物學(xué)研究的理論和實(shí)例，還為生物資源的保護(hù)與利用提供重要基礎(chǔ)。

［1］ 伍紹龍，徐福元，李保平，等. 管氏腫腿蜂雌性撫育中幼蟲轉(zhuǎn)移行為的啟動(dòng)和節(jié)律［J］. 昆蟲學(xué)報(bào)，2013，42（3）：392-397.

［2］ Resh V H，Carde R T. Encyclopedia of Insects［M］. Elsecier，2003，76： 848-850.

［3］ Costa J T. The other insect societies［J］. Harvard University Press，2006.

［4］ Clutton-Brock T H. The evolution of parental care［J］. Princeton University Press，1991， 24（3）：1-352.

［5］ Tallamy D W. Evolution of exclusive paternal care in arthopods［J］. Annual Review of Entomology，2001，46（46）：139-165.

［6］ 尚玉昌. 螞蟻的社會(huì)生活［J］. 生物學(xué)通報(bào)，2006，41（4）：5-7.

［7］ 孫儒泳. 動(dòng)物生態(tài)學(xué)原理［M］. 北京：北京師范大學(xué)出版社，1992.

［8］ Suzuki S. Recognition of the sex of the parents by young：effects of hunger and biparental care on the begging behavior of Nicrophorus quadripuncatus Larvae［J］. Journal of Insect Behavior，2015，28（3）：338-344.

［9］ Gilbert J D J，Manica A. Parental care trade-offs and life-history relationships in insects［J］. American Naturalist，2010，176（2）：212-26.

［10］ Gilbert J D J，Manica A. The evolution of parental care in insects：A test of current hypotheses ［J］. Evolution，2015，69（ 5）：1255-1270.

［11］ Traynor K S，Le Conte Y，Page. Age matters：pheromone profiles of larvae differentially influence foraging behaviour in the honeybee，Apis mellifera［J］. Animal Behavior，2015， 99：1-8 .

［12］ M aisonnasse A，Lenoir J C，Beslay D，et al. E-β-ocimene，a volatile brood pheromone involved in social regulation in the honey bee colony（ Apis mellifera）［J］. PLoS One，2010， 5（3）：e13531 .

［13］ Franks N R，W ilby A，Silverman BW，et al. Self-organizing nest construction in ants： sophisticated building by blind bulldozing［J］. Animal Behavior，1992，44（22）：357-375.

［14］ Hatcher M J，Tofts C，F(xiàn)ranks NR. Mutual exclusion as a mechanism for information exchange w ithin ant nests［J］. Science Nature，1992，79（1）：32-34.

［15］ 李開祥，折寶林，惠振江. 管氏腫腿蜂研究應(yīng)用初報(bào)［J］. 陜西林業(yè)科技，1984，4（3）：80-84.

［16］ 賀 凱，徐志強(qiáng)，代平禮. 管氏腫腿蜂對(duì)黃粉甲的寄生行為［J］. 昆蟲學(xué)報(bào)，2006，49（3）：454-460.

［17］ Park Y C，Choe J C. Effects of parental care on offspring Growth in the Korean wood-feeding cockroach，Cryptocercus kyebangensis ［J］. Journal of Insect Physiology，2003，21（2）：71-77.

［18］ Park Y C，Choe J C. Territorial behavior of the Korean wood-feeding cockroach， Cryptocercus kyebangensis［J］. Journal of Ethology，2003，21（2）：79-85.

［19］ Smith R L. Evolution of paternal care in the giant water bugs（Heteroptera：Belostomatidae）［A］. In the ecolution of social behavior in insects and arachm ids［C］. Cambridge： Cambridge University Press， 1997. 116-149.

［20］ 程驚秋. 大負(fù)子蜷卵殼結(jié)構(gòu)和雄蟲孵卵生物學(xué)的研究［J］. 昆蟲學(xué)報(bào)，1989，32（2）：251-253.

［21］ Gilbert J D J，Manica A. Brood conspicuousness and clutch viability in male-caring assassin bugs （Rhinocoris tristis）［J］. Ecological Entomology，2009， 34（2）：176-182.

［22］ Schuster J. Passalidae：State of larval taxonomy with description of new world species［J］. Florida Entomologist，1992，75（3）：357-369.

［23］ Engel K C，Stokl J，Schweizer R，et al. A hormone-related female anti-aphrodisiac signals temporary infertility and causes sexual abstinence to synchronize parental care ［J］. Nature Communications，2016，（7）：2041-1723.

［24］ 胡祖慶，亢菊俠，趙惠燕，等. 昆蟲行為學(xué)的研究與展望［J］. 陜西農(nóng)業(yè)科學(xué)，2005，（6）：61-63.

［25］ Ono M，Igarashi T，Ohno E， et al. Unusual thermal defence by a honeybee against attack by hornets［J］. Nature，1995， 6547（377）：334-336.

［26］ Cocroft RB. Antipredator defense as a lim ited resource：unequal predation risk in broods of an insect with maternal care［J］. Behavioral Ecology，2002，13（1）：125-133.

［27］ 段小鳳，王曉慶，李品武，等. 幾種環(huán)境因子對(duì)昆蟲適應(yīng)性影響的研究進(jìn)展［J］. 中國農(nóng)業(yè)通報(bào)，2015，（14）：79-82.

［28］ 常曉娜，高慧璟，陳法軍，等. 環(huán)境濕度和降雨對(duì)昆蟲的影響［J］.生態(tài)學(xué)雜志，2008，（4）：619-625.

［29］ 武 輝，王小藝，李孟樓，等. 白蠟吉丁腫腿蜂的生物學(xué)和生態(tài)學(xué)特性及繁殖技術(shù)研究［J］. 昆蟲學(xué)報(bào)，2008，51（1）：46-54.

［30］ Stiver K，Alonzo S H. Parental and mating effect：Is there necessarily a trade-off ［J］. Ethology，2009，115（12）：1101-1126.

［31］ Harvey J A，Poelman E H，Tanaka T. Intrinsic inter-and intraspecific competition in parasitoid wasps［J］. Annual Review of Entomology，2013，58（1）：333-351.

［32］ 薛懷君，李文柱，楊星科.非社會(huì)性植食昆蟲的同種相殘行為及其機(jī)理［J］.昆蟲學(xué)報(bào). 2008，51（80）：876-882.

［33］ Dickinson J L. Egg cannibalism by larvae and adults of the m ilkweed leaf beetle （Labidomera clivicollis，Coleoptera：Chrysomelidae）［J］. Ecological Entomology，1992，17（3）：209-218.

［34］ Hanna K，Jennions M D. It takes two to tango［J］. Trends in Ecology and Evolution，2003， 3（18）：103-104.

［35］ Maynard S. Parental investment：Prospective analysis［J］. Animal Behavior，1997，25（77）：1-9.

［36］ Houston A I，MacNamara J M. A self-consistent approach to paternity and parental effort［J］. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci，2002，357（1419）：351-62.

［37］ Alonzo S H. Social andevolutionary feedbacks between mating and parental investment［J］. Trends Ecology Evolution，2010，25（2）：99-108.

［38］ M iller J S，Zink A G. Parental care trade-offs and the role of cannibalism in the maritime earw ig， Anisolais maritima ［J］. Animal Behavior，2012， 83（6）：1387-1394.

［39］ Li L， Liu Z D， Sun J H. Olfactory cues in host and host-plant recognition of a polyphagous ectoparasitoid Scleroderma guani ［J］. BioControl，2015， 60（3）：307-316.

［40］ 楊 樺，楊 偉，楊春平，等. 學(xué)習(xí)經(jīng)歷對(duì)川硬皮腫腿蜂寄生云斑天牛幼蟲的影響［J］. 林業(yè)科學(xué)，2011，47（8）：95-101.

［41］ Hartfelder K， Emlen D J. 3.13-Endocrine control of insect polyphenism［J］. Comprehensive M olecular Insect Science，2005， 651-703.

（責(zé)任編輯：肖 亮）

Research Progress on Parental Care in Insects

HUANG Wei-ya，ZHOU Jiang，LUO Qing-huai，LI Li
（School of Life Sciences， Guizhou Normal University， Guiyang， 550025， PRC）

In order to adapt to the complex ecological environment， many parental insects tended to show their care and protection to their offspring， which had important adaptive signif cance for improving survival and reproduce of insect species. In recent years， the research on the behavior of parental care had been involved with insects of 50 fam ilies of 10 orders. Social insects with parental care were mainly found in Hymenoptera and Isoptera orders， while nurturing offspring habits were also discovered in sem isocial insects. To better understand the behavior of insect parental care， research progress and present situation were summarized by introducing different behavioral performance， inf uencing factors and their ecological strategies of social insects and sem isocial insects.

social insect； sem isocial insect； parental care； behavioral performance； inf uencing factor

Q968

A

1006-060X（2016）09-0107-04

10.16498/j.cnki.hnnykx.2016.09.029

2016-05-13

國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目（31360519）

黃維亞（1991-），女，山東淄博市人，碩士研究生，研究方向?yàn)槔ハx行為學(xué)。

李 莉