謝帆，劉雪麗，肖卓妮，謝青貞*

(1.武漢大學人民醫(yī)院生殖醫(yī)學中心，武漢　430060；2.武漢大學第一臨床學院，武漢　430060)

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·實驗研究·

埃茲蛋白在小鼠圍著床期子宮中的表達與意義

謝帆1，劉雪麗2，肖卓妮1，謝青貞1*

(1.武漢大學人民醫(yī)院生殖醫(yī)學中心，武漢430060；2.武漢大學第一臨床學院，武漢430060)

【摘要】目的探討埃茲蛋白(Ezrin)在小鼠圍著床期子宮中的表達與意義。方法以昆明小鼠為實驗對象，分別建立小鼠早孕及人工誘導蛻膜化模型，采用逆轉錄聚合酶鏈式反應(RT-PCR)法檢測小鼠早期妊娠子中Ezrin mRNA水平，免疫組織化學(IHC)SP法檢測小鼠早期妊娠子宮中Ezrin的定位。結果(1)妊娠第1～4天(妊娠第1天記為D1)小鼠子宮Ezrin的表達：RT-PCR結果顯示，在D 1～4的小鼠子宮均可檢測到Ezrin mRNA表達，隨著妊娠天數的增加其表達量逐漸增高(P<0.05)，以D4更為顯著(P<0.01)；IHC 結果顯示，D 1～4小鼠子宮內膜的腔上皮與腺上皮均可檢測到Ezrin蛋白的表達；IHC半定量分析結果顯示，隨著妊娠天數的增加Ezrin的蛋白水平逐漸增強(P<0.05)，以D4更為顯著(P<0.01)。(2)D 5胚胎著床位點小鼠子宮Ezrin的表達：RT-PCR結果顯示，在D5子宮著床位點的Ezrin mRNA表達量顯著高于非著床位點(P<0.01)；IHC 結果顯示，Ezrin在D5著床位點的免疫染色主要位于著床處下方的基質中，在非著床點僅在腔上皮和基質中有較弱的免疫染色；半定量分析結果顯示，著床點小鼠子宮Ezrin的蛋白水平較非著床點高(P<0.05)。(3)Ezrin在小鼠子宮蛻膜化過程的表達：D8和人工誘導蛻膜化組(蛻膜瘤)小鼠子宮Ezrin mRNA表達量顯著高于人工誘導蛻膜化對照組(分別為P<0.01和P<0.05)；D8小鼠子宮Ezrin mRNA表達量高于蛻膜瘤組(P<0.05)；D8和蛻膜瘤組小鼠子宮Ezrin的免疫染色均位于整個蛻膜區(qū)，人工誘導蛻膜化對照組小鼠子宮的Ezrin免疫染色位于腺上皮和腔上皮，基質中未見Ezrin的免疫染色；IHC半定量結果顯示，D8和蛻膜瘤組小鼠子宮Ezrin的蛋白水平較人工誘導蛻膜化對照組高(P<0.05)，D8小鼠子宮Ezrin的蛋白水平較蛻膜瘤組高(P<0.05)。結論Ezrin在小鼠妊娠早期子宮的表達具有時間和空間差異性，可能參與小鼠胚胎著床及蛻膜化過程；激活的胚泡可能促進小鼠Ezrin的表達。

【關鍵詞】埃茲蛋白；小鼠；子宮內膜；胚胎著床

(JReprodMed2016，25(1)：50-55)

胚胎著床是哺乳動物生殖過程中的重要步驟之一，是決定妊娠成功與否的關鍵[1]，但胚胎著床的確切機制尚不明確。研究表明，胚胎著床主要依賴于卵巢雌激素和孕激素，細胞因子、黏附分子、生長因子和酶類等也發(fā)揮重要調節(jié)作用[2]。對于胚胎著床機制的研究有助于提高人工輔助生育技術的妊娠率，并對探索抗著床避孕新途徑提供線索。

埃茲蛋白(Ezrin)是埃茲蛋白-根蛋白-膜突蛋白(ezrin-radixin-moesin，ERM)蛋白家族成員之一，是一種重要的連接細胞膜和細胞骨架之間的膜細胞骨架連接蛋白。近年來研究表明Ezrin通過調節(jié)黏附分子和信號轉導等途徑，參與細胞與細胞、細胞與基質之間的相互作用，在穩(wěn)定細胞形態(tài)、輔助細胞運動等多項活動中發(fā)揮著重要作用，從而在腫瘤浸潤和轉移過程中扮演重要角色[3-4]。近年的研究表明，Ezrin與妊娠的建立和維持關系密切，因此Ezrin在生殖領域中的研究備受關注。Matsumoto等[5]的研究提示ERM蛋白和相關黏附分子引起的細胞結構改變對于成功的胚胎著床是必需的。本文采用免疫組織化學法(IHC)及逆轉錄聚合酶鏈式反應(RT-PCR)方法，研究Ezrin在小鼠圍著床期子宮中的表達及意義。

材料與方法

一、實驗材料

實驗動物：實驗用性成熟的SPF級昆明種小白鼠(購自武漢大學醫(yī)學院實驗動物中心)，8～12周齡，體重25～30克。飼養(yǎng)于人工控制條件下，室溫22℃，光照周期為14 h光照(06：00～20：00)，10 h黑暗；自由取食和飲水。

二、動物模型及取材

1. 早期妊娠：下午3：00～4：00將自然發(fā)情的成年雌鼠與雄鼠以1∶1的比例合籠，第2天早晨檢查雌鼠是否有陰道栓，有陰道栓的雌鼠判定為交配成功，見栓當日為妊娠第1天(D1)。于每天上午9：00取材妊娠第1～8天的小鼠子宮。妊娠第2～3天時，用生理鹽水沖洗輸卵管，胚胎分別為2～8細胞期表示妊娠正常；第4天時，用生理鹽水沖洗一側子宮角，胚胎為囊胚表示妊娠正常；妊娠第5天上午9：00，通過尾靜脈注射0.1 ml 的1%芝加哥藍(Sigma，美國)，著床位點因血管通透性增加會變?yōu)樗{色，分別收集著床位點及位于著床位點之間的非著床位點組織材料。妊娠第6～8天，肉眼觀測是否發(fā)生蛻膜化確定著床位點。

2. 人工誘導蛻膜化：給健康雄性小鼠進行輸精管結扎手術，手術后恢復至少兩周。將結扎后的雄鼠與正常雌鼠以1∶1的比例合籠。第2天早晨檢查小鼠陰道栓，見栓當日記為假孕第1天。假孕第4天上午于一側子宮角注射10 μl芝麻油(Sigma，美國)，人工誘導蛻膜化，另一側子宮角作為對照組。假孕第8天處死雌鼠，分別留取人工誘導蛻膜化的子宮角及對照側子宮角。

三、實驗方法

1. 標本的收集及檢測方法：采用頸椎脫臼法處死相應模型和各時期的小鼠，迅速取出子宮，剔除子宮系膜，切成小段。將材料分成兩部分：一部分經液氮速凍后保存于-70℃冰箱中，用于RNA和蛋白的提??；另一部分用4%多聚甲醛固定，乙醇梯度脫水，二甲苯透明，石蠟包埋，制備成切片行免疫組化。每組各取3只小鼠。

2. RT-PCR法檢測Ezrin mRNA表達：取相應模型小鼠子宮組織約100 mg提取總RNA，紫外分光光度計測定A260/A280范圍在1.7～2.0之間。以RNA為模板，逆轉錄獲取cDNA。

以NCBI上的小鼠Ezrin基因序列設計Ezrin引物(上游：5’-AGAGTACACGGCCAAGATCG-3’；下游：5’-TGTAGCCCATAGGCTCTGCT-3’。擴增片段長度233 bp)。以β-actin為內參照(上游引物：5’-CACGATGGAGGGGCCGGACTCATC-3’；下游引物：5’-TAAAGACCTCTATGCCAACACAGT-3’。擴增片段長度240 bp)。PCR反應條件為94℃ 1 min，1個循環(huán)；90℃ 30 s，60℃ 30 s，68℃ 10 min，25個循環(huán)；72℃ 10 min，4℃ 4 min，1個循環(huán)。

PCR產物經瓊脂糖凝膠電泳，通過凝膠成像分析系統(tǒng)(美國Perkin Elmer Geliance 200型)攝像、測量并分析條帶的灰度值，以目的基因灰度值/內參照基因灰度值的比值作為目的基因mRNA的相對表達量。實驗重復3次，取平均值。

3.IHC檢測Ezrin蛋白表達：應用免疫組化SP法試劑盒(武漢谷歌生物)檢測，操作嚴格按照說明書進行。兔抗小鼠Ezrin單克隆抗體購于美國Thermo公司，用PBS代替一抗做陰性對照。陽性反應為棕黃色顆粒，陰性反應為不著色；陰性對照切片無特異性著色。

光學顯微鏡下觀察Ezrin的定位和染色強度，采用image-proplus 6分析軟件對染色進行半定量分析。在400倍高倍視野下，在每張切片相同區(qū)域隨機選擇5個完整的不重復的視野測定光密度，得出其平均值；每組樣本觀察5張切片，再求出每組平均值。

四、統(tǒng)計學處理

用SPSS13.0軟件進行統(tǒng)計學分析。計量資料以平均數±標準差(±s)表示，組間比較采用t檢驗和方差分析；P<0.05表示差異有統(tǒng)計學意義。

結果

一、D1～4妊娠小鼠子宮Ezrin的表達

IHC 結果顯示，D1～4妊娠小鼠子宮內膜的腔上皮與腺上皮均可檢測到Ezrin蛋白的表達；IHC半定量分析結果顯示，隨著妊娠天數的增加，Ezrin的蛋白水平逐漸增強，與妊娠D1比較，D2、D3小鼠子宮Ezrin的蛋白表達水平顯著增高(P<0.05)，D4的蛋白水平更進一步增高(P<0.01)(圖1A、B)；RT-PCR結果顯示，在D1～4的小鼠子宮均可檢測到Ezrin mRNA的表達，隨著妊娠天數的增加其表達逐漸增高，與D1比較，妊娠D2、D3小鼠子宮Ezrin mRNA表達顯著增高(P<0.05)，D4的表達更進一步增高(P<0.01)(圖1C、D)。

二、D5妊娠小鼠子宮Ezrin的表達

IHC結果顯示，Ezrin在D5著床位點的免疫染色主要位于著床處下方的基質中，在非著床點僅在腔上皮和基質中有較弱的免疫染色(圖2A)；IHC半定量分析結果顯示，著床點小鼠子宮Ezrin蛋白水平較非著床點高，差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)(圖2B)；RT-PCR結果顯示，在D5小鼠子宮著床位點的Ezrin mRNA水平顯著高于非著床位點(P<0.01)(圖2C、D)。

三、Ezrin在小鼠子宮蛻膜化過程的表達

IHC結果顯示，D8和人工蛻膜化(蛻膜瘤)組小鼠子宮Ezrin免疫染色均位于整個蛻膜區(qū)，人工誘導蛻膜化對照組小鼠子宮的的Ezrin免疫染色位于腺上皮和腔上皮，基質中未見Ezrin的免疫染色(圖3A)。

IHC半定量結果顯示，D8和蛻膜瘤組小鼠子宮Ezrin蛋白水平較人工誘導蛻膜化對照組高，各組之間的差異均有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；D8小鼠子宮Ezrin的蛋白水平較蛻膜瘤組高，差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)(圖3B)。

RT-PCR結果顯示，D8的小鼠子宮Ezrin mRNA水平顯著高于人工誘導蛻膜化對照組(P<0.01)，蛻膜瘤組小鼠子宮Ezrin mRNA水平也顯著高于人工誘導蛻膜化對照組(P<0.05)；D8小鼠子宮Ezrin mRNA水平顯著高于蛻膜瘤組(P<0.05)(圖3C、D)

A和B分別為妊娠第1～4天(D1～4)小鼠子宮Ezrin免疫組化染色及灰度掃描結果；C和D分別為妊娠第1～4天(D1～4)小鼠子宮 Ezrin的RT-PCR產物電泳及半定量結果。M：分子量標準；le：腔上皮；ge：腺上皮。與D1比較，*P<0.05，#P<0.01；與D2比較，※P<0.05；與D3比較，△P<0.05圖1　妊娠第1～4天小鼠子宮Ezrin的表達

A和B分別為妊娠第5天小鼠子宮著床點(IS)和非著床點(NIS)Ezrin免疫組化染色及灰度掃描結果；C和D分別為妊娠第5天小鼠子宮著床點(D5-IS)和非著床點(D5-NIS)Ezrin的RT-PCR產物電泳及半定量結果。M：分子量標準；le：腔上皮；sc：基質細胞。相互比較，*P<0.05，#P<0.01圖2　妊娠第5天小鼠子宮Ezrin的表達

A和B分別為人工誘導蛻膜化組(deciduoma)、妊娠第8天(D8)和人工蛻膜化對照組(Control)小鼠子宮Ezrin免疫組化染色及灰度掃描結果；C和D分別為人工誘導蛻膜化組(Dec)、妊娠第8天(D8)和人工蛻膜化對照組(C)小鼠子宮Ezrin的RT-PCR產物電泳及半定量結果。M：分子量標準；em：胚胎；le：腔上皮；ge：腺上皮；dc：蛻膜細胞。相互比較，*P<0.05；#P<0.01圖3　Ezrin在小鼠子宮蛻膜化過程中的表達

討論

胚胎著床是指處于活性狀態(tài)的胚泡和處于接受態(tài)的子宮之間按一定的時空順序分泌相關蛋白或局部因子從而達到相互識別、相互融合，最后導致胚胎滋養(yǎng)層與子宮內膜建立緊密聯(lián)系的過程。該過程分為三個階段：定位、黏附及侵入。胚胎在植入過程中，通過活性胚泡和子宮內膜之間的內分泌、旁分泌等作用，首先脫去透明帶，孵化出胚泡，并定位在子宮內膜著床點；滋養(yǎng)外胚層在黏附分子及其受體的作用下，黏附于子宮內膜腔上皮組織并逐漸穿透上皮層和基底膜，最后侵入子宮基質細胞層[6]。

在卵巢分泌的類固醇激素的調控下基質細胞增殖分化為蛻膜細胞的過程稱為蛻膜化。在嚙齒動物中，蛻膜化過程也可以通過注射人工刺激物的方式進行誘導，例如向假孕子宮中注射芝麻油或對子宮進行機械性搔刮等[7]。人工誘導的蛻膜與正常妊娠蛻膜在形態(tài)上有一定差異，但差異十分細微，多用于研究蛻膜化的實驗模型[8]。

Ezrin是連接細胞膜和細胞骨架之間的膜細胞骨架連接蛋白[9]。Ezrin通過氨基端伸向細胞膜直接或間接與細胞膜蛋白如細胞黏附分子CD44和CD43、細胞間黏附分子ICAM-1和ICAM-2、原癌基因c-Met、上皮細胞鈣粘蛋白E-Cadherin等結合，調節(jié)細胞間及細胞與基質間的黏附[10]；通過羧基端伸向細胞漿與F-肌動蛋白等細胞骨架相連接，在穩(wěn)定細胞形態(tài)、輔助細胞運動等多項活動中發(fā)揮重要作用[11-13]。與Ezrin共表達的E-cadherin、ICAM-1/ICAM-2及整合素(integrin)等多種黏附分子已經在小鼠胚胎著床的研究中被證實有明確的意義。研究表明，在小鼠中，整合素在子宮內膜和胚胎的時空表達與植入窗的開放同步，是小鼠子宮接受態(tài)的標志[14]。由于人圍著床期子宮內膜表達E-cadherin[15]，胚胎在胚泡期也表達E-cadherin[16]，這表明E-cadherin可能在人胚胎著床過程中起重要作用。與ICAM-1/ICAM-2同屬于免疫球蛋白超家族的Basigin也可能在胚胎著床中發(fā)揮重要作用，Basigin基因敲除小鼠有多種生殖缺陷，如雌性小鼠不育、卵母細胞受精率低，且胚胎很難在野生型母鼠子宮中著床，絕大多數突變體胚胎在圍著床期死亡[17]。Lecce等[18]研究表明，在大鼠胚胎植入過程中，Ezrin可以通過細胞骨架調節(jié)肌動蛋白骨架的重組，從而上調子宮內膜容受性，促進囊胚與子宮內膜上皮細胞的黏附。

上述研究表明，Ezrin可能在胚胎著床中起重要作用。本實驗結果中，妊娠第1～4天，Ezrin表達于小鼠子宮內膜的腔上皮與腺上皮中，表達逐漸增強，Ezrin的轉錄水平也逐漸增高，在妊娠第4天Ezrin在腔上皮與腺上皮表達量最高，妊娠第4天是胚胎在子宮腔定位和粘附的時期，提示Ezrin可能與早孕期著床過程中的胚胎粘附有關。免疫染色及RT-PCR檢測表明Ezrin在小鼠妊娠第5天子宮胚胎著床處下方的基質中高表達，說明Ezrin可能參與胚胎的著床。

在囊胚植入過程中，子宮內膜上皮細胞是與囊胚滋養(yǎng)細胞緊密接觸的第一層細胞，該過程涉及到大量細胞骨架的重組及子宮內膜細胞頂端黏附分子的增加，最關鍵的是頂端骨架蛋白的明顯改變，包括絲狀細胞骨架終末網在胚胎植入時的溶解分離。而大量肌動蛋白和膜結合蛋白在子宮內膜上皮細胞頂端重塑過程中發(fā)揮重要作用，而頂端胞膜黏附分子也重新分布從而參與到胚胎與子宮內膜的黏附過程[19-20]。本實驗結果表明，Ezrin在妊娠第8天及人工蛻膜化組小鼠的整個子宮蛻膜中都可以檢測到強的免疫染色信號及轉錄水平，妊娠第8天及人工誘導蛻膜化組Ezrin的轉錄及蛋白水平均顯著高于人工蛻膜化對照組，因此我們推測Ezrin可能在蛻膜化過程中起著重要的作用。

正常妊娠第5天著床點小鼠子宮Ezrin的轉錄及蛋白水平均高于非著床點，妊娠第8天小鼠子宮Ezrin的轉錄及蛋白水平較人工蛻膜化小鼠組高。以上結果均表明激活的胚泡可能誘導Ezrin在小鼠子宮中的表達，但具體機制不明，需要進一步研究。

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[編輯：陸彩玲]

Expression of ezrin in mouse uterus during peri-implantation

XIEFan1，LIUXue-li2，XIAOZhuo-ni1，XIEQing-zhen1*

1.CenterforReproductiveMedicine，RenminHospitalofWuhanUniversity，Wuhan430060

2.TheFirstClinicalCollegeofWuhanUniversity，Wuhan430060

【Abstract】

Objective： To investigate the expression of ezrin in mouse uterus during peri-implantation.

Methods： Immunohistochemistry and reverse transcription polymerase chain reaction (RT-PCR) were adopted to detect the localization and expression of ezrin in mouse uterus in early pregnancy and artificial induced decidualization models.

Results： (1) Expression of ezrin in mouse uterus on day 1 to 4 (day 1=vaginal plug) of pregnancy： RT-PCR results showed that the expression of ezrin mRNA was significantly increased along with pregnancy days gradually (P<0.05)，which was prominent on day 4 of pregnancy (P<0.01). Immunohistochemistry localized ezrin protein to luminal epithelium and glandular epithelium in endometrium，and the signal of ezrin protein was also significantly enhanced along with pregnancy days gradually (P<0.05)，which reached the highest on day 4 of pregnancy by semi-quantitative analysis (P<0.01)；(2) Expression of ezrin in implanted sites on day 5 of pregnancy： RT-PCR results showed that ezrin mRNA was up-regulated in implantation sites on day 5 of pregnancy compared with inter-implantation sites (P<0.01). Immunohistochemistry results showed that ezrin protein was localized in subluminal stroma surrounding implanted embryo in implantation sites，while it was weakly detected in luminal epithelium and glandular epithelium in inter-implantation sites. The expression of ezrin protein in implantation sites on day 5 of pregnancy was higher than that of in inter-implantation sites (P<0.05) by semi-quantitative analysis；(3) Expression of ezrin during decidualization： Ezrin mRNA were significantly higher expressed in implantation sites on day 8 of pregnancy or deciduoma in artificially induced decidualization when compared with the control group of artificially induced decidualization (P<0.01 andP<0.05，respectively). In addition，the expression of ezrin mRNA was significantly higher on day 8 of pregnancy than that in deciduoma (P<0.05). The immunostaining of ezrin in deciduoma group and on day 8 of pregnancy were positively located over the whole decidua area，while ezrin was localized in glandular epithelium and luminal epithelium rather than stroma in control group. Semi-quantitative analysis showed that the optical density value of immunostaining on day 8 of pregnancy or in deciduoma group was significantly higher than that in control group(P<0.05)，and the value on day 8 of pregnancy was significantly higher than that in deciduoma group (P<0.05).

Conclusions： Ezrin was spatiotemporally expressed in mouse uterus during early pregnancy and may be involved in embryo implantation and decidualization. Ezrin expression in mouse uterus is induced by the activated blastocyst.

Key words：Ezrin；Mouse；Endometrium；Embryo implantation

【作者簡介】謝帆，女，湖北人，碩士，生殖內分泌專業(yè).(*通訊作者)

【收稿日期】2015-06-05；【修回日期】2015-08-11

DOI：10.3969/j.issn.1004-3845.2016.1.010