肖曉娟，　盧寶蘭，　楊心悅，　王　影，　劉旭斌，　翟鳳儀，　余深平△

(中山大學(xué)附屬第一醫(yī)院 1影像科， 2病理科，廣東 廣州 510080)

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定量磁共振灌注成像用于評價直腸癌的微血管灌注及滲透性*

肖曉娟1，盧寶蘭1，楊心悅1，王影1，劉旭斌2，翟鳳儀1，余深平1△

(中山大學(xué)附屬第一醫(yī)院1影像科，2病理科，廣東 廣州 510080)

[摘要]目的： 采用定量磁共振(MR)灌注成像測定直腸癌的各灌注參數(shù)，以探究MR灌注成像在評價腫瘤局部微血管灌注量及滲透性方面的應(yīng)用價值。方法: 回顧性分析行直腸動態(tài)對比增強(qiáng)磁共振(DCE-MRI)掃描的直腸癌患者38例。計(jì)算腫瘤和正常腸壁感興趣區(qū)(ROI)灌注參數(shù) [對比劑容積轉(zhuǎn)換常數(shù)(Ktrans)、血漿與血管外細(xì)胞外間隙(EES) 間的速率常數(shù)(Kep)、單位體積組織的EES 容量(Ve)及初始強(qiáng)化曲線下面積(iAUC)]的平均值，并對腫瘤與正常腸壁、黏液腺癌與非黏液腺癌、不同分化程度及是否伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者各灌注參數(shù)值進(jìn)行比較分析。結(jié)果: 直腸癌的各灌注參數(shù)均較正常腸壁高，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)。直腸黏液腺癌較非黏液腺癌的Ktrans值低(P<0.05)。不同分化程度、伴有或不伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移直腸癌患者的Ktrans、Kep及Ve差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌iAUC較不伴者低。結(jié)論: 定量MR灌注成像驗(yàn)證了直腸癌較正常腸壁局部微血管灌注及滲透性的改變，并可用于鑒別黏液腺癌與非黏液腺癌的組織學(xué)分型，具有一定的診斷應(yīng)用價值。但是僅根據(jù)腫瘤的灌注值來判斷腫瘤的分化程度及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移尚不可靠。

[關(guān)鍵詞]直腸癌； 磁共振灌注成像； 微血管灌注； 滲透性

直腸癌的腸壁外侵襲、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、血行轉(zhuǎn)移及放化療效果均與腫瘤微血管情況密切相關(guān)，因此評估腫瘤血管對直腸癌的術(shù)前分期及預(yù)后評價具有重要意義[1]。傳統(tǒng)的腫瘤血管評價方法包括微血管密度計(jì)數(shù)、免疫染色、反轉(zhuǎn)錄聚合酶鏈反應(yīng)(reverse transcription polymerase chain reaction, RT-PCR)等，但都屬于有創(chuàng)性檢查，且耗時、不可重復(fù)[2]?；趧討B(tài)對比增強(qiáng)掃描及TISSUE4D后處理技術(shù)的定量磁共振(magnetic resonance，MR)灌注成像為近年來應(yīng)用較先進(jìn)的一種磁共振功能成像技術(shù)，具有高時間分辨率、多參數(shù)定量評價的優(yōu)點(diǎn)，可通過血漿與血管外細(xì)胞外間隙(extravascular extracellular space，EES)間的對比劑容積轉(zhuǎn)換常數(shù)(volume transfer constant，Ktrans)、血漿與EES 間的速率常數(shù)(rate constant of back flux，Kep)和單位體積組織的EES 容量(ex-travascular extracellular space fractional volume，Ve)的值無創(chuàng)地反映腫瘤的微循環(huán)情況[3]，已有研究將其用于放化療的效果預(yù)測及監(jiān)測，但結(jié)論不盡相同[4-5]。本研究擬采用該定量MR成像技術(shù)對直腸癌的各灌注參數(shù)進(jìn)行療前測定，以探究其局部微血管灌注及滲透性的改變及病理生理學(xué)基礎(chǔ)，以期為未來的進(jìn)一步臨床應(yīng)用提供參考。

材料和方法

1研究對象

收集中山大學(xué)附屬第一醫(yī)院2014年11月～2015年6月間38例行直腸高分辨MRI及動態(tài)對比增強(qiáng)磁共振成像(dynamic contrast-enhanced MRI，DCE-MRI)掃描的直腸癌患者資料。其中男22 例，女16 例，平均年齡(57.0±11.2)歲?；颊呒{入標(biāo)準(zhǔn)為：(1)檢查前經(jīng)腸鏡病理活檢明確為直腸癌；(2)檢查前未接受放、化療等輔助治療；(3)檢查后行手術(shù)治療且取得最終病理結(jié)果。所有受檢者均自愿接受直腸MRI 檢查并簽署知情同意書。

2MR掃描設(shè)備及檢查方法

采用Magnetom Verio 3.0 T (Siemens)超導(dǎo)型MR 成像儀，并選擇體部相控陣線圈。MRI掃描方案包括：(1)常規(guī)直腸高分辨矢狀、冠狀、正交軸位T2WI及正交軸位T1WI掃描。(2)正交軸位DCE-MRI掃描。首先，采用T1-vibe序列行3D雙翻轉(zhuǎn)角(2°和15°)掃描計(jì)算T1值，掃描參數(shù)為TR 5.08 ms，TE 1.74 ms，F(xiàn)OV 260 mm×260 mm，層厚3.60 mm，體素1.9 mm×1.4 mm×3.6 mm；然后，采用T1WI-3D-twist序列行DCE-MRI掃描，5期動態(tài)掃描后由高壓注射器經(jīng)肘靜脈團(tuán)注對比劑Gd-DTPA(廣州康臣公司)，注射劑量0.1 mmol/kg，流速為3 mL/s，注射對比劑后以同樣速度注射0.9%生理鹽水25 mL，共行75期不間斷動態(tài)掃描；掃描參數(shù)為TR 4.83 ms，TE 1.87 ms，層厚3.60 mm，F(xiàn)OV 260 mm×260 mm，體素2.0 mm×1.4 mm×3.6 mm，翻轉(zhuǎn)角12°。(3)常規(guī)正交軸位T1WI及3D-vibe-T1WI增強(qiáng)掃描。

3資料分析

3.1DCE-MRI圖像及數(shù)據(jù)處理采用磁共振后處理工作站(Syngo MultiModality Workplace, VE40A； Siemens)的Tissue 4D軟件對DCE-MRI圖像進(jìn)行后處理，具體步驟如下：(1)利用Tissue 4D軟件對平掃及DCE-MRI所得灌注圖像進(jìn)行同層面校準(zhǔn)；(2)于腫瘤區(qū)、正常腸壁(結(jié)合常規(guī)高分辨T2WI及增強(qiáng)掃描確定腫瘤的邊緣，選取距離腫瘤邊緣至少2 cm以外的腸壁作為正常腸壁)及鄰近肌肉(腫瘤鄰近的正常閉孔內(nèi)肌或臀大肌)分別選定2個、1個和1個感興趣區(qū)(region of interest，ROI)，生成時間-強(qiáng)化曲線(time-relative enhancement curve)，如圖1A～C所示；(3)選取容積計(jì)算范圍(volume of interest，VOI)，選擇原則為范圍內(nèi)包含腫瘤全部、部分正常腸壁及鄰近肌肉(選取原則如前文所述)，且須避開膀胱；(4)根據(jù)VOI內(nèi)血流特點(diǎn)選擇合適的動脈輸入函數(shù)(arterial input function，AIF)模型，方法為依次試匹配軟件內(nèi)的“Fast”、“Intermediate”和“Slow”模型，卡方值最小的提示模型匹配最好，然后選擇該模型并隨即計(jì)算獲得VOI的各灌注值(圖1D～F)；(5)選擇ROI并獲得灌注指標(biāo)Ktrans、Kep、Ve和初始強(qiáng)化曲線下面積(initial area under curve，iAUC)值(圖1G～I(xiàn))。共選取12個ROI，第1～3個選取腫瘤的3個最大層面，第4～6個選取步驟(4)所顯示的灌注值最高的區(qū)域，第7～9個選取正常腸壁，第10～12個選取鄰近肌肉。以上ROI的選擇均結(jié)合T2WI平掃圖像考慮。(6)保存后處理圖像并記錄參數(shù)值。

Figure 1.Quantitative perfusion analysis of a 42-year-old woman diagnosed with rectal cancer. A, B: ROIs of the carcinoma, normal rectal wall and adjacent muscle; C: time-relative enhancement curves of the 4 selected ROIs; D～F: drawing the volume of interest for calculation and modeling with color; G～I(xiàn): perfusion parameters of the drawn ROIs were presented.

圖1直腸癌定量MR灌注成像分析示例圖

3.2病理資料分析直腸癌依據(jù)腺管形態(tài)學(xué)特征及腺樣結(jié)構(gòu)的多少分為高分化癌、中分化癌和低分化癌。95%以上的腫瘤組織顯示腺樣結(jié)構(gòu)者可定為高分化腺癌(Ⅰ級)，50%～95%定為中分化腺癌(Ⅱ級)，5%～50%定為低分化腺癌(Ⅲ級)，5%以下的定為未分化癌(Ⅳ級)[6]。因黏液腺癌的臨床治療及預(yù)后與非黏液腺癌不同，本研究將納入病例的組織學(xué)類型分為黏液腺癌和非黏液腺癌(包括管狀腺癌、乳頭狀癌等)2組。本研究中1例患者經(jīng)病理證實(shí)伴有雙側(cè)卵巢種植轉(zhuǎn)移，1例CT診斷肺轉(zhuǎn)移但無病理證實(shí)，其余36例患者均未發(fā)現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移。

4統(tǒng)計(jì)學(xué)處理

應(yīng)用SPSS 20.0 統(tǒng)計(jì)軟件進(jìn)行分析。灌注指標(biāo)Ktrans、Kep、Ve和iAUC值均采用均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差(mean±SD)表示。腫瘤與正常腸壁的比較采用配對t檢驗(yàn)；黏液腺癌與非黏液腺癌、低分化與中高分化、伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌灌注值的比較采用兩獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)；若前述分析數(shù)據(jù)正態(tài)性檢驗(yàn)P<0.10，則采用對應(yīng)的秩和檢驗(yàn)。以P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

結(jié)果

1直腸癌與正常腸壁的灌注值測量結(jié)果及比較

38例直腸癌(114個ROI)與正常腸壁的平均灌注值測量結(jié)果顯示，腫瘤的各項(xiàng)灌注參數(shù)值明顯低于正常腸壁(P<0.01)，見表1。

表1直腸癌與正常腸壁的灌注值比較

Table 1.Perfusion parameters of rectal cancer and normal rectal wall (Mean±SD.n=38)

PerfusionparameterRectalcancerNormalrectalwallPKtrans(min-1)0.24±0.130.09±0.050.000Kep(min-1)0.82±0.470.64±0.500.007Ve0.36±0.100.22±0.090.000iAUC(mmol·L-1·s)5.17±5.072.10±2.040.000

2直腸癌組織學(xué)類型與灌注值的關(guān)系

本組病例中8例黏液腺癌與30例非黏液腺癌的灌注值比較，Ktrans值較低，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；兩組間Kep、Ve及iAUC差異不顯著，見表2。

表2黏液腺癌與非黏液腺癌的灌注值比較

Table 2.Perfusion parameters of mucinous and nonmucinous rectal cancer (Mean±SD)

PerfusionparameterMucinousrectalcancer(n=8)Nonmucinousrectalcancer(n=30)PKtrans(min-1)0.16±0.580.26±0.140.015Kep(min-1)0.82±0.750.81±0.380.964Ve0.32±0.080.37±0.110.194iAUC(mmol·L-1·s)4.02±1.805.47±5.620.235

3直腸癌病理分化程度對直腸癌灌注值的影響

腫瘤分化程度方面，本研究38例直腸癌患者中有高分化1例，中分化27例，低分化10例，將中高分化合并與低分化組的灌注值進(jìn)行比較，結(jié)果顯示中高分化組與低分化組的各灌注指標(biāo)的差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，見表3。

表3不同分化程度直腸癌的灌注值比較

Table 3.Perfusion parameters of poorly and moderately-to-well differentiated rectal cancer (Mean±SD)

PerfusionparameterPoorlydifferentiatedrectalcancer(n=10)Moderately-to-welldifferentiatedrectalcancer(n=28)PKtrans(min-1)0.33±0.130.45±0.360.33Kep(min-1)0.90±0.680.79±0.380.53Ve0.33±0.070.37±0.110.19iAUC(mmoL·L-1·s)3.76±1.785.66±5.760.13

4伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌灌注值的比較

本組病例經(jīng)病理證實(shí)伴有和不伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌患者分別有17和21例。兩組患者的灌注值僅iAUC的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，結(jié)果顯示不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌iAUC值高于伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌；但兩組間Ktrans、Kep和Ve差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，見表4。

討論

腫瘤的生長依賴于血管生成，如果沒有血管系統(tǒng)，腫瘤組織會處于停滯、靜止?fàn)顟B(tài)，在新血管生成后腫瘤則可呈指數(shù)倍生長，并向周圍組織侵襲和出現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移[7]。因此，了解腫瘤的微血管灌注情況對于直腸癌的生物學(xué)特性及預(yù)后評估具有重要價值。本研究所采用的DCE-MRI即可通過小分子對比劑在組織內(nèi)的運(yùn)動情況間接、無創(chuàng)地反映腫瘤的微血管灌注環(huán)境。當(dāng)靜脈團(tuán)注對比劑后，對比劑到達(dá)腫瘤處的毛細(xì)血管床進(jìn)而很快滲漏至EES。DCE-MRI所得參數(shù)Ktrans描述的是對比劑經(jīng)血管內(nèi)皮轉(zhuǎn)運(yùn)至EES的速率，其大小可評價局部的血管灌注量及血管的滲透面積；因?yàn)閷Ρ葎┎荒苓M(jìn)入細(xì)胞內(nèi)，EES內(nèi)分布與循環(huán)的對比劑量Ve就可以反映EES的大小；一段時間后，對比劑開始從EES回流至相應(yīng)血管內(nèi)，回流的速度即灌注參數(shù)Kep，Kep的大小很大程度受毛細(xì)血管滲透性的影響。此外，本研究納入了半定量模型的灌注參數(shù)iAUC，因?yàn)槠洳皇芄嘧?shù)模型的影響，可以整體反映感興趣區(qū)的血流量情況[3]。

表4伴和不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌灌注值比較

Table 4.Perfusion parameters of rectal cancer with or without lymph node metastasis (Mean±SD)

PerfusionparameterWithlymphnodemetastasis(n=17)Withoutlymphnodemetastasis(n=21)PKtrans(min-1)0.22±0.090.26±0.160.38Kep(min-1)0.79±0.580.83±0.370.78Ve0.38±0.090.35±0.110.45iAUC(mmol·L-1·s)3.27±1.786.71±6.290.03

本研究結(jié)果顯示直腸癌的Ktrans、Kep、Ve及iAUC值均高于正常直腸腸壁。其中，直腸癌Ktrans和Kep值增高與目前報道的Yao等[8]及Kim等[2]的研究結(jié)果一致，因?yàn)槟[瘤新生血管的結(jié)構(gòu)及功能發(fā)育不完善，相較正常血管通常具有更高的滲透性和血流量，所以導(dǎo)致了Ktrans及Kep值的增高，同理iAUC也相應(yīng)增高。但Ve的研究結(jié)果各異，Yao等[8]的結(jié)果與本文一致認(rèn)為直腸癌的Ve值較正常腸壁高，而Kim等[2]的研究得出直腸癌與正常腸壁的并無差異，Janssen等[9]利用CT灌注則得出直腸癌與正常腸壁的Ve值接近。已有研究表明，腫瘤的EES會增大以滿足需求量增加的氧和營養(yǎng)物質(zhì)[3]，本研究的結(jié)論符合該腫瘤血管的特點(diǎn)。出現(xiàn)前述研究結(jié)果差異的原因可能為Janssen等所使用CT灌注的采集時間較短，不能全面反映對比劑的滲透情況，所得EES的值并不準(zhǔn)確；而Kim等的研究掃描時間夠長，同樣出現(xiàn)了陰性結(jié)果，他們提出的解釋為EES還可能受多種因素如細(xì)胞密度、組織缺氧情況等的影響。

直腸黏液腺癌屬于直腸癌的一種組織學(xué)分型，發(fā)生率約占結(jié)直腸癌的5～15%。研究發(fā)現(xiàn)其新輔助放化療效果更不理想且預(yù)后較非黏液腺癌差[10]。因此，術(shù)前發(fā)現(xiàn)直腸癌是否屬于黏液腺癌有助于患者合理選擇新輔助放化療并評估預(yù)后。本研究結(jié)果顯示直腸黏液腺癌的Ktrans值低于非黏液腺癌，這與Oberholzer等[11]的結(jié)論相符，其病理生理學(xué)原理為黏液腺癌在細(xì)胞外形成較大的黏液湖，限制了血管內(nèi)外的小分子運(yùn)動，并導(dǎo)致了腫瘤毛細(xì)血管滲透面積的減小，從而使Ktrans值減小。黏液腺癌與非黏液腺癌在其它灌注指標(biāo)方面及腫瘤分化程度的各個灌注值并無顯著差異，但是目前關(guān)于粘液腺癌與非黏液腺癌的灌注值評價研究很少。在評價腫瘤分化程度方面，本文結(jié)果提示低分化與中高分化的直腸腺癌在灌注值方面并無差異。國內(nèi)外有數(shù)篇研究亦就此進(jìn)行了比較，但結(jié)論不一[2, 8, 12]，因受局部腫瘤綜合狀況的影響，研究間差異較大，是否能根據(jù)灌注值來預(yù)估腫瘤的分化程度尚需進(jìn)一步大樣本的研究得出更可靠的證據(jù)。

淋巴結(jié)的術(shù)前評價是直腸癌的另一項(xiàng)重要評估內(nèi)容，Langman等[13]的最新研究發(fā)現(xiàn)約1/3左右的直腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)直徑<3 mm，超過一半的直腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)≤5 mm，因此，單純依靠淋巴結(jié)的形態(tài)來判斷轉(zhuǎn)移有一定局限性，有研究提出是否可以利用功能成像來評估淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。Yao等[8]的研究指出直腸癌是否伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與Ktrans相關(guān)，但未給出2組Ktrans的具體數(shù)值。然而，本研究結(jié)果顯示伴有和不伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌Ktrans、Kep及Ve均無差異，伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的直腸癌iAUC較不伴者低。因?yàn)榱馨徒Y(jié)轉(zhuǎn)移受病程長短、病理分化程度等多方面因素的影響，僅依靠對腫瘤本身的灌注參數(shù)來預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的價值有待進(jìn)一步探討。

綜上所述，本研究通過DCE-MRI定量灌注驗(yàn)證了直腸癌較正常腸壁微血管灌注及滲透性的改變，并發(fā)現(xiàn)直腸黏液腺癌的Ktrans值較非黏液腺癌低，說明了DCE-MRI定量灌注在無創(chuàng)反映腫瘤微循環(huán)情況方面的作用。但是，是否能僅根據(jù)腫瘤的灌注值來判斷腫瘤的分化程度及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移尚需進(jìn)一步研究。

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(責(zé)任編輯： 林白霜， 羅森)

Quantitative perfusion parameters of dynamic contrast-enhanced magne-tic resonance imaging in patients with rectal cancer: estimation of the microvascular perfusion and permeabilityXIAO Xiao-juan1, LU Bao-lan1, YANG Xin-yue1, WANG Ying1, LIU Xu-bin2, ZHAI Feng-yi1, YU Shen-ping1

(1DepartmentofRadiology,2DepartmentofPathology,TheFirstAffiliatedHospital,SunYat-senUniversity,Guangzhou510080,China.E-mail:ethan_yu@sina.com)

[ABSTRACT]AIM: To investigate the perfusion parameters using dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging (DCE-MRI) in rectal cancer patients so as to explore its potential value in estimating the microvascular condition including perfusion and permeability. METHODS: The data of 38 rectal cancer patients examined with DCE-MRI was retrospectively analyzed. The perfusion parameters of carcinoma and normal rectal wall in each case were calculated, including volume transfer constant (Ktrans), rate constant of back flux (Kep), extravascular extracellular space fractional volume (Ve) and initial area under curve (iAUC). The mean values of tumor and normal rectal wall, mucinous and nonmucinous carcinoma, poorly and moderately-to-well differentiated carcinoma, case with or without lymph node metastasis were compared. RESULTS: All the parameters of rectal cancer were higher than normal rectal wall (P<0.01). No significant difference was found between poorly and moderately-to-well differentiated carcinoma in terms of Ktrans, Kepand Ve, neither was the case with or without lymph node metastasis. The cases with lymph node metastasis had lower iAUC than those without (P<0.05). CONCLUSION: Quantitative perfusion DCE-MRI answered the microvascular perfusion and permeability change of rectal cancer compared with normal rectal wall, besides it could be used to distinguish between mucinous and nonmucinous carcinoma, which demonstrated its value in the evaluation of rectal cancer. However, it should not be recommended to predict the degrees of tumor cell differentiation and lymph node metastasis just according to the perfusion parameters.

[KEY WORDS]Rectal cancer; Magnetic resonance perfusion imaging; Microvascular perfusion; Permeability

通訊作者△Tel: 0594-6923115; E-mail: xueleiwu@163.com

[收稿日期]2015- 06- 05[修回日期] 2015- 10- 14

[文章編號]1000- 4718(2015)12- 2169- 07

doi:10.3969/j.issn.1000- 4718.2015.12.009

[中圖分類號]R735.3+7

[文獻(xiàn)標(biāo)志碼]A