姜 朋 趙樹雨 李 芳 王宏偉

(遼寧師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 大連 116081)

單條膠黏藻(Dumontia simplex Cotton)隸屬于紅藻門(Rhodophyta), 杉藻目(Gigartinales), 膠黏藻科(Dumontiaceae), 膠黏藻屬(Dumontia Lamouroux), 藻體直立, 多數(shù)叢生, 單條不分枝, 基部有小盤狀固著器, 其上有一短細(xì)的楔形柄, 向上逐漸擴(kuò)張成為一個(gè)倒披針形或線形的扁平葉片, 長度可達(dá) 3—35cm, 寬度有 2—22cm, 一般藻體呈紫紅色, 生長在低潮帶的石沼中(圖1)。囊果12月至次年1月成熟, 四分孢子囊冬季至春季成熟, 除遼寧的大連、長?？h外, 在山東的青島、煙臺及威海等地均有分布(夏邦美, 2004;曾呈奎, 2009)。

單條膠黏藻具有較高食用價(jià)值, 含有較多蛋白質(zhì)和多糖(Su et al, 2004)。夏邦美(2004)及曾呈奎(2009)對其外部形態(tài)、內(nèi)部構(gòu)造進(jìn)行了研究。Saunders(2005)對單條膠黏藻細(xì)胞色素 c氧化酶亞基I(COI)基因序列進(jìn)行了分析, Saunders等(2011)又對其進(jìn)行了核酮糖1,5-二磷酸梭化酶/氧化酶大亞基(rbcL)基因和核糖體大亞基(LSUrRNA)基因序列的分析等。溫度、光強(qiáng)和鹽度是影響海藻生長、發(fā)育等生命活動(dòng)的重要因子(王波等, 2007; Chen et al, 2012; 丁蘭平等, 2013), 但有關(guān)環(huán)境因子對該藻的孢子發(fā)育影響及生活史方面尚未見報(bào)道。

本文通過開展溫度、光強(qiáng)和鹽度等環(huán)境因子對單條膠黏藻孢子早期發(fā)育影響的研究, 探討其孢子發(fā)生類型和生活史, 旨在為單條膠黏藻的種質(zhì)保存、育苗和人工養(yǎng)殖提供理論依據(jù)。

圖1 單條膠黏藻的野外生境Fig.1 Habitat of D. simplex from Fujiazhuang, Dalian

1 材料與方法

1.1 材料采集

單條膠黏藻標(biāo)本于2014年1月15日和2014年2月15日采于大連市付家莊低潮帶的石沼中, 分別將帶有成熟囊果的雌配子體、帶有四分孢子囊的四分孢子體活體置于盛有海水的保溫箱中, 帶回實(shí)驗(yàn)室。

實(shí)驗(yàn)用海水取自付家莊海域的天然海水, 經(jīng)ST20S手持式鹽度計(jì)(購自美國 Ohaus公司)測量, 海水鹽度為30。

1.2 材料預(yù)處理

將天然海水經(jīng)過濾、滅菌, 冷卻后用于實(shí)驗(yàn)。不同鹽度的海水, 是通過將滅菌后的海水蒸發(fā)濃縮, 再經(jīng)蒸餾水稀釋后獲得。

將四分孢子體和雌配子體進(jìn)行藻體表面去污處理, 使用解剖針和軟毛刷輕輕去除藻體表面的附著物, 再以滅菌的海水將其沖洗數(shù)次。將處理后的藻體分別暫養(yǎng)于已滅菌的玻璃缸(20cm×10cm×10cm)中,玻璃缸底部鋪滿載玻片, 倒入消毒海水并充氣培養(yǎng),暫養(yǎng)條件為溫度 12°C、光照強(qiáng)度 160μmol/(m2·s)、鹽度 30, 光周期為光(L)︰暗(D)=12︰12。經(jīng)過約 24h的暫養(yǎng), 將載玻片取出放在顯微鏡(Nikon 216987)下觀察, 待視野中(10×10倍)觀察到的孢子附著量達(dá)到20—25個(gè)時(shí), 取出進(jìn)行后續(xù)培養(yǎng)及觀察實(shí)驗(yàn)。

1.3 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

溫度組試驗(yàn): 溫度設(shè)置為 6、9、12、15、20、30°C六個(gè)梯度, 光照強(qiáng)度設(shè)置為 160μmol/(m2·s), 鹽度為30, 光照周期為L︰D=12︰12。

光照強(qiáng)度組試驗(yàn): 光照強(qiáng)度設(shè)置為80、120、160、200、240、300、400μmol/(m2·s)七個(gè)梯度, 溫度為 12°C,鹽度為30, 光照周期為L︰D=12︰12。

鹽度組試驗(yàn): 鹽度設(shè)置為 15、20、25、30、35、40、50 七個(gè)梯度, 溫度為 12°C, 光強(qiáng)為 160μmol/(m2·s),光照周期為L:D=12:12。

每組實(shí)驗(yàn)重復(fù)3次, 將已經(jīng)附著了果孢子和四分孢子的載玻片分別放入滅菌后的D15cm培養(yǎng)皿中并編碼,倒入相應(yīng)處理的polyethersulphone (PES)培養(yǎng)液(PES培養(yǎng)液是PES原液:滅菌海水=1:49, 每1000 mL的培養(yǎng)液中加2mg的GeO2, 防止硅藻生長)至培養(yǎng)皿2/3體積處,將培養(yǎng)皿放置在相應(yīng)條件的光溫控制培養(yǎng)箱中持續(xù)培養(yǎng), 培養(yǎng)過程中每4天更換1次培養(yǎng)液。

1.4 觀察方法與統(tǒng)計(jì)分析

培養(yǎng)期間每 2天一次取出載玻片觀察孢子的萌發(fā)情況, 用Olympus BH2數(shù)碼相機(jī)(Olympus Beijing Co. Ltd., China)照相保存, 形成盤狀體后即測量其直徑, 隨后每周每組隨機(jī)抽取 10個(gè)盤狀體測量一次。盤狀體平均相對生長速率利用公式求得:

RGR(%/d)=(lnWt-lnW0)/t×100%

式中, W0表示初始盤狀體直徑, t是培養(yǎng)的天數(shù)(d), Wt表示培養(yǎng)t天后的盤狀體直徑。

2 結(jié)果與分析

2.1 單條膠黏藻孢子(果孢子)的發(fā)育過程

雌配子體表面形成的囊果較小, 散生于內(nèi)皮層,呈小斑點(diǎn)狀(圖 2a), 暫養(yǎng)條件下培養(yǎng)約 24h, 果孢子放散后附著在載玻片上, 單個(gè)附著或多個(gè)附著于一起, 呈黃褐色, 近球形, 直徑為 5—10μm, 內(nèi)含有紅色和黃褐色色素(圖2b)。果孢子附著后開始分裂成四個(gè)細(xì)胞后并在此基礎(chǔ)不斷分裂(圖2c), 分裂期內(nèi)細(xì)胞生長不顯著, 繼續(xù)培養(yǎng), 整個(gè)細(xì)胞團(tuán)的細(xì)胞數(shù)量增長明顯, 顯微鏡下觀察的細(xì)胞團(tuán)仍為近球形(圖 2d—e)培養(yǎng)到第6—8天時(shí)細(xì)胞團(tuán)的直徑達(dá)到約60μm, 形成了一個(gè)圓盤形的結(jié)構(gòu), 并出現(xiàn)了頂細(xì)胞和基細(xì)胞的分化, 該結(jié)構(gòu)發(fā)育成了盤狀體(圖 2f)。進(jìn)入盤狀體生長階段, 細(xì)胞仍然不斷分裂, 盤狀體開始不斷地生長、增大(圖2g—h), 培養(yǎng)到30天左右時(shí), 盤狀體停止生長, 其一側(cè)隆起, 繼續(xù)分裂伸長形成直立枝(圖2i)。

四分孢子的早期發(fā)育情況與果孢子基本一致。

2.2 溫度對孢子早期發(fā)育的影響

溫度對果孢子早期發(fā)育影響如圖3所示。溫度為6°C時(shí), 盤狀體增長緩慢, 第36天時(shí)直徑接近190μm,相對生長速率為4.34%; 溫度為 9°C時(shí), 果孢子最先萌發(fā)出盤狀體, 且盤狀體直徑增長最快, 初始盤狀體直徑達(dá)到60μm, 第36天時(shí)為290μm, 相對生長速率為5.53%; 溫度12°C時(shí)盤狀體增長較快, 36天時(shí)直徑達(dá)到240μm, 相對生長速率為4.98%; 溫度為15°C和20°C時(shí), 果孢子萌發(fā)少許且盤狀體生長十分緩慢,培養(yǎng)到后期無法萌發(fā)出直立芽體; 溫度為 30°C時(shí),果孢子不萌發(fā)。適合果孢子生長的溫度范圍為 9—12°C, 對其生長影響的優(yōu)劣順序?yàn)?9°C ＞ 12°C ＞ 6°C＞ 15°C, 最適培養(yǎng)溫度為 9°C。

圖2 單條膠黏藻果孢子的萌發(fā)過程Fig.2 The development of carpospores of D. simplex

圖3 溫度對培養(yǎng)36天果孢子的發(fā)育影響Fig.3 Effect of temperature on the development of carpospores cultured for 36 days

溫度對四分孢子早期發(fā)育影響見圖 4。溫度為6°C時(shí), 培養(yǎng)34天時(shí)盤狀體直徑為210μm, 相對生長速率為4.79%; 在9°C和12°C時(shí)盤狀體發(fā)育最快, 培養(yǎng) 34天的直徑都接近 300μm, 相對生長速率分別為5.48%和 5.49%; 溫度為 15°C 時(shí), 盤狀體發(fā)育較快,第34天的直徑和相對生長速率分別為230μm、4.89%;溫度為 20°C時(shí)四分孢子萌發(fā)少許, 盤狀體生長十分緩慢; 溫度為30°C時(shí), 四分孢子不萌發(fā)。以上分析看出, 影響盤狀體生長的優(yōu)劣順序?yàn)?9°C=12°C ＞ 15°C＞ 6°C ＞ 20°C ＞ 30°C, 最適溫度范圍為 9—12°C。

2.3 光照強(qiáng)度對孢子早期發(fā)育的影響

圖5表示光照強(qiáng)度對果孢子早期發(fā)育的影響。光照強(qiáng)度為 80μmol/(m2·s)時(shí), 盤狀體生長緩慢, 培養(yǎng) 36天的相對生長速率為 3.57%; 光強(qiáng) 120μmol/(m2·s)下的盤狀體在培養(yǎng) 36天時(shí)直徑接近 210μm, 相對生長速率為 4.42%; 光強(qiáng)為 160μmol/(m2·s)時(shí), 盤狀體發(fā)育最快, 第 36天時(shí)直徑接近 300μm, 相對生長速率為 5.36%; 光強(qiáng)為 200μmol/(m2·s)時(shí), 第 36 天時(shí)盤狀體直徑約為 240μm, 相對生長速率分別為 4.78%; 光強(qiáng)為 240μmol/(m2·s)和 300μmol/(m2·s)時(shí), 盤狀體的生長受到明顯抑制, 培養(yǎng) 36天的相對生長速率分別為3.69%和 0.10%。光強(qiáng)為 400μmol/(m2·s)時(shí), 盤狀體培養(yǎng)到后期逐漸死亡。以上分析表明, 在適宜盤狀體生長的光照強(qiáng)度范圍內(nèi), 優(yōu)劣順序?yàn)?160μmol/(m2·s) ＞200μmol/(m2·s) ＞ 120μmol/(m2·s)。

圖5 光強(qiáng)對培養(yǎng)36天果孢子發(fā)育的影響Fig.5 Effect of light intensity on the development of carpospores cultured for 36 days

光照強(qiáng)度對四分孢子早期發(fā)育的影響見圖6。光強(qiáng)為 80μmol/(m2·s)時(shí), 盤狀體的生長受到明顯抑制,培養(yǎng)34天時(shí)相對生長速率僅為3.74%; 光強(qiáng)為120、160、200、240μmol/(m2·s)時(shí), 盤狀體增長較快, 取培養(yǎng) 34天盤狀體直徑計(jì)算相對生長速率, 分別為光強(qiáng)120μmol/(m2·s)下的 4.56%、160μmol/(m2·s)下的 5.54%、200μmol/(m2·s)下 的 5.48% 和 240μmol/(m2·s)下 的4.71%; 高光強(qiáng) 300μmol/(m2·s)和 400μmol/(m2·s)下盤狀體增長又受到明顯抑制, 盤狀體萌發(fā)少許, 后期大量死亡, 光強(qiáng) 300μmol/(m2·s)下相對生長速率為3.48%。以上分析表明, 影響盤狀體生長的趨勢為160μmol/(m2·s) = 200μmol/(m2·s) ＞ 240μmol/(m2·s) ＞120μmol/(m2·s) ＞ 80μmol/(m2·s) ＞ 300μmol/(m2·s) ＞400μmol/(m2·s), 四分孢子生長的適宜范圍為 120—240μmol/(m2·s), 最適培養(yǎng)光強(qiáng)為 160—200μmol/(m2·s)。

圖6 光強(qiáng)對培養(yǎng)34天四分孢子發(fā)育的影響Fig.6 Effect of different light intensity on the development of tetraspore cultured for 34 days

2.4 鹽度對孢子早期發(fā)育的影響

不同鹽度條件下對由果孢子發(fā)育成的盤狀體進(jìn)行直徑測量, 培養(yǎng)初期生長差距不明顯, 培養(yǎng)到后期各個(gè)時(shí)間點(diǎn)上的生長差距逐漸加大(圖7)。鹽度為15時(shí), 盤狀體的生長受到明顯抑制, 發(fā)育緩慢; 鹽度范圍為 20、25、30、35時(shí), 盤狀體生長較快, 取培養(yǎng)36天的盤狀體計(jì)算相對生長速率, 在鹽度 20時(shí)為4.10%、鹽度25時(shí)為5.04%、鹽度30時(shí)為5.53%和鹽度35時(shí)為4.69%; 鹽度為40和50時(shí), 盤狀體的生長又受到明顯抑制, 培養(yǎng)到后期出現(xiàn)盤狀體大量死亡的情況。以上分析表明, 在適合盤狀體生長的鹽度范圍內(nèi), 鹽度影響其生長的關(guān)系為 30 ＞ 25 ＞ 35 ＞ 20,鹽度為30時(shí)盤狀體生長最好。

鹽度對四分孢子生長影響與果孢子一致。

圖7 鹽度對培養(yǎng)36天果孢子發(fā)育的影響Fig.7 Effect of seawater salinity on the development of carpospores cultured 36 days

2.5 生活史

圖8展示了單條膠黏藻生活史, 根據(jù)生殖發(fā)育可將其分為有性生殖和無性生殖兩個(gè)階段。

在有性生殖階段, 雄配子體外皮層細(xì)胞分裂生成精子囊母細(xì)胞, 經(jīng)有絲分裂生成精子囊, 精子囊多聚集成群, 成熟后釋放精子。雌配子體內(nèi)皮層細(xì)胞分化生成了輔助細(xì)胞枝叢和果胞枝叢, 均由 3—7個(gè)細(xì)胞組成, 末端細(xì)胞分別為輔助細(xì)胞和果胞。游離的精子通過受精絲與果胞內(nèi)卵子結(jié)合形成合子; 受精后,果胞與下位細(xì)胞融合產(chǎn)生聯(lián)絡(luò)絲; 合子通過聯(lián)絡(luò)絲進(jìn)入輔助細(xì)胞并與之融合發(fā)育, 隨后產(chǎn)生產(chǎn)孢絲, 該產(chǎn)孢絲向外形成幼果孢子囊, 并不斷成熟為果孢子囊;同時(shí)由輔助細(xì)胞產(chǎn)生的營養(yǎng)絲與周圍的髓絲混雜, 圍繞產(chǎn)孢絲細(xì)胞形成一個(gè)絲狀囊果被, 并與果孢子囊一起形成近球形的果孢子體(囊果), 果孢子體頂端具小囊孔, 寄生于雌配子體中, 成熟后的果孢子體通過小囊孔釋放二倍體的果孢子。果孢子發(fā)育成盤狀體后繼續(xù)生長至萌發(fā)出直立枝, 直立枝生長成四分孢子體。

在無性生殖階段, 四分孢子體成熟后分化出四分孢子囊, 側(cè)生于內(nèi)皮層細(xì)胞, 四分孢子囊聚集成群,囊內(nèi)的原生質(zhì)體經(jīng)減數(shù)分裂形成 4個(gè)單倍體的孢子,為四分孢子。四分孢子外形相同, 但有性別分化, 成熟后即脫離母體, 其萌發(fā)與果孢子相類似, 分別萌發(fā)成雄配子體或雌配子體。

由上述結(jié)果可知, 單條膠黏藻的生活史是由單倍的雌、雄配子體和二倍的果孢子體及四分孢子體構(gòu)成, 配子體和四分孢子體外形一致, 交替出現(xiàn), 屬于典型的同型世代交替。

圖8 單條膠黏藻的生活史Fig.8 The life history of D. simplex

3 討論

我們觀察到單條膠黏藻果孢子和四分孢子的發(fā)生類型均為直接盤狀體型, 即孢子發(fā)育成盤狀體的過程中無任何形式的絲狀體出現(xiàn)。在培養(yǎng)中發(fā)現(xiàn), 盤狀體直徑范圍220—320μm時(shí)萌發(fā)出直立枝, 之前有報(bào)道, 舌狀蜈蚣藻[Grateloupia livida (Harv.) Yamada]和角叉菜(Chondrus ocellatus Holmes)的盤狀體分別在直徑達(dá)到250—300μm和200—320μm時(shí)萌發(fā)出直立芽體(陳偉洲等, 2013; Li et al, 2010), 由此可見,不同紅藻的盤狀體萌發(fā)出直立芽體時(shí)的直徑各不相同。另外, 我們還發(fā)現(xiàn), 兩個(gè)或多個(gè)孢子能聯(lián)合成一個(gè)超級盤狀體(圖 9), 這種早期發(fā)生的盤狀體自融合現(xiàn)象, 在其他紅藻中均有報(bào)道(Ordu?a-Rojas et al,1999; Li et al, 2010; Zhao et al, 2010)。我們認(rèn)為, 融合后的盤狀體面積增大, 可增加其固著能力, 這與該紅藻在潮間帶棲息適應(yīng)能力有關(guān)。因?yàn)榇竺娣e固著可以增加其抗海流的影響, 增加直立枝產(chǎn)生及成苗形成, 因此, 盤狀體的融合對單條膠黏藻孢子早期發(fā)育有重要的作用。

圖9 超級盤狀體Fig.9 Coalescence with different spores

溫度是影響紅藻生長發(fā)育的主要因子之一, 許多研究結(jié)果都證明了這一點(diǎn)(Rietema, 1982; 湯曉榮等, 1997)。對單條膠黏藻果孢子和四分孢子進(jìn)行培養(yǎng)觀察, 發(fā)現(xiàn)其生長最適溫度略有不同, 其中四分孢子對溫度的耐受性更強(qiáng), 但孢子在溫度范圍9—12°C時(shí)的發(fā)育效果均優(yōu)于其他條件, 這表明孢子適合生長于低溫條件, 但溫度太低(6°C以下)則不利于其生長。這與其他紅藻孢子發(fā)育有差異, 如舌狀蜈蚣藻[G.livida (Harv.) Yamada]和帶形蜈蚣藻(G. turuturu Yamada)孢子最適發(fā)育溫度分別為 25—30°C和 25°C(陳偉洲等, 2013; Wei et al, 2013), 亞洲蜈蚣藻(G.asiatica Kawaguchi et Wang)和細(xì)弱蜈蚣藻(G. tenuis Wang et Luan)孢子最適發(fā)育溫度為 20°C 和 24°C(Adharini et al, 2014; 曹翠翠等, 2015), 而與同屬的D. contorta (S. G. Gmelin) Ruprecht最為接近(最適培養(yǎng)溫度為12°C)(Rietema et al, 1982)。自然環(huán)境中, 單條膠黏藻生長在冬季和春季, 初春季節(jié)大連附近黃渤海海區(qū)的海面溫度在 10°C以下(湯明義等, 1986),這與低溫更適合單條膠黏藻孢子生長結(jié)果相符。

實(shí)驗(yàn)室條件下, 四分孢子與果孢子相比, 對光強(qiáng)耐受能性更強(qiáng), 但在 120—200μmol/(m2·s)時(shí), 兩者發(fā)育成的盤狀體均生長較快, 相對生長速率大, 這與D.contorta (S. G. Gmelin) Ruprecht最適培養(yǎng)光強(qiáng)為160μmol/(m2·s)相接近(Rietema, 1982); 當(dāng)光強(qiáng)高于240μmol/(m2·s)時(shí), 其盤狀體生長緩慢, 這說明高光強(qiáng)明顯抑制盤狀體的生長、發(fā)育。據(jù)報(bào)道, 光強(qiáng)也會(huì)影響海藻的垂直分布(Satoh et al, 1983; Gevaert et al,2002), 本研究觀察到單條膠黏藻位于低潮帶和潮下帶緣區(qū), 暴露在強(qiáng)光照下時(shí)間較短, 故推測單條膠黏藻的飽和光強(qiáng)很弱, 這與其生長在冬季、春季的時(shí)間相吻合。因?yàn)榇杭竟鈴?qiáng)明顯弱于夏季, 初春到夏末海面光強(qiáng)升高很多, 期間單條膠黏藻生活在低潮帶和潮下帶緣的石沼中和巖石上, 隨著潮汐漲落會(huì)暴露在陽光下, 過高光強(qiáng)會(huì)抑制其生長。

鹽度是影響海藻生長的重要環(huán)境因子(丁蘭平等,2013; Guo et al, 2015; 朱曉文等, 2015)。一般來講,單條膠黏藻孢子生長鹽度范圍為 20—35, 高鹽和低鹽均能抑制其正常生長、發(fā)育。另外, 鹽度不僅影響海藻的生物量, 還能影響其垂直分布(Fong et al,1996; Iwamoto et al, 2003), 單條膠黏藻生長于低潮帶的石沼中, 暴露在空氣中的時(shí)間較短, 因海水蒸發(fā)或降水引發(fā)鹽度變化不太大, 我們檢測到暴露在潮間帶石沼中的海水鹽度為 33, 這與本研究設(shè)置的鹽度 35較接近, 因此, 單條膠黏藻孢子適宜生長在20—35的鹽度范圍內(nèi)。

我們通過培養(yǎng)發(fā)現(xiàn), 單條膠黏藻四分孢子和果孢子外形相同, 但最適培養(yǎng)條件下, 四分孢子從孢子附著到萌發(fā)出直立枝所用時(shí)間比果孢子平均短了 4天, 故推測, 這與四分孢子和果孢子最適培養(yǎng)條件存在差異有關(guān)。另外, 從培養(yǎng)孢子所需時(shí)間來看, 其生活史的完成約需要半年, 對生長在潮間帶成熟藻體的季節(jié)性變化調(diào)查時(shí)發(fā)現(xiàn)其冬季出現(xiàn)、6月份解體,與實(shí)驗(yàn)室條件得出的結(jié)果相一致。

4 結(jié)論

(1) 單條膠黏藻孢子(果孢子和四分孢子)的發(fā)育過程中無絲狀體出現(xiàn), 發(fā)育類型為直接盤狀體型。

(2) 溫度、光強(qiáng)和鹽度對孢子(果孢子和四分孢子)的早期發(fā)育均有影響。其中果孢子發(fā)育最適條件為溫度 9°C、光強(qiáng) 160μmol/(m2·s)和鹽度 30, 四分孢子發(fā)育最適條件為溫度 9—12°C、光強(qiáng) 160—200μmol/(m2·s)和鹽度 30, 四分孢子與果孢子相比, 對溫度和光強(qiáng)的耐受性強(qiáng), 對鹽度的耐受性相同。

(3) 單條膠黏藻的生活史由單倍的雌、雄配子體和二倍的果孢子體及四分孢子體構(gòu)成, 配子體和四分孢子體外形一致, 交替出現(xiàn), 屬于典型的同型世代交替。

丁蘭平, 張國棟, 黃冰心等, 2013. 溫度和鹽度對刺枝魚棲苔(Acanthophora spicifera)(紅藻門, 松節(jié)藻科)生長及其幾種光合色素的影響. 海洋與湖沼, 44(4): 913—918

王 波, 宋鳳斌, 張金才, 2007. 植物耐鹽性研究進(jìn)展. 農(nóng)業(yè)系統(tǒng)科學(xué)與綜合研究, 23(2): 212—216

朱曉文, 趙衛(wèi)紅, 苗 輝, 2015. 鹽度脅迫下中肋骨條藻和東海原甲藻的生長及內(nèi)源多胺含量的變化. 海洋與湖沼,46(1): 50—57

湯明義, 曲如美, 孟慶蓮等, 1986. 黃渤海海表面多年旬平均水溫分布圖圖集. 海洋學(xué)報(bào), 5(4): 80—81

湯曉榮, 費(fèi)修綆, 1997. 光溫與壇紫菜自由絲狀體生長發(fā)育的關(guān)系. 海洋與湖沼, 28(5): 475—482

陳偉洲, 宋志民, 黃忠堅(jiān), 2013. 溫度、光照強(qiáng)度對舌狀蜈蚣藻早期發(fā)育的影響. 南方水產(chǎn)科學(xué), 9(6): 14—19

夏邦美, 2004. 中國海藻志(第二卷, 紅藻門, 第三冊石花菜目隱絲藻目胭脂藻目). 北京: 科學(xué)出版社, 41—45

曹翠翠, 趙鳳琴, 郭少茹等, 2015. 主要環(huán)境因子對細(xì)弱蜈蚣藻(Grateloupia tenuis)孢子發(fā)育的影響及生活史的研究.海洋與湖沼, 46(2): 298—304

曾呈奎, 2009. 中國黃渤海海藻. 北京: 科學(xué)出版社, 134—140

Adharini R I, Kim H G, 2014. Developmental pattern of crust into upright thalli of Grateloupia asiatica (Halymeniaceae,Rhodophyta). Journal of Applied Phycology, 26(4): 1911—1918

Chen M, Tang Y L, 2012. Investigation on the detrimental effects of salt stress on photosynthesis of Spirulina platensis.Agricultural Science & Technology, 13(8): 1625—1627,1770

Fong P, Boyer K E, Desmond J S, 1996. Salinity stress, nitrogen competition, and facilitation: what controls seasonal succession of two opportunistic green macroalgae? Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 206(1—2):203—221

Gevaert F, Creach A, Davoult D et al, 2002. Photo-inhibition and seasonal photosynthetic performance of the seaweed Laminaria saccharina during a simulated tidal cycle:Chlorophyll fluorescence measurements and pigment analysis. Plant, Cell & Environment, 25(7): 859—872

Guo H, Yao J T, Sun Z M et al, 2015. Effects of salinity and nutrients on the growth and chlorophyll fluorescence of Caulerpa lentillifera. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 33(2): 410—418

Iwamoto K, Kawanobe H, Ikawa T et al, 2003. Characterization of salt-Regulatedmannitol-1-Phosphate dehydrogenase in the red alga Caloglossa continua. Plant Physiology, 133(2):893—900

Li X, Zhao P, Wang G G et al, 2010. Effects of temperature and irradiance on early development of Chondrus ocellatus Holm (Gigartinaceae, Rhodophyta). Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 28(3): 508—513

Ordu?a-Rojas J, Robledo D, 1999. Effects of irradiance and temperature on the release and growth of carpospores from Gracilaria cornea J. Agardh (Gracilariales, Rhodophyta).Botanica Marina, 42(4): 315—319

Rietema H, 1982. Effects of photoperiod and temperature on macrothallus initiation in Dumontia contorta (Rhodophyta).Marine Ecology Progress Series, 8(2): 187—196

Rietema H, Breeman A M, 1982. The regulation of the life history of Dumontia contorta in comparison to that of several other Dumontiaceae (Rhodophyta). Botanica Marina,25(12): 569—576

Satoh K, Fork D C, 1983. A new mechanism for adaptation to changes in light intensity and quality in the red alga Porphyra perforata. Plant Physiology, 71(3): 673—676

Saunders G W, 2005. Applying DNA barcoding to red macroalgae: a preliminary appraisal holds promise for future applications. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 360(1462): 1879—1888

Saunders G W, Lindstrom S C, 2011. A multigene phylogenetic assessment of the Dilsea/Neodilsea species complex(Dumontiaceae, Gigartinales) supports transfer of Neodilsea natashae to the genus Dilsea. Botanica Marina, 54(5):481—486

Su X R, Liu H H, Paul C K, 2004. Main nutritional contents of 30 Dalian coastal microalgae species. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 22(4): 436—439

Wei X J, Shuai L M, Lu B J et al, 2013. Effects of temperature and irradiance on filament development of Grateloupia turuturu (Halymeniaceae, Rhodophyta). Journal of Applied Phycology, 25(6): 1881—1886

Zhao F J, Zhao Z G, Wang A H et al, 2010. Carpospore early development and callus-like tissue induction of Chrysymenia wrightii (Rhodymeniaceae, Rhodophyta) under laboratory conditions. Journal of Applied Phycology, 22(2): 195—202