謝克舉 韓承新 李賓 李慶躍 張瑞峰

1．浙江省紹興市第六人民醫(yī)院普外科，浙江紹興312000；2．武警總醫(yī)院普外科，北京100036；3．遼寧省營(yíng)口開(kāi)發(fā)區(qū)中心醫(yī)院普外科，遼寧營(yíng)口115000

大腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系

謝克舉1韓承新2李賓3李慶躍3張瑞峰2

1．浙江省紹興市第六人民醫(yī)院普外科，浙江紹興312000；2．武警總醫(yī)院普外科，北京100036；3．遼寧省營(yíng)口開(kāi)發(fā)區(qū)中心醫(yī)院普外科，遼寧營(yíng)口115000

目的探討淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度（LNR）與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系。方法選擇42例確診為有大腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移病例。27例壞死病例，15例無(wú)壞死病例。收集所有患者淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)目、壞死淋巴結(jié)數(shù)目及其他資料，分析LNR與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系。結(jié)果42例大腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死組轉(zhuǎn)移度（20．9%）較無(wú)壞死組轉(zhuǎn)移度（33．2%）低，預(yù)后好，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=9．688，P=0．002）。結(jié)論壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度可作為衡量預(yù)后的指標(biāo)，該指標(biāo)低，預(yù)后可能也相對(duì)較好。

大腸癌；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；壞死；轉(zhuǎn)移度

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是影響大腸癌預(yù)后的主要因素[1]，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度（lymph node ratio，LNR）的高低對(duì)大腸癌的預(yù)后有重要意義，但是其相關(guān)因素還有很多問(wèn)題有待解決[2-4]。潘志忠[5]、Bando[6]等研究顯示淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度與患者5年存活率顯著相關(guān)，是預(yù)后的相關(guān)因子，隨著LNR的降低，患者預(yù)后顯著改善[7]。其他常見(jiàn)大腸癌預(yù)后的影響因素包括腫瘤的組織學(xué)類型、分化程度、腫瘤分期（TNM）、轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)等。大腸癌轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)是近年來(lái)研究的重要領(lǐng)域。有人認(rèn)為，轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死性改變，患者的生存率更高。造成淋巴結(jié)壞死的原因機(jī)制不很清楚，可能與機(jī)體免疫能力、感染性炎性壞死、缺氧、細(xì)胞凋亡、放化療及藥物因素有關(guān)[8]。其中腫瘤壞死因子[9]、血管生成素2[10]與血管內(nèi)皮生長(zhǎng)因子[11]（VEGF）是影響轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)的重要因素。目前研究認(rèn)為淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度、轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)均與大腸癌預(yù)后有關(guān)[12]，那么，轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)中出現(xiàn)壞死病變的淋巴結(jié)數(shù)量與切除淋巴結(jié)總數(shù)之比，或者可以稱之為壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度，對(duì)于大腸癌患者的意義這方面尚未見(jiàn)報(bào)道。本文對(duì)LNR與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系進(jìn)行研究。現(xiàn)報(bào)道如下。

1 資料與方法

1.1 一般資料

選取2011年10月～2012年10月我院有完整病理及臨床資料的大腸癌手術(shù)病例130例，剔除無(wú)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)病例88例。符合研究條件的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移42例，其

中有壞死27例（包括4例鈣化），無(wú)壞死15例。結(jié)腸癌15例，直腸癌27例。男25例，女17例，年齡28～83歲，平均55．5歲。病理報(bào)告由兩位病理醫(yī)生閱片獲得。入選標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前行腸鏡檢查病理確診為大腸癌，并行結(jié)、直腸癌根治術(shù)患者；②入選病例送檢淋巴結(jié)均數(shù)達(dá)12枚以上，并至少有1枚陽(yáng)性轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)；③術(shù)后切除淋巴結(jié)行常規(guī)HE染色病理切片鏡檢證實(shí)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移癌；④具備術(shù)前5 d內(nèi)的血常規(guī)化驗(yàn)報(bào)告，且血白細(xì)胞均在正常范圍[（4．0～10．0）×109/L]。排除標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前放化療，使用免疫抑制劑；②術(shù)前合并全身感染性疾病，自身免疫病；③大腸癌復(fù)發(fā)并行二次手術(shù)治療的患者，姑息性手術(shù)患者；④術(shù)前應(yīng)用升白細(xì)胞、紅細(xì)胞藥物及1周內(nèi)有輸血史。

1.2 觀察指標(biāo)及判定標(biāo)準(zhǔn)

大腸癌轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)程度分度[8]：無(wú)壞死：見(jiàn)圖1；1度：淋巴結(jié)內(nèi)腫瘤轉(zhuǎn)移區(qū)域可見(jiàn)少量嗜酸性壞死組織，范圍≤25%，周邊伴炎性細(xì)胞浸潤(rùn)，壞死范圍未突破淋巴結(jié)被膜，見(jiàn)圖2；2度：壞死區(qū)域占整個(gè)淋巴結(jié)的25%～50%或突入淋巴結(jié)被膜，見(jiàn)圖3；3度：壞死或中性粒細(xì)胞浸潤(rùn)范圍達(dá)到淋巴結(jié)50%，見(jiàn)圖4；4度：整個(gè)淋巴結(jié)被大量中性粒細(xì)胞浸潤(rùn)，壞死達(dá)到75%，見(jiàn)圖5。

圖1 轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)無(wú)壞死（HE×40）

圖2 轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)1度壞死（HE×40）

由于每個(gè)大腸癌患者的轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)枚數(shù)不同，本研究采用分級(jí)的方法，以表示出所有轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)的程度，方法如下：每度計(jì)1分，根據(jù)每位患者的轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)枚數(shù)乘以單個(gè)淋巴結(jié)壞死分度相加所得分?jǐn)?shù)（如：一名患者轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)數(shù)目為8枚，其中1度3枚；2度2枚；3度1枚；4度2枚；那么其分級(jí)得分為：1×3＋2×2＋3×1＋4×2=18分）進(jìn)行分級(jí)，共分為四級(jí)：1級(jí)：1～5分，2級(jí)：6～10分，3級(jí)：11～15分，4級(jí)：≥16分。

圖3 轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)2度壞死（HE×40）

圖4 轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)3度壞死（HE×40）

圖5 轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)4度壞死（HE×40）

收集納入患者的病理切片，在顯微鏡下分別用低、高倍鏡觀察淋巴結(jié)枚數(shù)、轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)枚數(shù)、壞死淋巴結(jié)枚數(shù)。淋巴結(jié)總枚數(shù)=轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)+轉(zhuǎn)移無(wú)壞死淋巴結(jié)+無(wú)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度（lymph node ratio，LNR）=轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)枚數(shù)/（轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)枚數(shù)+無(wú)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)枚數(shù)）。壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度（NLNR）=壞死淋巴結(jié)枚數(shù)/（轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)+轉(zhuǎn)移無(wú)壞死淋巴結(jié)+無(wú)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)）。

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)處理

所有數(shù)據(jù)采用SPSS16．0統(tǒng)計(jì)軟件，利用R×C表推斷NLNR與LNR是否有差異，兩個(gè)分類變量間有無(wú)相關(guān)關(guān)系比較采用χ2檢驗(yàn)。NLNR與LNR、臨床病理因素、壞死程度分別采用χ2檢驗(yàn)，P＜0．05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 42例大腸癌患者轉(zhuǎn)移度

本組42例患者分成無(wú)壞死組15例與壞死組27例，累計(jì)檢查淋巴結(jié)枚數(shù)534枚，其中無(wú)壞死組淋巴結(jié)190枚（轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)63枚+無(wú)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)127枚）。壞死組淋巴結(jié)344枚（轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)72枚+無(wú)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)272枚）。本研究發(fā)現(xiàn)42例大腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)中壞死組（20．9%）較轉(zhuǎn)移無(wú)壞死組轉(zhuǎn)移度（33．2%）低，壞死組與無(wú)壞死組對(duì)比具有顯著性差異（χ2=9．688，P= 0．002＜0．05），見(jiàn)表1。

表1 42例大腸癌患者轉(zhuǎn)移度

2.2 27例患者大腸癌壞死淋巴結(jié)LNR與臨床病理因素關(guān)系

將壞死組27例病例按性別分為男18例，女9例，累計(jì)檢查淋巴結(jié)枚數(shù)344枚，男209枚（壞死數(shù)目27枚和無(wú)壞死數(shù)目182枚），女135枚（壞死數(shù)目45枚和無(wú)壞死數(shù)目90枚），本研究發(fā)現(xiàn)男性壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度（12．9%）較女性壞死轉(zhuǎn)移度（33．3%）低，性別比較具有顯著性差異（χ2≈20．655，P=0．000＜0．001），同樣顯示大腸癌淋巴結(jié)壞死轉(zhuǎn)移度（NLNR）與年齡、腫瘤部位、腫瘤大小、分化程度、病理分型及術(shù)前LNR顯著相關(guān)（P＜0．05），與浸潤(rùn)深度（P=0．284）無(wú)關(guān)。本組患者術(shù)前LNR中位數(shù)為3．97，以4為分界點(diǎn)將27例患者平均分為兩組，LNR≥4組（升高組）與LNR＜4組（降低組）轉(zhuǎn)移度比較具有顯著性差異（χ2=4．483，P=0．034＜0．05）。見(jiàn)表2。

2.3 壞死程度分級(jí)與NLNR關(guān)系

將27例大腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死的患者，依據(jù)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死程度分級(jí)分為4組，進(jìn)行分層分析。根據(jù)線性趨勢(shì)χ2分析，見(jiàn)表3。壞死程度與NLNR比較差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=12．292，P＜0．01）。

表2 27例患者大腸癌壞死淋巴結(jié)LNR與臨床病理因素關(guān)系

表3壞死程度分級(jí)與NLNR關(guān)系

3 討論

3.1 淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度

本研究發(fā)現(xiàn)42例大腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)；壞死組淋巴結(jié)組轉(zhuǎn)移度（20．9%）＜無(wú)壞死組轉(zhuǎn)移度（33．2%），壞死組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度低，相對(duì)預(yù)后好。無(wú)壞死組轉(zhuǎn)移度高，相對(duì)預(yù)后差[13]。與Michael等[8]學(xué)者研究結(jié)果相同，有轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死性改變患者的生存率更高。腫瘤壞死是一種預(yù)后因素，有學(xué)者研究腫瘤壞死與非小細(xì)胞肺癌（NSCLC）患者預(yù)后差相關(guān)[14]，并且這個(gè)結(jié)果與本研究不同，所有患者5年總生存率為90%。5年總生存率為對(duì)壞死陰性患者94．8%，對(duì)壞死陽(yáng)性患者86．2%（P=0．04）。5年無(wú)病生存率為對(duì)壞死陰性患者92．1%，對(duì)壞死陽(yáng)性患者78．9%。壞死淋巴結(jié)是唯一顯著的危險(xiǎn)因素來(lái)預(yù)測(cè)腫瘤復(fù)發(fā)轉(zhuǎn)移[14]。大腸癌轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度均與機(jī)體免疫力、VEGF、TNF有關(guān)。機(jī)體血管內(nèi)皮因子增多，延緩轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死，但促進(jìn)轉(zhuǎn)移，轉(zhuǎn)移度高。

3.2 壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度

3．2．1轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度都認(rèn)為是影響預(yù)后的因素。有壞死淋巴結(jié)預(yù)后好，但壞死淋巴結(jié)多和少哪個(gè)對(duì)臨床預(yù)后影響更明顯，可用轉(zhuǎn)移度來(lái)比較。相同淋巴結(jié)總枚數(shù)，轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)枚數(shù)越多，壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度越高。有研究出現(xiàn)壞死淋巴結(jié)5年生存率高達(dá)85%，無(wú)壞死淋巴結(jié)5年生存率達(dá)50%[8]，有顯著差異，說(shuō)明轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)與預(yù)后相關(guān)。因此可以假設(shè)壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度（NLNR）與預(yù)后可能相關(guān)，NLNR越高，可能預(yù)后越好，和LNR意義相反，值得進(jìn)一步研究。性別比較，女45枚＞男27枚，女轉(zhuǎn)移度（0．333）＞男轉(zhuǎn)移度（0．129），直腸57枚＞結(jié)腸15枚，直腸轉(zhuǎn)移度（0．282）＞結(jié)腸轉(zhuǎn)移度（0．106）等。壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度高，患者腫瘤血運(yùn)差生長(zhǎng)緩慢，預(yù)后好。

3．2．2轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死程度與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度隨著壞死程度加重，NLNR（0．083～0．296）逐漸增高，提示壞死程度與預(yù)后可能有關(guān)系，還需要今后進(jìn)一步研究闡明。為了解轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死程度與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系，本研究1級(jí)壞死組轉(zhuǎn)移度（0．083）＜4級(jí)組轉(zhuǎn)移度（0．296），轉(zhuǎn)移壞死程度輕，壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度低，臨床預(yù)后差。說(shuō)明：①大腸癌轉(zhuǎn)移壞死程度輕較重患者，血管內(nèi)皮因子增多，延緩轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死，但促進(jìn)轉(zhuǎn)移，轉(zhuǎn)移度高。浸潤(rùn)轉(zhuǎn)移能力強(qiáng)，臨床預(yù)后差。壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度高，預(yù)后好。②壞死重中性粒細(xì)胞增多，免疫力高，臨床預(yù)后好，壞死程度輕，患者免疫力低下，臨床預(yù)后差。3級(jí)組轉(zhuǎn)移度（0．131）＜2級(jí)組轉(zhuǎn)移度（0．145），可能由于3級(jí)患者有效例數(shù)少、轉(zhuǎn)移壞死數(shù)目少；引起誤差，還需要大量數(shù)據(jù)證明。③腫瘤壞死因子是導(dǎo)致淋巴結(jié)壞死的原因之一，所以不能確定說(shuō)1級(jí)患者＜4級(jí)患者TNF，本研究壞死輕重者血清TNF高低不確定。VEGF和TNF呈負(fù)相關(guān)[10]，壞死輕則可能機(jī)體TNF低，血管內(nèi)皮因子增多，降低淋巴結(jié)壞死，但促進(jìn)轉(zhuǎn)移，轉(zhuǎn)移度高，預(yù)后差。壞死重者TNF高，血管內(nèi)皮因子減少，延緩腫瘤進(jìn)展，預(yù)后好。

3．2．3影響壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的因素①性別與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：本研究中，男性有效病例數(shù)多于女性，男性轉(zhuǎn)移度（0．129）＜女性轉(zhuǎn)移度（0．333）。提示男性更容易出現(xiàn)轉(zhuǎn)移壞死淋巴結(jié)，預(yù)后男性較女性差。與國(guó)內(nèi)相關(guān)報(bào)道不同（女性壞死轉(zhuǎn)移度大于男性，但無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的性別差異[6]）。②年齡與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：40～60歲組大腸癌患者NLNR（0．264），≤40歲（0．105），≥60歲組（0．175），有顯著性差異，提示年齡與壞死淋巴結(jié)有一定關(guān)系。說(shuō)明≤40歲青壯年患者代謝旺盛，腫瘤生長(zhǎng)迅速，預(yù)后差。老年人預(yù)后差，可能由于免疫力低下，通過(guò)免疫監(jiān)視及殺傷作用清除癌細(xì)胞功能降低，臨床預(yù)后差。③腫瘤部位與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：本研究顯示結(jié)腸癌NLNR（0．106）低于直腸癌（0．282），提示腫瘤部位與壞死淋巴結(jié)有關(guān)。直腸癌壞死組預(yù)后好。這可能與該處直腸黏膜下層有豐富的血供，壞死使血運(yùn)不暢，轉(zhuǎn)移慢，預(yù)后好有關(guān)。④腫瘤大小與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：腫瘤直徑≥5 cm（0．136）較＜5 cm（0．331）組的NLNR有明顯差異，提示與腫瘤大小有關(guān)系。與國(guó)內(nèi)有些報(bào)道不同，董典博等[13]研究轉(zhuǎn)移與腫瘤大小無(wú)關(guān)，有待進(jìn)一步研究。⑤腫瘤分化程度與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：高中分化腺癌組的NLNR（0．149）小于低未分化組（0．349），差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，提示腫瘤分化程度與壞死淋巴結(jié)有關(guān)系。與Derwinger等[15]研究報(bào)道相符合，認(rèn)為大腸癌Ⅲ期患者，分化程度越低，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移枚目越多，從而淋巴結(jié)分期越高，導(dǎo)致淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度升高。說(shuō)明大腸癌分化程度也是影響壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的重要因素。⑥腫瘤病理分型（大體類型）與壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：隆起型NLNR（0．133）小于潰瘍型及其他類型（0．243），提示腫瘤病理分型與淋巴結(jié)壞死有關(guān)系。隆起型NLNR（0．133）＜潰瘍型及其他類型（0．243），預(yù)后差。⑦術(shù)前LNR和壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的關(guān)系：很多研究表明高LNR水平在不同惡性腫瘤患者中提示低預(yù)后[16，17]，和本研究相同，LNR≥4組NLNR（0．140）小于LNR＜4組（0．241），提示術(shù)前NLR與腫瘤壞死淋巴結(jié)可能有關(guān)。LNR＜4組預(yù)后好，可能與機(jī)體抵抗力強(qiáng)、中性粒細(xì)胞增多、致VEGF高、浸潤(rùn)程度增高、轉(zhuǎn)移度高、惡性程度增高、預(yù)后差有關(guān)。

本研究初步結(jié)果顯示，大腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)壞死的患者淋巴轉(zhuǎn)移度低，預(yù)后相對(duì)較好。壞死淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度可作為衡量預(yù)后的指標(biāo)，該指標(biāo)越高，預(yù)后可能也相對(duì)較好。

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The correlation between the metastatic degree of lymph nodes and the metastatic degree of necrotic lymph nodes in colorectal cancer

XIE Keju1HAN Chengxin2LI Bin3LI Qingyue3ZHANG Ruifeng2
1．Department of General Surgery，No．6 People's Hospital of Shaoxing City in Zhejiang Province，Shaoxing312000，China；2．Department of General Surgery，the Armed Police General Hospital，Beijing100036，China；3．Department of General Surgery，Yingkou Development District Central Hospital in Liaoning Province，Yingkou115000，China

Objective To discuss the correlation between the metastatic degree of lymph nodes and the metastatic de gree of necrotic lymph nodes．Methods All 42 cases diagnosed colorectal cancer were observed with metastasis lymph nodes．In these cases，27 cases were confirmed with necrotic lymph nodes，15 cases were confirmed without necrotic lymph nodes．Data including number of lymph node metastasis，necrotic lymph nodes and others were collected，correlation analyzing were performed between the metastatic degree of lymph nodes and the metastatic degree of necrotic lymph nodes．Results The study revealed statistical significance between two groups with χ2=9．688，P=0．002＜0．05．The necrotic lymph nodes group（20．9%）had lower metastasis and better prognosis compared with non-necrotic lymph nodes group（33．2%）．Conclusion The necrotic lymph node metastasis may be used as prediction index of prognosis in colorectal cancer．Lower index may indicate better prognosis．

Colorectal cancer；Lymph node metastasis；Necrosis；Necrotic degree

R735.35

B

1673-9701（2015）06-0060-05

2014-09-11）

遼寧省教育廳、財(cái)政廳科學(xué)研究一般項(xiàng)目（L201 2301）