王寅初，秦 松

（中國科學(xué)院煙臺海岸帶研究所，山東煙臺264003）

真核藻類進(jìn)化的研究進(jìn)展與存在問題

王寅初，秦 松

（中國科學(xué)院煙臺海岸帶研究所，山東煙臺264003）

研究藻類的進(jìn)化歷史對理解生命起源與進(jìn)化有著承前啟后的重要意義，然而多年來國內(nèi)許多資料中仍然沿用陳舊的藻類進(jìn)化理論和觀點(diǎn)，帶有時(shí)代局限性的色素決定論“三條進(jìn)化路線”的觀點(diǎn)用于描述藻類進(jìn)化路徑不盡準(zhǔn)確，而“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論的推測用于解釋藻類進(jìn)化原理并不合理。綜述了國外藻類進(jìn)化研究中對“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論的批判，以及目前國際最有影響力的關(guān)于藻類進(jìn)化的囊泡藻假說的相關(guān)研究進(jìn)展。最后基于藻類進(jìn)化的公認(rèn)進(jìn)展對國內(nèi)外藻類分類方法作了比較，指出國內(nèi)落后于國際前沿的若干問題所在，希望為解開藻類進(jìn)化工作者入門時(shí)因?yàn)檫@些問題而常常遇到的困惑提供一些關(guān)鍵前沿理論參考。

藻類進(jìn)化；色素決定論；“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論；囊泡藻假說

藻類是光合自養(yǎng)的低等生物，從微米計(jì)的微藻到長達(dá)百米的巨藻，種類繁多。藻類是真核生物進(jìn)化、葉綠體起源、植物起源與進(jìn)化等研究的良好材料，研究藻類的進(jìn)化歷史對理解生命起源與早期進(jìn)化有著非常重要的意義。在中國藻類學(xué)研究的歷史上，藻類的進(jìn)化也是十分關(guān)鍵的中心課題。1979年10月中國藻類學(xué)會成立之后的次年召開了第一屆藻類學(xué)術(shù)討論會。會議中，曾呈奎院士和周百成教授在《關(guān)于藻類植物進(jìn)化的若干問題》一文中指出：在植物的進(jìn)化過程中，藻類介于細(xì)菌和高等植物之間，由于藻類處于這種承前啟后的地位，藻類的進(jìn)化就成為十分重要的問題［1-2］。

藻類可分為原核藻類（即藍(lán)藻，又稱藍(lán)綠藻、藍(lán)細(xì)菌）和真核藻類。國際學(xué)術(shù)界事實(shí)上已經(jīng)普遍地把藻類（algae）限定為真核藻類，而把藍(lán)藻歸為細(xì)菌。藻類分類與進(jìn)化研究中，最復(fù)雜的恰恰就是真核藻類。

真核藻類分類按照傳統(tǒng)方法，通常分為10個(gè)主要的門，即隱藻門、甲藻門、金藻門、黃藻門、硅藻門、褐藻門、紅藻門、裸藻門、綠藻門和輪藻門。這也是目前國內(nèi)許多教材及論文中常用的分類方法。為了解釋這些門類之間的分類關(guān)系和演化歷史，國內(nèi)外許多網(wǎng)絡(luò)科普資料乃至教材與論文沿用了《關(guān)于藻類植物進(jìn)化的若干問題》一文中基于光合色素和光照適應(yīng)之間關(guān)系的假說推論［2］，簡稱“色素決定論（chromatic determinism）”。這個(gè)理論在當(dāng)時(shí)極具創(chuàng)新性和科學(xué)性，十分可貴，受到了國內(nèi)外藻類學(xué)界的廣泛贊譽(yù)。色素決定論把真核藻類的進(jìn)化分為3條路線：1）葉綠素a+d路線，又稱“紅藍(lán)”路線，包括紅藻以及與其進(jìn)化關(guān)系最為密切的藍(lán)藻；2）葉綠素a+b路線，又稱“綠色”路線，包括裸藻、綠藻和輪藻；3）葉綠素a+c路線，又稱“雜色”路線，包括隱藻、甲藻、硅藻、金藻、黃藻和褐藻等。同時(shí)，為了解釋這3條進(jìn)化路線，常常把這三者對應(yīng)到不同水深下的不同光質(zhì)，比如綠藻的整體吸收光譜波峰偏紅光區(qū)，生活在淺水，紅藻的整體吸收光譜波峰偏藍(lán)綠光，生活在深水，褐藻處于中間位置，由此藻類進(jìn)化適應(yīng)了不同的水深。這個(gè)關(guān)于藻類光照適應(yīng)的理論最早由德國藻類學(xué)家Engelmann于1882年提出［3］，后來被廣泛引申到解釋藻類進(jìn)化的論述中（“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論，theory of complementary chromatic adaptation）。

這個(gè)關(guān)于藻類進(jìn)化與適應(yīng)的理論看上去似乎合理，但是仍然帶有相當(dāng)大的主觀性，容易引起對科學(xué)問題的誤判。原綠藻就是一個(gè)很好的反例，而色素決定論曾認(rèn)為原綠藻是從設(shè)想的原鞭藻沿著“綠色”路線進(jìn)化出綠藻［2］。通過包括16S rDNA基因等大量的分子生物學(xué)證據(jù)驗(yàn)證，盡管兩者有著近似的色素組成，原核的原綠球藻最終被發(fā)現(xiàn)和真核的綠藻其實(shí)沒有直接的進(jìn)化關(guān)系［4］。這種觀點(diǎn)的誤導(dǎo)性還經(jīng)常體現(xiàn)在具體的應(yīng)用方面。比如紅藻的紫菜在色澤上并非越紅（或紫）越好，而是越綠才更健康更具高品質(zhì)，同理還有海帶。這是連許多初級的藻類學(xué)工作者都會誤判的生活常識，和主觀臆測的藻類“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)觀點(diǎn)相?！，F(xiàn)代分子生物學(xué)的證據(jù)表明藻類進(jìn)化的歷史遠(yuǎn)比人類想象的要復(fù)雜得多，“三條進(jìn)化路線”的觀點(diǎn)也無法完整準(zhǔn)確地概況藻類的進(jìn)化歷史，難以避免有一定的時(shí)代局限性，尤其是其中“雜色”路線所涵蓋的藻類的起源與進(jìn)化，至今都沒有可以完全證實(shí)的定論［5］。而Engelmann關(guān)于“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)的推測則缺乏實(shí)證，其實(shí)并不合理［6］。

1 Dring基于理論模型的證明

Engelmann“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)的理論在20世紀(jì)60年代后開始受到了質(zhì)疑［6］，不支持該理論的證據(jù)來自野外觀測、實(shí)驗(yàn)室結(jié)果和不同水深的生態(tài)學(xué)觀測等。Dring［6］根據(jù)不同水體環(huán)境中的光質(zhì)光強(qiáng)的變化，利用理論計(jì)算模型檢驗(yàn)了底棲海藻光合作用對光照變化的適應(yīng)性。計(jì)算結(jié)果發(fā)現(xiàn)，除了在最清澈的大洋水體中，紅藻在各個(gè)水體類型的各種水深中都有非常好的適應(yīng)性，包括在海水表面。底棲的綠藻、褐藻和紅藻在垂直方向上的分布特征和水深沒有相關(guān)性。這表明，光質(zhì)不是影響這3類海藻分布的主要因素。另外，他綜述了各種藻類生理學(xué)的證據(jù)并且發(fā)現(xiàn)這些證據(jù)都表明海藻在不同深度時(shí)體內(nèi)色素組成的變化只是對低光照的響應(yīng)，而不是光質(zhì)。

Dring的工作證明了“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論是不正確的。實(shí)際生產(chǎn)中，海帶和紫菜也并非養(yǎng)殖在深水中，而且優(yōu)良品質(zhì)的藻體都是偏綠為佳，這能夠用Dring的工作來解釋。

2 囊泡藻假說與復(fù)雜的真核藻類進(jìn)化

真核藻類是一大類低等光合生物的統(tǒng)稱，不是單系群，也不能簡單地只是把它們看作微生物與高等植物之間的過渡進(jìn)化類群。目前國際上有關(guān)藻類進(jìn)化與分類最有影響力的Cavalier-Smith于1999年提出的囊泡藻界假說（the chromalveolate hypothesis）［7-8］。這個(gè)假說在當(dāng)前藻類進(jìn)化的研究當(dāng)中已經(jīng)取得了大多數(shù)藻類學(xué)家的共識，但仍然有一定爭議性［5,7］。

如圖1所示，囊泡藻界假說認(rèn)為，藍(lán)藻通過初級內(nèi)共生后，演化出3大類現(xiàn)存的藻類，分別是紅藻、綠藻和灰藻。綠藻進(jìn)一步進(jìn)化發(fā)展出適應(yīng)陸地生活的高等植物，而紅藻通過一系列次級內(nèi)共生，成為隱藻、定鞭藻、甲藻、不等鞭毛藻（Heterokontophyta,亦譯：異鞭藻）等眾多藻類的唯一共同祖先。有的囊泡藻類后來失去了光合作用的能力成為頂復(fù)門等原生生物類群。該理論得到了大量分子證據(jù)的支持［8］。

藻類的進(jìn)化是非常復(fù)雜又富有驚人進(jìn)化特征的。紅藻以及囊泡藻后代質(zhì)體中的Rubisco基因是從α-變形菌中水平基因轉(zhuǎn)移而來［9］，這個(gè)難以想象的進(jìn)化現(xiàn)象被發(fā)現(xiàn)者Delw iche和Palmer在其論文題目中形容為“Rampant（狂暴的；奔放的）”［9］。美國Rutgers大學(xué)Bhattacharya課題組在2009年的研究發(fā)現(xiàn)硅藻的核基因組中竟然有超過1700個(gè)基因來自綠藻，占總基因數(shù)的16%。這說明囊泡藻很可能是原始紅藻和綠藻的混合體［10］，進(jìn)一步刷新了藻類學(xué)家對藻類進(jìn)化的想象。

圖1 Cavalier-Sm ith囊泡藻界學(xué)說［8］的圖示（改編自Moustafa等［11］）Fig 1 Illustration of the chromavelate hypothesisby Cavalier-Sm ith注：不等鞭毛藻亦譯為異鞭藻。

3 國內(nèi)外的對比與建議

藻類的進(jìn)化是復(fù)雜的，但鑒于其進(jìn)化地位對于理解生命的起源與進(jìn)化又是至關(guān)重要的。當(dāng)前國際上關(guān)于藻類進(jìn)化問題的大量研究都繞不開囊泡藻假說，因此熟悉這一假說并且對色素決定論和“光質(zhì)-色素”進(jìn)化適應(yīng)理論進(jìn)行去偽存真地思考，對理解藻類的進(jìn)化有著重要的意義。

然而，國內(nèi)專門的藻類學(xué)教材較少，而一般的植物學(xué)教材中藻類部分卻常常缺少藻類學(xué)家的參與，一些陳舊的理論和觀點(diǎn)容易限制新一代的年輕科學(xué)工作者。典型的例子比如10個(gè)門的分類方法會把硅藻和褐藻分列為兩個(gè)門。而這兩大類群，早在20世紀(jì)70年代就已證明有著明確的親緣關(guān)系［12］，并且在van den Hoek等［12］分類系統(tǒng)中同歸于不等鞭毛藻門下，后來被囊泡藻假說系統(tǒng)［8］接受，自20世紀(jì)90年代起就已經(jīng)被國際藻類學(xué)界所公認(rèn)?，F(xiàn)今國際最知名的藻類學(xué)教材均采用這些已經(jīng)公認(rèn)的分類方法，如Hoek編著的《Algae:an introduction to phycology》［13］，Lee編著的《Phycology》［14］以及最新的Barsanti and Gualtieri編著的《Algae:anatomy,biochem istry,and biotechnology》［15］。如果沒有在這些知識上和世界接軌，剛?cè)腴T的藻類學(xué)工作者很容易覺得迷惘，無法理解微小的硅藻和“龐大”的褐藻為何有如此近的親緣關(guān)系。在他們的實(shí)際工作中，習(xí)慣了用舊分類法在中國科學(xué)院淡水藻種庫（http://algae.ihb.ac.cn）中搜索到硅藻門，卻在NCBI GenBank（http://www.ncbi.nlm.nih.gov/）等使用通用新分類法的多數(shù)國際數(shù)據(jù)庫搜索不到，因而感到不明所以。

因此，藻類分類和進(jìn)化的知識亟待更新，而面向?qū)W習(xí)藻類學(xué)的研究生，一部與國際接軌又結(jié)合國內(nèi)傳統(tǒng)做到兼容的藻類生物學(xué)教材也是藻類學(xué)界長久以來所期盼的。

［1］曾呈奎.前言［C］中國藻類學(xué)會.第一屆中國藻類學(xué)術(shù)討論會論文集.北京:科學(xué)出版社,1983.

［2］曾呈奎,周百成.關(guān)于藻類植物進(jìn)化的若干問題［C］//中國藻類學(xué)會.第一屆中國藻類學(xué)術(shù)討論會論文集.北京：科學(xué)出版社，1983:1-7.

［3］Engelmann TW.Farbe und assim ilation［M］.BotZtg,1882.

［4］Moore L R,Rocap G,Chisholm SW.Physiology and molecular phylogeny of coexisting Prochlorococcus ecotypes［J］.Nature, 1998,393(6684):464-467.

［5］Grzebyk D,Katz M E,Knoll A H,et al.Response to comment on "The evolution ofmodern eukaryotic phytoplankton"［J］.Science, 2004,306(5705):2191.

［6］Dring M J.Chromatic adaptation of photosynthesis in benthicmarine-algae-an examination of its ecological significance using a theoretical-model［J］.LimnolOceanogr,1981,26(2):271-284.

［7］Green B R.A fter the primary endosymbiosis:an update on the chromalveolate hypothesis and the origins of algaew ith Chl c［J］. Photosynth Res,2011,107(1):103-115.

［8］Cavalier-Smith T.Principles of protein and lipid targeting in secondary symbiogenesis:euglenoid,dinoflagellate,and sporozoan plastid origins and the eukaryote fam ily tree［J］.JEukaryot M icrobiol,1999,46(4):347-366.

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［12］Van Den Hoek C,Jahns H M.A lgen:Einführung in die Phykologie［M］.Georg Thieme Verlag,1978.

［13］Hoek C.A lgae:an introduction to phycology［M］.London:Cambridge University Press,1995.

［14］Lee R E.Phycology［M］.London:Cambridge University Press, 2008.

［15］BarsantiL,GualtieriP.Algae:anatomy,biochemistry,and biotechnology［M］.CRC press,2014.

Evolution of eukaryotic algae:am ini-review of progressand problem s

WANGYin-chu,QIN Song
(Yantai Instituteof Coastal Zone Research,ChineseAcademy of Sciences,Yantai264003,China)

Studying the evolutionary history of algae is of a hinge-like importance for understanding the origin and evolution of lives,towhichwasalready paid greatattention by Chinese phycologistsof the oldergeneration.However,some obsolete theoriesand viewpoints on algal evolution still dom inatemany domestic academ ic publications.The“three evolutionary pathways”of chromatic determ inism,which has some lim itations of times,is not precise for describing algal evolution.And the conjecture of the theory of complementary chromatic adaptation is not substantiated for explaining themechanism of algal evolution.This paper reviews criticisms on the theory of complementary chromatic adaptation,and proceedings related to the chromavelate hypothesis on algal evolution which is themost internationally influential.Furthermore,based on internationally recognized achievements on algalevolution,a comparison of algal taxonomy manner at home and abroad is performed and some problemswhere domestic studies lag behind are pointed out.It is expected to give some key frontier know ledge for beginners devoted to algal evolutionary studies by addressing the problems thatconfusing them.

algalevolution;chromatic determ inism;theory of complementary chromatic adaptation;chromavelate hypothesis

Q941.3

A

2095－1736（2015）03－0070－03

10.3969/j.issn.2095-1736.2015.03.070

2014-08-11；

2014-11-21

國家自然科學(xué)基金“藻紅蛋白適應(yīng)弱光機(jī)制”（Y211081011）；山東省杰出青年基金“分子海藻學(xué)”（Y031051011）

王寅初，助理研究員，研究方向?yàn)樵孱惙肿舆m應(yīng)性進(jìn)化，E-mail：ycwang@yic.ac.cn；

秦 松，研究員，博導(dǎo)，研究方向?yàn)榉肿雍Ｔ鍖W(xué)，E-mail:sqin@yic.ac.cn。