樂鳳鳳，蔡昱明，孫軍，郝鏘，劉誠剛，翟紅昌，陳建芳

（1.國家海洋局第二海洋研究所，浙江杭州 310012；2.衛(wèi)星海洋環(huán)境動力學國家重點實驗室，浙江杭州 310012；3.國家海洋局海洋生態(tài)系統(tǒng)與生物地球化學重點實驗室，浙江杭州 310012；4.天津科技大學海洋與環(huán)境學院，天津 300457；5.天津科技大學天津市海洋資源與化學重點實驗室，天津300457）

2009年冬、夏季南海北部超微型浮游生物的分布特征及其環(huán)境相關(guān)分析

樂鳳鳳1，3，蔡昱明1，3，孫軍4，5，郝鏘1，2，3，劉誠剛1，2，3，翟紅昌1，3，陳建芳1，2，3

（1.國家海洋局第二海洋研究所，浙江杭州 310012；2.衛(wèi)星海洋環(huán)境動力學國家重點實驗室，浙江杭州 310012；3.國家海洋局海洋生態(tài)系統(tǒng)與生物地球化學重點實驗室，浙江杭州 310012；4.天津科技大學海洋與環(huán)境學院，天津 300457；5.天津科技大學天津市海洋資源與化學重點實驗室，天津300457）

2009年2月（冬季）和8月（夏季）在南海北部海域（nSCS）采用流式細胞術(shù)對聚球藻、原綠球藻、超微型光合真核生物3類超微型光合浮游生物和異養(yǎng)浮游細菌的豐度和碳生物量的時空分布特征進行了研究，并分析了其與環(huán)境因子之間的關(guān)系。結(jié)果表明，夏季聚球藻和原綠球藻的平均豐度高于冬季，超微型光合真核生物和異養(yǎng)浮游細菌的豐度反之，為冬季高于夏季。聚球藻、超微型光合真核生物和異養(yǎng)浮游細菌在富營養(yǎng)的近岸陸架海域豐度較高，而原綠球藻高豐度則出現(xiàn)在陸坡開闊海域。在垂直分布上，聚球藻主要分布在躍層以上，躍層以下豐度迅速降低；原綠球藻高豐度主要出現(xiàn)在真光層底部；超微型光合真核生物在水層中的高值同樣出現(xiàn)在真光層底部，且與Pico級份葉綠素a濃度分布一致；異養(yǎng)浮游細菌在水體中的分布與聚球藻類似。這些分布格局的差異，取決于環(huán)境條件的變化和4類超微型浮游生物生態(tài)生理適應性的差異。在超微型光合浮游生物群落中，各類群碳生物量的貢獻因季節(jié)和海域類型的不同而發(fā)生變化：聚球藻在夏季近岸陸架區(qū)占超微型光合浮游生物總碳生物量的41%，原綠球藻在陸坡開闊海成為主要貢獻者（50%），超微型光合真核生物碳生物量以冬季為高（在近岸陸架區(qū)占比68%）。冬、夏季異養(yǎng)浮游細菌碳生物量均高于超微型光合浮游生物碳生物量。

南海北部；超微型光合浮游生物；異養(yǎng)浮游細菌；豐度與碳生物量；季節(jié)對比

1 引言

自20世紀80年代Paau、Chisholm、Yentsch等［1—3］將流式細胞術(shù)引入海洋微型浮游植物研究領(lǐng)域以來，這一舉措推動了海洋超微型浮游生物（細胞直徑小于2～3μm）的研究進展，利用它們各自的自發(fā)熒光可以在流式細胞儀上將他們區(qū)分開來［4—7］。超微型浮游生物包括超微型光合浮游生物（photosynthetic picoplankton，phPico）：聚球藻（Synechococcus，Syn）、原綠球藻（Prochlorococcus，Pro）和超微型光合真核生物（Picoeukaryotes，PEuk），以及異養(yǎng)浮游細菌（heterotrophic bacteria，HBac）。超微型光合浮游生物分布廣泛，并且由于其代謝活性強，繁殖快、生物量循環(huán)迅速、能量轉(zhuǎn)換效率高而使其成為水層微型生物食物網(wǎng)（microbial food web）的重要組成部分，其作為纖毛蟲的餌料被攝食從而將微食物網(wǎng)和經(jīng)典食物鏈連接起來［8—9］。異養(yǎng)浮游細菌對超微型浮游生物總生物量的貢獻巨大，它們進行的細菌二次生產(chǎn)過程使其具有與初級生產(chǎn)者同等甚至更大的作用，在海洋生態(tài)系統(tǒng)生物地球化學循環(huán)中扮演著不可或缺的角色［10—11］。

南海是我國最大的邊緣海，也是西太平洋最大的半封閉邊緣海，其北部海域包括珠江口和廣闊的陸架海域。因此南海北部由一系列不同的生態(tài)系統(tǒng)構(gòu)成，且生物多樣性程度較高［12—14］。盡管近岸水體受陸源輸入和沿岸上升流的影響而營養(yǎng)豐富，但在開闊海域，各項營養(yǎng)鹽濃度均較低，屬于貧營養(yǎng)性海域［15］。因此，超微型浮游生物成為南海浮游植物群落中重要的組成部分［16—18］。Yang和Jiao等［19—20］報道了南海北部原綠球藻的豐度及其晝夜變化，并通過培養(yǎng)實驗研究了超微型浮游生物對營養(yǎng)鹽加富的響應。Huang等［21］則根據(jù)從珠江口到東沙島的斷面調(diào)查結(jié)果，分析了超微型浮游生物的豐度、碳生物量及其群落結(jié)構(gòu)變化，并對晝夜變化的控制機制進行了研究。Ning等［16］對南海北部及北部灣海域不同分區(qū)內(nèi)超微型光合浮游生物與浮游細菌之間的相關(guān)關(guān)系進行了對比分析，結(jié)果顯示細菌的上行效應與浮游植物粒級大小顯著相關(guān)。有關(guān)南海北部超微型浮游生物在不同季節(jié)的對比研究也有少量報道，鐘瑜等［22］對冬夏季雷州半島附近海域的超微型浮游生物類群進行了對比分析，Liu等［17］深入分析了SEATS站超微型浮游生物的季節(jié)變化特征，并討論了其群落結(jié)構(gòu)變化與ENSO事件的關(guān)系，Cai等［18］和Chen等［23］對南海北部大范圍海域中超微型浮游生物在冬夏季的不同分布特征進行了對比分析。本文通過2009年在南海北部的冬、夏季航次調(diào)查所獲數(shù)據(jù)資料，描述了在不同環(huán)境條件下超微型浮游生物各類群的分布特征并對其進行對比分析，以期為南海北部海域生態(tài)系結(jié)構(gòu)與功能，特別是微型生物食物網(wǎng)的深入研究提供科學基礎(chǔ)。

2 材料和方法

2.1 研究海域和采樣方法

2009年2月11－23日和2009年8月12－24日搭載南海分局斷面監(jiān)測航次分別進行冬季和夏季的調(diào)查，站位（圖1）布設(shè)范圍在18°～23°N、110°～117°E海域內(nèi)，設(shè)4條斷面共22個站位（包括珠江口內(nèi)2個站位），所有站位沿用南海分局統(tǒng)一編號。S1、S2觀測斷面垂直于岸線橫跨沿岸帶、陸架區(qū)和陸坡開闊海區(qū)，其中S1斷面為珠江口向外延伸主斷面。沿200 m等深線將調(diào)查海域分為近岸陸架海域（包括14個站位）和陸坡開闊海域（包括8個站位）。

圖1 2009年冬季和夏季南海北部海域取樣觀測站位Fig.1 Sampling stations in nSCS during the winter and summer of 2009

水樣的采集使用Rosette采水系統(tǒng)，采樣層次為表層、10 m、25 m、50 m、75 m、100 m、150 m、200 m和底層。超微型浮游生物檢測與計數(shù)用水樣，用10%多聚甲醛固定（至終濃度1%）搖勻，并在室溫保持10 min后放入液氮速凍，帶回實驗室保存在－80℃的低溫下直至分析測定［7，24］。

2.2 超微型光合浮游生物的分析

使用的流式細胞儀型號為FACSCalibur（Becton Dickinson Co.）。冷凍水樣融化后，取1 cm3上機測定，采集前角光散射（FSC）和側(cè)角光散射（SSC）—表征細胞大小和質(zhì)地、（585±21）nm（FL2）—藻紅蛋白熒光和大于650 nm（FL3）—葉綠素熒光［25］等數(shù)據(jù)，用CellQuest軟件（Becton Dickinson Co.）處理后存儲，并通過多項組合的雙參數(shù)圖進行綜合分析，對Syn、Pro和PEuk加以鑒別。

2.3 異養(yǎng)浮游細菌的分析

取0.2 cm3冷凍后融化的水樣，加SYBR Green-I至終濃度為1×10－4，混勻后室溫條件下黑暗靜置15 min以使DNA著色再上機檢測，采集（530±15）nm（FL1）—綠色熒光數(shù)據(jù)［7］，數(shù)據(jù)保存和處理方法同超微型光合浮游生物。

2.4 超微型浮游生物碳生物量的估算

各類別超微型浮游生物的豐度乘以細胞碳含量得出生物量（mg／m3，以碳計）。本文中各類超微型浮游生物的碳轉(zhuǎn)換因子沿用Liu等［17］在南海SEATS站所使用的轉(zhuǎn)換系數(shù)（見討論4.2），其中Syn和Pro兩類細胞由于在真光層的位置不同導致其細胞大小和碳含量差異巨大，因此以60 m為界，60 m以淺Syn和Pro碳轉(zhuǎn)換因子分別為67 fg／cell和24 fg／cell，60 m以深則分別為157 fg／cell和62 fg／cell；HBac細胞大小在不同水層中變化不大，統(tǒng)一使用11 fg／cell；PEuk碳轉(zhuǎn)換因子為1 500 fg／cell。

3 結(jié)果

3.1 理化環(huán)境參數(shù)和Chla濃度分布特征

冬季，表層水溫、鹽度、硝酸鹽濃度和Chla濃度分別為（22.67±1.88）℃、（32.59±4.83）、（4.43± 9.39）μmol／L和（1.23±2.38）mg／m3。從圖2A～2D可看到等溫線大致平行于岸線向外海逐漸增高；表層鹽度的分布特征比較獨特，S1和S2斷面位置鹽度高于34，而沿岸海域則鹽度相對較低，特別是上下川島附近的E站，鹽度低于32；表層硝酸鹽濃度梯度變化非常劇烈，從珠江口A1站高達47.57μmol／L向口門外迅速降低至S1-1站的4.09μmol／L，整體上硝酸鹽濃度S1斷面高于S2斷面，在垂直方向上隨著深度的增加而增加，躍層位置出現(xiàn)在100～150 m層，而近岸水體混合比較均勻，表、底層水質(zhì)均一（斷面圖未展示）。

與冬季相比，夏季調(diào)查海域則表現(xiàn)出相對高溫、低鹽、高營養(yǎng)鹽和低Chla濃度的特征：表層水溫、鹽度、硝酸鹽濃度和Chla濃度分別為（29.63± 0.78）℃、（28.97±8.78）、（10.35±17.19）μmol／L和（0.94±1.77）mg／m3。近岸和最外側(cè)海域表層溫度較高，中部海域則呈現(xiàn)斑塊狀分布，營養(yǎng)鹽分布與此類似；表層鹽度受夏季增大的珠江徑流的影響，等鹽線從珠江口向外海輻散，Chla濃度受徑流及其攜帶的大量營養(yǎng)鹽影響顯著，從珠江口向外海迅速降低（圖2a～d）。夏季溫、鹽躍層非常強大，近岸躍層大約位于20～30 m層，外海則位于50～75 m層，營養(yǎng)鹽輸送受躍層阻擋，躍層以上營養(yǎng)鹽濃度極低，次表層葉綠素最大值現(xiàn)象明顯（斷面圖未展示）。

3.2 超微型浮游生物的平面分布

冬季，4類超微型浮游生物的水層積分平均豐度的分布特征各不相同（圖3）。Syn豐度的分布范圍在0.0×103cells／m L（A1站的底層）至185.7×103cells／m L（S1-6站的25 m層）之間，調(diào)查海區(qū)積分平均值為（20.9±15.0）×103cells／mL；高值出現(xiàn)在陸架區(qū)香港東南面附近和海南島東部海域，珠江口內(nèi)豐度極低。Pro豐度的分布范圍在0（A1、A2和A3站未檢出Pro）至249.5×103cells／mL（S2-10站的38 m層）之間，調(diào)查海區(qū)積分平均值為（24.7±23.7）× 103cells／m L，豐度近岸低于外海，北部低于南部（圖3）。PEuk豐度的分布范圍為0（m站的200 m層）至10.1×103cells／mL（S1-8站的25 m層），調(diào)查海區(qū)積分平均值為（2.4±1.3）×103cells／m L；高值區(qū)分布在海南島東部海域、珠江口門及南部沿岸海域（圖3）。HBac豐度的分布范圍為140.1×103cells／mL（S1-9站的150 m層）至2 874.9×103cells／mL（S1-1站的表層），調(diào)查海區(qū)總平均值為（912.3±366.1）×103cells／m L，高值集中分布在珠江口門和廣東沿岸海域（圖3）。

夏季，Syn豐度的分布范圍在0（A1站的表層）～831.0×103cells／mL（A3站的表層）之間，調(diào)查海區(qū)總平均值為（28.9±64.1）×103cells／m L；近岸豐度遠高于外海，珠江口南部沿岸出現(xiàn)極高值（圖4）。Pro豐度的分布范圍為0（沿岸站位）至236.9×103cells／mL（S1-8站的20 m層），調(diào)查海區(qū)總平均值為（48.0± 37.5）×103cells／m L；高值區(qū)呈條帶狀平行于岸線分布在調(diào)查海域中部（圖4）。PEuk豐度的分布范圍為0（外海站位的150 m或200 m層）至14.4×103cells／m L（h站的100 m層），調(diào)查海區(qū)總平均值為（1.7±1.6）×cells／mL；高值區(qū)呈斑塊狀分布在雷州半島附近海域、香港東南面海域以及調(diào)查海域南部（圖4）。HBac豐度的分布范圍為143.5×103cells／m L（m站的200 m層）至2 914.6×103cells／m L（S2-1站的15 m層），調(diào)查海區(qū)總平均值為（844.3±420.6）×103cells／m L，豐度從近岸向外海迅速降低（圖4）。

3.3 超微型浮游生物的垂直分布

冬季，S1斷面Syn豐度在位于斷面中間的S1-6站25 m層出現(xiàn)最大值，其他站位尤其是珠江口及近岸海域Syn豐度很低，陸架和開闊海域Syn主要聚集在50 m以淺水體中，且分布比較均勻，Pro豐度在東側(cè)S1-10站的25 m層達到最高，其余站位與Syn同樣主要分布在50 m以淺水體中，PEuk豐度的次表層最大值現(xiàn)象較前二者明顯，整條斷面25 m層的豐度值高于其他水層，HBac豐度在珠江口內(nèi)A1和A2站非常高，且分布均勻，隨著向外海水深的增加，豐度迅速降低，最大層逐漸下移至S1-8站的50 m層（圖5A～D）。HBac高豐度同樣出現(xiàn)在50 m以淺水體中，50 m以下迅速降低，這一現(xiàn)象與三類超微型光合真核生物一致。而S2斷面與S1斷面之間最大的不同之處在于各類超微型光合浮游生物豐度的次表層最大值現(xiàn)象比較明顯（圖5a～5d），且豐度最大層深度多在50 m附近，75 m以淺水體中各類群豐度均較高；HBac在水體中的分布有很大的區(qū)域差異，近岸豐度高值出現(xiàn)在底層，水深為100 m的S1-5站整個水柱中HBac分布均一，而該站以東海域HBac豐度在表層出現(xiàn)高值。

圖2 2009年冬季和夏季南海北部海域表層溫度、鹽度、硝酸鹽濃度和Chla濃度的分布Fig.2 Spatial distributions of surface temperature，salinity，nitrate and Chlaconcentrations in winter and summer

圖3 2009年冬季南海北部超微型浮游生物豐度分布Fig.3 Spatial distributions of picoplankton abundances during the winter of 2009

圖4 2009年夏季南海北部超微型浮游生物豐度分布Fig.4 Spatial distributions of picoplankton abundances during the summer of 2009

圖5 2009年冬季S1斷面（A～D）和S2斷面（a～d）超微型浮游生物豐度分布Fig.5 Vertical distributions of picoplankton abundances along transect S1（A－D）and S2（a－d）in winter

夏季，S1斷面Syn豐度的層化現(xiàn)象比較顯著（圖6A），表層和次表層明顯高于下層水體；Pro豐度在陸坡和開闊海域的25～50 m層出現(xiàn)最大值；PEuk在珠江口內(nèi)豐度較高，且分布均勻，隨著向外海水深的增加，上層水體中豐度迅速降低，高豐度出現(xiàn)在50 m層；HBac同樣在近岸海域豐度較高且均勻分布于水體中，在陸架和開闊海則是表層表層豐度較高。與冬季類似，夏季S2斷面同樣表現(xiàn)出比S1斷面更為顯著的次表層豐度極大的現(xiàn)象（圖6a～6d），尤其是Pro和 PEuk，均在50 m層出現(xiàn)最高豐度；而Syn和HBac在水體中的分布特征比較一致，近岸水體中豐度較高且分布均勻，陸架和開闊海域則次表層最大豐度的現(xiàn)象比較普遍。

圖6 2009年夏季S1斷面（A～D）和S2斷面（a～d）超微型浮游生物豐度分布Fig.6 Vertical distributions of picoplankton abundances along transect S1（A－D）and S2（a－d）in summer

3.4 超微型浮游生物的碳生物量估算

冬季，Syn的碳生物量分布范圍在0.01～12.44 mg／m3之間，平均值為（1.56±1.09）mg／m3；Pro碳生物量分布范圍在0～5.99 mg／m3之間，平均為（0.67±0.69）mg／m3；PEuk碳生物量分布范圍在0～15.19 mg／m3之間，平均為（3.61±2.02）mg／m3；HBac的碳生物量分布在1.54～31.62 mg／m3之間，平均值為（10.04±4.03）mg／m3，為超微型光合浮游生物的碳生物量的1.7倍。調(diào)查海區(qū)超微型浮游生物碳生物量絕大部分由HBac貢獻，占總超微型浮游生物碳生物量的63%，Syn碳生物量占10%，Pro占4%，PEuk占23%。

夏季，Syn的碳生物量分布范圍在0～55.67 mg／m3之間，平均值為（1.96±4.28）mg／m3；Pro的碳生物量分布在0～8.90 mg／m3之間，平均為（1.51 ±1.29）mg／m3；PEuk的碳生物量分布范圍為0～21.63 mg／m3，平均為（2.57±2.32）mg／m3；HBac的碳生物量分布范圍為1.58～32.06 mg／m3，平均值為（9.29±4.63）mg／m3，為超微型光合浮游生物的碳生物量的1.5倍，較冬季略有下降。調(diào)查海區(qū)碳生物量的組成與冬季相差不大，大部分由HBac貢獻，占到總超微型浮游生物碳生物量的61%，Syn碳生物量占13%，Pro和PEuk分別占10%和17%。

3.5 不同海域超微型浮游生物的豐度和碳生物量組成

冬、夏兩季HBac的豐度均比超微型光合浮游生物高1～2個數(shù)量級，在超微型浮游生物群落中占絕對優(yōu)勢（圖7A）。在冬季近岸陸架海域，HBac豐度占整個超微型浮游生物群落的96%，夏季其所占百分比稍有下降，但在陸坡開闊海域仍占到86%。與豐度構(gòu)成一致，HBac對超微型浮游生物總碳生物量的貢獻同樣巨大（圖7B），在不同季節(jié)不同海域均占60%左右，僅在夏季陸坡海域?qū)ico碳生物量的貢獻稍低，為53%。

圖7 2009年冬、夏季不同類群超微型浮游生物在不同海域?qū)ωS度（A）和碳生物量（B）的貢獻（%）Fig.7 Contribution（%）of different groups of picoplankton to abundance（A）and carbon biomass（B）in the different region of study area during the winter and summer of 2009

超微型光合浮游生物各類群在不同季節(jié)不同海域表現(xiàn)出極大的差異。豐度上Syn在近岸陸架海域為優(yōu)勢類群（大于50%），而在陸坡開闊海域其優(yōu)勢地位被Pro取代，尤其夏季，Pro豐度百分比高達94%，是開闊海超微型光合浮游生物群落中的絕對優(yōu)勢類群（圖8A）。PEuk豐度所占百分比較小，在冬季近岸海域最高（7%），夏季開闊海域最低，僅占2%，而其在碳生物量構(gòu)成上具有突出表現(xiàn)：在冬季近岸陸架區(qū)PEuk碳生物量占68%，高于Syn（25%）和Pro（7%）；在陸坡開闊海域PEuk碳生物量所占比例均高于40%。Syn和Pro對phPico碳生物量的貢獻隨季節(jié)和地域變化較大（圖8B）：在近岸陸架海域，Syn貢獻大于Pro，二者在夏季的貢獻均高于冬季；在陸坡開闊海域，冬季Syn碳生物量稍占優(yōu)勢，夏季則由Pro主導（50%），Syn僅占5%。

4 討論

4.1 不同海域超微型浮游生物的環(huán)境適應性

圖8 2009年冬、夏季不同類群超微型光合浮游生物在不同海域?qū)ωS度（A）和碳生物量（B）的貢獻（%）Fig.8 Contribution（%）of different groups of photosynthetic picoplankton to abundance（A）and carbon biomass（B）in the different region of study area during the winter and summer of 2009

冬季，近岸陸架海域受東北季風和底層水涌升的影響［26］，水體垂直混合劇烈，表層營養(yǎng)鹽得到補充，因此Chla濃度較高（1.91±2.62）mg／m3（表1）。在陸坡開闊海域，受貧營養(yǎng)的外海水影響［27］，上層水體中營養(yǎng)鹽濃度較低，Chla濃度只有（0.18±0.04）mg／m3（表1）。夏季，珠江徑流帶來的豐富陸源物質(zhì)，不斷補充浮游植物光合作用所消耗的營養(yǎng)鹽，珠江口及附近海區(qū)水體肥沃且相對穩(wěn)定，給浮游植物生長、繁殖帶來了有利條件，形成該區(qū)域的Chla高值區(qū)（圖2），但受溫躍層的影響，表層以下Chla濃度迅速降低，陸坡開闊海域上層水體營養(yǎng)鹽匱乏且因溫躍層阻擋得不到補充，浮游植物現(xiàn)存量極低。在這種背景下，各類超微型浮游生物也表現(xiàn)出各自不同的生態(tài)分布特點。

表2 超微型浮游生物與環(huán)境參數(shù)的Pearson相關(guān)性分析（括號中為樣品數(shù)）Tab.2 Pearson correlation analysis between picoplankton and related environmental parameters（sample numbers in the brackets）

已有很多研究表明，Syn是超微型光合浮游生物中對營養(yǎng)鹽依賴較強的一類，通常在冬季水體混合增強而給真光層帶來豐富營養(yǎng)時該類群具有較高的細胞豐度［28—29］，但在南海北部夏季的營養(yǎng)鹽由于得到珠江徑流和沿岸上升流［27］的補充，營養(yǎng)鹽濃度高于冬季，因此近岸陸架區(qū)Syn在夏季的豐度是冬季的2倍（表1），這一結(jié)論與以往研究一致［18，23］。Syn和Chla濃度的分布具有相當高的一致性，近岸陸架區(qū)Syn豐度占超微型光合浮游生物的50%，遠高于陸坡開闊海域，說明伴隨著近岸微、小型浮游植物的旺發(fā)，Syn隨之迅速生長繁殖。垂直分布上，Syn主要聚集在50 m以淺的真光層上層水體中，真光層以下則難于生存［30］。

Pro與Syn相反，偏向于在貧營養(yǎng)、低光照環(huán)境中生長［4，28，31］，層化明顯且營養(yǎng)鹽處于耗盡狀態(tài)的海水利于其生長，而在近岸水體中過高的營養(yǎng)鹽濃度和重金屬成分可能對其生長有毒害作用［32］，冬季低溫、近岸劇烈的水體混合和高Chla濃度阻礙其進行光吸收作用，均限制其生長繁殖［33—34］。本研究中夏季南海北部陸架、陸坡開闊海域在50 m層附近形成強大的溫躍層，躍層以上營養(yǎng)鹽濃度極低，Pro則在躍層（真光層底部）附近出現(xiàn)最高豐度（圖6B，6b），在夏季S2斷面該現(xiàn)象尤為顯著，豐度百分比高達94%，是開闊海超微型光合浮游生物群落中的絕對優(yōu)勢類群（圖8A）。夏季Pro豐度比冬季有顯著的增加，可見溫度升高對于Pro生長是有利條件。冬、夏季Pro豐度與溫度之間顯著的正相關(guān)關(guān)系也說明了這一點（表2）。有研究認為Pro生長的最低溫度為15℃［35］，而冬季和夏季南海北部近岸區(qū)表層最低溫度分別在20～21℃和29～31℃之間，并不構(gòu)成對Pro生長的限制，因此Pro在近岸區(qū)的低豐度甚至“零出現(xiàn)”是受溫度以外的上述其他因素的限制，如較低的水體垂直穩(wěn)定度和高Chla濃度。

與早期研究結(jié)果相符［16，18］，夏季PEuk與Pico級份Chla濃度之間存在顯著的正相關(guān)關(guān)系（表2）。從夏季S2斷面分布圖（圖6a～d，Pico-Chla斷面圖未展示）可以看到，PEuk在50 m層出現(xiàn)最大值，呈條帶狀從近岸向外海延伸，與Pico-Chla在水體中的分布一致。盡管PEuk豐度較小，但由于其細胞體積較大，碳含量較高，它對phPico碳生物量的貢獻巨大［36］。在本研究中，PEuk對phPico碳生物量的貢獻占40%以上，尤其在冬季近岸陸架海域，其貢獻高達68%，這與冬季混合層深度加深，下層富營養(yǎng)水得以進入真光層有關(guān)［16—17］。Chen等［23］的研究認為PEuk的高豐度出現(xiàn)在溫度、營養(yǎng)鹽和Chla濃度處于中等水平的水體中，而其較高的物種多樣性可使其豐度在不同環(huán)境下保持在較小的波動范圍內(nèi)。

HBac是超微型浮游生物群落中季節(jié)變化最小的類群，僅在陸坡開闊海域其豐度有較大的變動（表1）。HBac與鹽度之間呈現(xiàn)顯著的負相關(guān)關(guān)系（表2），這可能與外海懸浮有機質(zhì)和營養(yǎng)物質(zhì)減少有關(guān)。HBac與Chla濃度和各類超微型光合浮游生物也密切相關(guān)（表2），這些結(jié)果與Le等［37］在東海陸架區(qū)的研究結(jié)果相符，認為近岸陸架區(qū)的高HBac豐度與高Chla濃度帶來的高DOC濃度有關(guān)。從圖5和圖6可以看到，HBac在水體中的分布格局與Syn比較相似，以往在南海北部的研究［16，18］也發(fā)現(xiàn)了這一點，Syn生長過程中產(chǎn)生的有機質(zhì)可被HBac利用，而且Syn是超微型光合浮游生物各類群中唯一一類與HBac有持續(xù)相關(guān)性的超微型浮游生物。

4.2 超微型浮游生物的細胞碳含量轉(zhuǎn)換因子及其碳生物量

超微型浮游生物種類不同，其細胞碳含量的轉(zhuǎn)換因子也不同，而同一類超微型浮游生物在不同季節(jié)、不同環(huán)境條件下其細胞大小、碳含量也會發(fā)生變化［28］。國內(nèi)外對Syn、Pro、PEuk和HBac細胞體積與碳生物量的轉(zhuǎn)換系數(shù)做了很多研究，目前還存在不少爭議，本研究參考代表性文獻中的轉(zhuǎn)換因子來計算超微型浮游生物的生物量。由表2可看出不同類型的研究海域之間各類超微型浮游生物的碳轉(zhuǎn)換因子存在較大的差異。浮游植物的大小通常隨著海域中營養(yǎng)鹽濃度的升高而增加，即隨著生產(chǎn)力的提高，浮游植物群落從小粒徑向大粒徑演替［23，38］。Syn和Pro細胞隨著水深的增加而變大，尤其是在水體層化明顯的夏季；而在平面分布上，Syn和Pro細胞則在近岸海域和營養(yǎng)較為豐富的冬季出現(xiàn)較大粒徑［23］。為便于數(shù)據(jù)比較，本文中各類超微型浮游生物的碳轉(zhuǎn)換因子沿用Liu等［17］在同一海域——南海SEATS站所使用的轉(zhuǎn)換因子，其中Syn和Pro兩類細胞由于在真光層的位置不同導致其細胞大小和碳含量差異巨大，因此以60 m為界，60 m以淺Syn和Pro碳轉(zhuǎn)換因子分別為67 fg／cell和24 fg／cell，60m以深則分別為157 fg／cell和62 fg／cell；HBac細胞大小在不同水層中變化不大，統(tǒng)一使用11 fg／cell；PEuk碳轉(zhuǎn)換因子使用1 500 fg／cell。

表2 代表性文獻中Syn、Pro、PEuk和HBac的碳生物量轉(zhuǎn)換因子Tab.2 Conversion factors from the literature for Syn，Pro，PEuk and HBac carbon biomass

本研究表明，在超微型光合浮游生物群落中，碳生物量的主要貢獻者因季節(jié)和海域的不同而發(fā)生變化。Syn在夏季近岸陸架區(qū)碳生物量為（2.97±5.16）mg／m3，占超微型光合浮游生物總碳生物量的41%，而Pro在陸坡開闊海成為主要貢獻者（50%），碳生物量為（2.05±0.59）mg／m3。與Syn和Pro不同，PEuk碳生物量以冬季為高，在冬季近岸陸架區(qū)達到（4.39 ±2.03）mg／m3，占68%。Chen等［23］和Cai等［18］在南海北部的研究結(jié)果顯示出超微型光合浮游生物群落結(jié)構(gòu)與本研究具有相同的分布特征。這與Liu等［47］在密西西比河口的研究結(jié)果——Syn和PEuk在陸架區(qū)豐度高，Pro在外海水中出現(xiàn)高豐度一致。HBac碳生物量在本研究中高于超微型光合浮游生物（表1），該結(jié)果與Cai等［18］所得相符，而與Liu等［17］在南海SEATS站的研究結(jié)果不一致，SEATS站的結(jié)果顯示HBac的碳生物量低于超微型光合浮游生物，這與SEATS站位于比本次調(diào)查站位更接近貧營養(yǎng)的南海中央海盆有關(guān)，低生物量導致HBac可利用的有機質(zhì)含量低，造成HBac碳生物量低于超微型光合浮游生物［46，48］。

盡管超微型浮游生物個體微小，但它們在海洋上層碳輸出方面的作用也是值得被關(guān)注的。超微型浮游生物通過聚集、打包作用等過程，形成聚集體直接提高沉降速率，或者通過被攝食進入微型食物環(huán)，再通過高營養(yǎng)階層等的消耗從而間接地輸出碳到深海［49—50］。經(jīng)典理論認為硅藻等大顆粒浮游植物控制了海洋上層的碳通量，尤其在水華發(fā)生時，而以超微型浮游生物為主的生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)，物質(zhì)循環(huán)主要在上層進行，較少顆粒能輸出到真光層以外。然而也有不少研究表明［51］，浮游植物對碳輸出的貢獻與單個細胞的大小并不明顯相關(guān)。在貧營養(yǎng)性海域，相對小型和微型浮游植物，超微型浮游生物通常有較高的碳生物量并成為高營養(yǎng)級生物的有機碳來源，從而完成從上層海洋向深海的碳輸出過程。南海作為我國邊緣海中相對貧營養(yǎng)的海域，已有超微型浮游生物碳輸出的相關(guān)研究工作在該海域開展。

5 結(jié)論

2009年冬、夏季在南海北部海域?qū)Τ⑿透∮紊锏娜郝浣Y(jié)構(gòu)、豐度和碳生物量的分布進行研究，發(fā)現(xiàn)：

（1）Syn和Pro的平均豐度為夏季高于冬季，PEuk和HBac反之。

（2）Syn、PEuk和HBac豐度在近岸陸架海域高于陸坡開闊海域，Pro則反之。

（3）超微型浮游生物在水體中的分布：Syn和HBac主要分布在躍層以上，躍層以下豐度迅速降低；Pro和PEuk高豐度出現(xiàn)在真光層底部。

以上分布格局的差異取決于環(huán)境的變化和4類超微型浮游生物不同的生態(tài)生理適應性。

（4）各類群超微型浮游生物碳生物量的貢獻因季節(jié)和海域類型的不同而變：Syn在夏季近岸陸架區(qū)占phPico總碳生物量的41%，Pro在陸坡開闊海成為主要貢獻者（50%），PEuk碳生物量以冬季為高（在近岸陸架區(qū)占比68%）。冬、夏季HBac碳生物量均高于phPico碳生物量。

（5）相關(guān)性分析結(jié)果顯示Syn與HBac有顯著的正相關(guān)關(guān)系，Syn是超微型光合浮游生物各類群中唯一一類與HBac有持續(xù)相關(guān)性的超微型浮游生物；Pro豐度與溫度之間顯著的正相關(guān)關(guān)系說明溫度升高對Pro的生長有利，而其在近岸區(qū)的低豐度甚至“零出現(xiàn)”是受溫度以外的其他因素（如水體垂直穩(wěn)定度和高Chla濃度）的限制；PEuk則與Pico-Chla濃度密切相關(guān)。致謝：溫度、鹽度和營養(yǎng)鹽數(shù)據(jù)由國家海洋局南海分局環(huán)境監(jiān)測中心提供，“中國海監(jiān)81”調(diào)查船全體船員對海上采樣工作提供無私幫助，謹致謝忱。

［1］ Paau A S，Cowles J R，Oro J，et al.Separation of algal mixtures and bacterial mixtures with flow-microfluorometer using chlorophyll and ethidium bromide fluorescence［J］.Archives of Microbiology，1979，120（3）：271－273.

［2］ Yentsch C M，Horan P K.Cytometry in the aquatic sciences［J］.Cytometry，1989，10（5）：497－499.

［3］ Chisholm S W，Olson R J，Zettler E R，et al.A novel free-living prochlorophyte abundant in the oceanic euphotic zone［J］.Nature，1988，334（6180）：340－343.

［4］ Campbell L，Nolla H A，Vaulot D.The importance ofProchlorococcusto community structure in the central North Pacific Ocean［J］.Limnology and Oceanography，1994，39（4）：954－961.

［5］ 寧修仁.流式細胞測定技術(shù)在海洋生物和海洋生態(tài)環(huán)境監(jiān)測研究中的應用［J］.東海海洋，2001，19（3）：56－60.

Ning Xiuren.Flow cytometry in marine biological research and ecological environment monitoring［J］.Donghai Marine Science，2001，19（3）：56－60.

［6］ 焦念志，楊燕輝.四類海洋超微型浮游生物的同步監(jiān)測［J］.海洋與湖沼，1999，30（5）：506－511.

Jiao Nianzhi，Yang Yanhui.Simultaneous monitoring of autotrophic picoplankton and heterotrophic bacteria［J］.Oceanologia et Limnologia Sinica，1999，30（5）：506－511.

［7］ Marie D，Partensky F，Jacquet S，et al.Enumeration and cell cycle analysis of natural populations of marine picoplankton by flow cytometry using the nucleic acid stain sybr green I［J］.Applied and Environmental Microbiology，1997，63（1）：186－193.

［8］ 于瑩，張武昌，蔡昱明，等.冬季和夏季南海北部浮游纖毛蟲的分布特點［J］.海洋與湖沼，2014，45（4）：839－847.

Yu Ying，Zhang Wuchang，Cai Yuming，et al.Distribution patterns of planktonic ciliates in the northern South China Sea in winter and summer，2009［J］.Oceanologia et Limnologia Sinica，2014，45（4）：839－847.

［9］ Campbell L，Vaulot D.Photosynthetic picoplankton community structure in the subtropical North Pacific Ocean near Hawaii（station ALOHA）［J］.Deep-Sea Research PartⅠ：Oceanographic Research Papers，1993，40（10）：2043－2060.

［10］ Fuhrman J A，Sleeter T D，Carlson C A，et al.Dominance of bacterial biomass in the Sargasso Sea and its ecological implications［J］.Marine E-cology Progress Series，1989，57：207－217.

［11］ Jiao N Z，Yang Y H，Koshikawa H，et al.Microscopic overestimation of heterotrophic bacteria in open waters of China Seas［J］.Journal of Microbiology and Biobechnology，2001，11（5）：889－901.

［12］ Ning X，Chai F，Xue H，et al.Physical-biological oceanographic coupling influencing phytoplankton and primary production in the South China Sea［J］.Journal of Geophysical Research，2004，109（C10）：C10005.

［13］ 樂鳳鳳，孫軍，寧修仁，等.2004年夏季中國南海北部的浮游植物［J］.海洋與湖沼，2006，37（3）：238－248.

Le Fengfeng，Sun Jun，Ning Xiuren，et al.Phytoplankton in the northern South China Sea in summer 2004［J］.Oceanologia et Limnologia Sinica，2006，37（3）：238－248.

［14］ 孫軍，宋書群，樂鳳鳳，等.2004年冬季南海北部浮游植物［J］.海洋學報，2007，29（5）：132－145.

Sun Jun，Song Shuqun，Le Fengfeng，et al.Phytoplankton in Northern South China Sea in the winter of 2004［J］.Haiyang Xuebao，2007，29（5）：132－145.

［15］ Wong G T F，Ku T L，Mulholland M，et al.The SouthEast Asian Time-series study（SEATS）and the biogeochemistry of the South China Sea——An overview［J］.Deep-Sea Research PartⅡ：Topical Studies in Oceanography，2007，54（14／15）：1434－1447.

［16］ Ning X R，Li W K W，Cai Y M，et al.Comparative analysis of bacterioplankton and phytoplankton in three ecological provinces of the northern South China Sea［J］.Marine Ecology Progress Series，2005，293：17－28.

［17］ Liu H B，Chang J，Tseng C M，et al.Seasonal variability of picoplankton in the Northern South China Sea at the SEATS station［J］.Deep-Sea Research PartⅡ：Topical Studies in Oceanography，2007，54（14／15）：1602－1616.

［18］ Cai Y M，Ning X R，Liu C G，et al.Distribution pattern of photosynthetic picoplankton and heterotrophic bacteria in the Northern South China Sea［J］.Journal of Integrative Plant Biology，2007，49（3）：282－298.

［19］ Yang Y H，Jiao N Z.Dynamics of picoplankton in the Nansha Islands area of the South China Sea［J］.Acta Oceanologica Sinica，2004，23（3）：493－504.

［20］ 焦念志，楊燕輝.中國海原綠球藻研究［J］.科學通報，2002，47（7）：485－491.

Jiao Nianzhi，Yang Yanhui.Ecological studies onProchlorococcusin China seas［J］.Science Bulletin，2002，47（15）：1243－1250.

［21］ Huang B Q，Lin XJ，Liu Y，et al.Ecological study of picoplankton in northern South China Sea［J］.Chinese Journal of Oceanology and Limnology，2002，20（S1）：22－32.

［22］ 鐘瑜，黃良民，黃小平，等.冬夏季雷州半島附近海域微微型光合浮游生物的類群變化及環(huán)境影響［J］.生態(tài)學報，2009，29（6）：3000－3008.

Zhong Yu，Huang Liangmin，Huang Xiaoping，et al.Distribution of autotrophic picoplankton and its effect factors in the waters around Leizhou Peninsula in summer and winter［J］.Acta Ecologica Sinica，2009，29（6）：3000－3008.

［23］ Chen B Z，Wang L，Song S Q，et al.Comparisons of picophytoplankton abundance，size，and fluorescence between summer and winter in northern South China Sea［J］.Continental Shelf Research，2011，31（14）：1527－1540.

［24］ Ning X，Sun S，Shi J.The Specification for Observations of Bay Ecosystems［M］.Beijing：China Environmental Science Press，2005：337.

［25］ Marie D，Partensky F，Vaulot D，et al.Enumeration of phytoplankton，bacteria，and viruses in marine samples［M］／／Robinson J P，Darzynkiewicz Z，Dean P N，et al，Current Protocols in Cytometry.New York：John Wiley＆Sons Inc，1999.

［26］ 薛惠潔，柴扉，王麗婭，等.珠江口及其鄰近海域環(huán)流模式結(jié)構(gòu)［G］／／中國海洋學文集.北京：海洋出版社，2001：138－151.

Xue Huijie，Chai Fei，Wong Lai－an，et al.Zhujiang river estuarine circulation model［G］／／Oceanography in China.Beijing：China Ocean Press，2001：138－151.

［27］ 柴扉，薛惠潔，侍茂崇.南海升降流區(qū)域分布及形成機制分析［G］／／中國海洋學文集.北京：海洋出版社，2001：117－128.

Chai Fei，Xue Huijie，Shi Maochong.Formation and distribution of upwelling and downwelling in the South China Sea［G］／／Oceanography in China.Beijing：China Ocean Press，2001：117－128.

［28］ DuRand M D，Olson RJ，Chisholm SW.Phytoplankton population dynamics at the Bermuda Atlantic Time-seriesstation in the Sargasso Sea［J］.Deep-Sea Research PartⅡ：Topical Studies in Oceanography，2001，48（8／9）：1983－2003.

［29］ Campbell L，Liu H B，Nolla H A，et al.Annual variability of phytoplankton and bacteria in the subtropical North Pacific Ocean at Station ALOHA during the 1991－1994 ENSO event［J］.Deep-Sea Research PartⅠ：Oceanographic Research Papers，1997，44（2）：167－192.

［30］ AgustíS.Viability and niche segregation ofProchlorococcusandSynechococcuscells across the Central Atlantic Ocean［J］.Aquatic Microbial E-cology，2004，36（1）：53－59.

［31］ Lindell D，Post A F.Ultraphytoplankton succession is triggered by deep winter mixing in the Gulf of Aqaba（Eilat），Red Sea［J］.Limnology and Oceanography，1995，40（6）：1130－1141.

［32］ Worden A Z，Binder B J.Application of dilution experiments for measuring growth and mortality rates amongProchlorococcusandSynechococcuspopulations in oligotrophic environments［J］.Aquatic Microbial Ecology，2003，30（2）：159－174.

［33］ Bouman H A，Ulloa O，Barlow R，et al.Water-column stratification governs the community structure of subtropical marine picophytoplankton［J］.Environmental Microbiology Reports，2011，3（4）：473－482.

［34］ Johnson Z I，Zinser E R，Coe A，et al.Niche partitioning amongProchlorococcusecotypes along ocean-scale environmental gradients［J］.Science，2006，311（5768）：1737－1740.

［35］ Olson R J，Chisholm S W，Zettler E R，et al.Spatial and temporal distributions of prochlorophyte picoplankton in the North Atlantic Ocean［J］.Deep-Sea Research Part A.Oceanographic Research Papers，1990，37（6）：1033－1051.

［36］ 寧修仁，蔡昱明，李國為，等.南海北部微微型光合浮游生物的豐度及環(huán)境調(diào)控［J］.海洋學報，2003，25（3）：83－97.

Ning Xiuren，Cai Yuming，Li Guowei，et al.Photosynthetic picoplankton in the northern South China Sea［J］.Haiyang Xuebao，2003，25（3）：83－97.

［37］ Le F F，Ning X R，Liu CG，et al.Picoplankton abundanceand biomass in the East China Sea during autumn and winter［J］.Oceanology，2012，52（1）：48－59.

［38］ Li W K W.Macroecological patterns of phytoplankton in the northwestern North Atlantic Ocean［J］.Nature，2002，419（6903）：154－157.

［39］ Partensky F，Blanchot J，Lantoine F，et al.Vertical structure of picophytoplankton at different trophic sites of the tropical northeastern Atlantic Ocean［J］.Deep-Sea Research PartⅠ：Oceanographic Research Papers，1996，43（8）：1191－1213.

［40］ Fukuda R，Ogawa H，Nagata T，et al.Direct determination of carbon and nitrogen contents of natural bacterial assemblages in marine environments［J］.Applied and Environmental Microbiology，1998，64（9）：3352－3358.

［41］ Zubkov M V，Sleigh M A，Burkill P H，et al.Picoplankton community structure on the Atlantic Meridional Transect：a comparison between seasons［J］.Progress in Oceanography，2000，45（3／4）：369－386.

［42］ Shalapyonok A，Olson R J，Shalapyonok L S.Arabian Sea phytoplankton during Southwest and Northeast Monsoons 1995：composition，size structure and biomass from individual cell properties measured by flow cytometry［J］.Deep-Sea Research PartⅡ：Topical Studies in Oceanography，2001，48（6／7）：1231－1261.

［43］ Troncoso V A，Daneri G，Cuevas L A，et al.Bacterial carbon flow in the Humboldt Current System off Chile［J］.Marine Ecology Progress Series，2003，250：1－12.

［44］ Worden A Z，Nolan J K，Palenik B.Assessing the dynamics and ecology of marine picophytoplankton：the importance of the eukaryotic component［J］.Limnology and Oceanography，2004，49（1）：168－179.

［45］ Pan L A，Zhang J，Zhang L H.Picophytoplankton，nanophytoplankton，heterotrohpic bacteria and viruses in the Changjiang Estuary and adjacentcoastal waters［J］.Journal of Plankton Research，2007，29（2）：187－197.

［46］ Grob C，Ulloa O，Li W K W，et al.Picoplankton abundance and biomass across theeastern South Pacific Ocean along latitude 32.5°S［J］.Marine Ecology Progress Series，2007，332：53－62.

［47］ Liu H B，Dagg M，Campbell L，et al.Picophytoplankton and bacterioplankton in the Mississippi River plume and its adjacent waters［J］.Estuaries，2004，27（1）：147－156.

［48］ Kaiser K，Benner R.Organic matter transformations in the upper mesopelagic zone of the North Pacific：chemical composition and linkages to microbial community structure［J］.Journal of Geophysical Research，2012，117（C1），doi：10.1029／2011JC007141.

［49］ 黃邦欽，柳欣.邊緣海浮游生態(tài)系統(tǒng)對生物泵的調(diào)控作用［J］.地球科學進展，2015，30（3）：385－395.

Huang Bangqin，Liu Xin.Review on planktonic ecosystem and its control on biological pump in the marginal seas［J］.Advances in Earth Science，2015，30（3）：385－395.

［50］ Richardson T L，Jackson G A.Small phytoplankton and carbon export from the surface Ocean［J］.Science，2007，315（5813）：838－840.

［51］ Waite A M，Safi K A，Hall J A，et al.Mass sedimentation of picoplankton embedded in organic aggregates［J］.Limnology and Oceanography，2000，45（1）：87－97.

Seasonal variation of picoplankton abundance and biomass in the northern South China Sea in summer and winter 2009

Le Fengfeng1，3，Cai Yuming1，3，Sun Jun4，5，Hao Qiang1，2，3，Liu Chenggang1，2，3，Zhai Hongchang1，3，Chen Jianfang1，2，3

（1.Second Institute of Oceanography，State Oceanic Administration，Hangzhou 310012，China；2.State Key Lab of Satellite Ocean Environment Dynamics，Hangzhou 310012，China；3.Key Lab of Marine Ecosystems and Biogeochemistry，State Oceanic Administration，Hangzhou 310012，China；4.College of Marine and Environmental Sciences，Tianjin University of Science and Technology，Tianjin 300457，China；5.Tianjin Key Laboratory of Marine Resources and Chemistry，Tianjin University of Science and Technology，Tianjin 300457，China）

The abundance，carbon biomass and distribution of picoplankton were investigated during the summer（August）and winter（February）of 2009 extending from near-shore coastal waters to oligotrophic open waters in northern South China Sea（nSCS）.The results showed that the average abundances ofSynechococcus（Syn）andProchlorococcus（Pro）were higher in summer than winter，while Picoeukaryotes（PEuk）and heterotrophic bacteria（HBac）were opposite to Syn and Pro.Syn，PEuk and HBac were most abundant in the eutrophic coast region and continental shelf，while Pro was dominant in the slope and open waters.In vertical profile，the high abundance of Syn mainly appeared above the thermocline and decreased sharply below it.The high Pro abundance in the water column mostly appeared at the bottom of euphotic depth，as well as PEuk.The distribution of HBac was similar to Syn.These different distribution patterns depend on environmental variation and the ecological and physiological adaptation of each group of picoplankton.The contribution of each group of photosynthetic picoplankton biomass varied with the season and sea area：in the summer coastal shelf area，Syn accounted for 41%of total photosynthetic picoplankton biomass；Pro was major contributor（50%）in the slope open waters；while PEuk biomass took 40%higher in winter（reached 68%in the coastal shelf area）.And HBac biomass was higher than photosynthetic picoplankton biomass both in the winter and summer.

northern South China Sea；photosynthetic picoplankton；heterotrophic bacteria；abundance and carbon biomass；seasonal comparison

Q178.53

A

0253-4193（2015）12-0041-15

樂鳳鳳，蔡昱明，孫軍，等.2009年冬、夏季南海北部超微型浮游生物的分布特征及其環(huán)境相關(guān)分析［J］.海洋學報，2015，37（12）：41—55，

10.3969／j.issn.0253-4193.2015.12.005

Le Fengfeng，Cai Yuming，Sun Jun，et al.Seasonal variation of picoplankton abundance and biomass in the northern South China Sea in summer and winter 2009［J］.Haiyang Xuebao，2015，37（12）：41—55，doi：10.3969／j.issn.0253-4193.2015.12.005

2015-06-22；

2015-11-02。

國家自然科學基金資助項目（91128212，90711006，41306162，41006101，40506032）；國家海洋局第二海洋研究所基本科研業(yè)務費專項（JG1310）；全球變化與海氣相互作用專項（GASI-03-01-03-02）。

樂鳳鳳（1981—），女，浙江省舟山市人，主要從事海洋生態(tài)學研究。E-mail：le＿ff＠126.com