李夢莎, 閻秀峰

(東北林業(yè)大學鹽堿地生物資源環(huán)境研究中心, 東北油田鹽堿植被恢復與重建教育部重點實驗室, 哈爾濱 150040)

1980年Ueda和Kato從苦艾(Artemisiaabsinthium)中分離并鑒定了具有促進衰老生理活性的茉莉酸甲酯(methyl jasmonate, MeJA)[1]，從而引發(fā)了人們對茉莉酸信號分子的廣泛關注。迄今已知，具有信號分子生理功能的至少包括茉莉酸(jasmonic acid, JA)以及茉莉酸甲酯和茉莉酸-異亮氨酸復合物(jasmonoyl-isoleucine, JA-Ile)等茉莉酸衍生物，人們將它們統(tǒng)稱為茉莉酸類化合物(jasmonates, JAs)。研究表明，茉莉酸信號分子參與植物生長發(fā)育眾多生理過程的調控，尤其是作為環(huán)境信號分子能有效地介導植物對病原菌、食草動物及非生物脅迫等的防御反應，誘導一系列防御基因的表達、防御反應化學物質的合成，并調節(jié)植物的“免疫”和應激反應。本文從環(huán)境信號分子角度介紹茉莉酸信號的啟動、傳遞和生物學功能。

1 茉莉酸信號的啟動

1.1 信號感知與轉導

最近幾十年，人們對外界生物脅迫和非生物脅迫信號如何被植物感知并啟動茉莉酸信號的生物合成進行了大量的研究，其中在番茄中的研究較多。1991年Pearce等人在番茄(Lycopersiconesculentum)中發(fā)現(xiàn)了應答昆蟲食害等機械損傷的系統(tǒng)素(systemin)[2]，這是一種由18個氨基酸組成的多肽信號分子，來源于由200個氨基酸組成的前體蛋白——前系統(tǒng)素(prosystemin)[3]。番茄受到機械損傷后，前系統(tǒng)素水解為系統(tǒng)素，可通過質外體(apoplast)運輸?shù)狡渌毎?，與細胞表面受體SR160(富含亮氨酸重復單位的蛋白)結合，最終激活茉莉酸信號途徑[4- 5]。除了創(chuàng)傷信號外，人們在番茄中還發(fā)現(xiàn)病菌與真菌激發(fā)子誘發(fā)的寡聚糖信號，最終也激活茉莉酸信號途徑。推測寡聚糖的作用機制與系統(tǒng)素有相似的途徑，但具體的誘導機制還不清楚[6- 7]。

近幾年，在擬南芥(Arabidopsisthaliana)中也發(fā)現(xiàn)了與系統(tǒng)素具有相同功能的多肽——由23個氨基酸組成的AtPEP1。與系統(tǒng)素的產(chǎn)生類似，機械損傷或者病原體侵染促使前體蛋白PROPEP1(由92個氨基酸組成)水解為AtPEP1，AtPEP1與質膜上的受體PEPR1(富含亮氨酸重復單位的酶)結合，最終激活茉莉酸信號途徑[8]。

系統(tǒng)素、AtPEP1與受體結合誘發(fā)茉莉酸信號途徑的過程比較復雜，目前知道最主要的過程是激活質膜上的磷脂酶，之后磷脂酶作用于膜上的磷脂釋放亞麻酸(茉莉酸合成前體)[9]。不過，系統(tǒng)素激活磷脂酶活化的機制還不清楚。目前為止，人們發(fā)現(xiàn)了幾種可以被系統(tǒng)素、AtPEP1誘導的磷脂酶，包括番茄中的PLA2和擬南芥中的DAD1、DGL、PLD，且這幾種磷脂酶作用機制相似[10- 12]。

1.2 茉莉酸類化合物的合成

針對茉莉酸類化合物在植物體內的合成，近一二十年人們已經(jīng)研究了多種單子葉和雙子葉植物，其中對模式植物擬南芥和番茄開展的工作最多。到目前為止，茉莉酸類化合物的生物合成途徑已經(jīng)比較清楚，途徑中的各種酶已基本完成功能解析，并且關注茉莉酸合成途徑與其他代謝途徑關聯(lián)關系的研究逐漸增多。

關于茉莉酸類化合物生物合成的研究進展，國內學者已有較好的綜述[13- 14]，這里不再詳細闡述。在擬南芥中，至少存在兩條合成茉莉酸的途徑，即從亞麻酸(linolenic acid, 18:3)開始的十八烷途徑和從十六碳三烯酸(16∶3)開始的十六烷途徑。兩條途徑都涉及葉綠體、過氧化物酶體和細胞質3個反應場所，從不飽和脂肪酸到12-氧植物二烯酸(12-oxo-phytodienoic acid, 12-OPDA)或去甲基-含氧植物二烯酸(dn-OPDA)的合成發(fā)生在葉綠體中，而后到茉莉酸的轉化發(fā)生在過氧化物酶體中，對茉莉酸的修飾在細胞質中完成[15]。

茉莉酸(JA)經(jīng)各種化學修飾會代謝成不同的結構，但目前為止人們僅發(fā)現(xiàn)茉莉酸甲酯(MeJA)、茉莉酸-異亮氨酸復合物(JA-Ile)與順式-茉莉酸(cis-jasmone, CJ)這3種茉莉酸衍生物在環(huán)境誘導的茉莉酸信號途徑中起作用[16]。

2 茉莉酸信號的傳遞

茉莉酸類化合物在植物響應生物與非生物脅迫的反應中扮演著重要角色，在植物的防御過程中起著調控全局的作用。例如，在由創(chuàng)傷信號引發(fā)的防御反應中，通常既有傷口附近的局部防御反應，也有未受傷部位的系統(tǒng)獲得性抗性(systemic acquired resistance, SAR)，乃至相鄰植株產(chǎn)生的誘導防御反應。在這些防御反應中，人們發(fā)現(xiàn)了茉莉酸信號的短距離傳遞和遠距離傳輸(圖1)[17]。

圖1 茉莉酸信號的傳遞[17]

2.1 短距離信號傳遞

當植物受到機械損傷或昆蟲取食后，在損傷部位會造成迅速并且短暫的JA或JA-Ile的積累，由此激活傷口周圍組織防御基因的表達，從而產(chǎn)生局部防御反應。在局部防御反應中，茉莉酸信號的短距離傳遞可能有兩種方式。其一，由創(chuàng)傷反應產(chǎn)生的系統(tǒng)素作為信號物質，通過質外體與韌皮部傳遞到鄰近部位，激活茉莉酸級聯(lián)反應途徑。其二，由系統(tǒng)素誘導產(chǎn)生的JA與JA-Ile充當了流動信號，被轉運到鄰近部位進行防御反應[18]。

2.2 遠距離信號傳輸

目前為止知道，茉莉酸信號的遠距離傳輸方式有維管束傳輸與空氣傳播兩種。

2.2.1 維管束傳輸

先前，許多研究者認為系統(tǒng)素在遠距離信號傳遞的過程中發(fā)揮直接作用，是一種可移動的信號分子。但是，用擬南芥的茉莉酸不敏感突變體jai1、系統(tǒng)素不敏感突變體spr1、茉莉酸缺失突變體spr2與acx1A等開展的一系列嫁接實驗證明，系統(tǒng)素只是在局部起到信號放大與誘發(fā)茉莉酸類化合物合成的作用，之后，茉莉酸類化合物JA-Ile在植物體內傳輸[19]。Thorpe等則通過同位素標記實驗證明，MeJA可以在維管束中的韌皮部和木質部轉移[20]。

一些工作也表明，茉莉酸類化合物并不是簡單地沿維管束運輸，而是在運輸過程中伴隨著茉莉酸類化合物的重新合成。在番茄維管束的伴胞和篩管復合體(companion cell-sieveelement complex, CC-SE)中也發(fā)現(xiàn)了各種JA合成酶(如LOX、AOS等)的定位[21]，且韌皮部中的篩分子有形成JA前體OPDA的能力[22]。

近些年Koo等[23]通過實驗發(fā)現(xiàn)，傷誘導導致的全身性JA、JA-Ile的產(chǎn)生并非全部由受傷部位轉移而來，至少有一部分是重新合成的，并在未受傷部位級聯(lián)循環(huán)產(chǎn)生更多的JA-Ile。Wang等也證實了這一結果[24]。

2.2.2 空氣傳播

實驗發(fā)現(xiàn)，番茄韌皮部信號的流動速度為每小時1—5 cm[25]，但機械損傷后15 min內就可在整株檢測到JA與JA-Ile的積累[26]。20世紀90年代Malone等的環(huán)割實驗也證明，即使維管束傳輸被阻斷了，遠端葉片中也存在迅速且強烈的防御基因表達[26]。大量的事實表明，除了維管束傳輸以外，茉莉酸信號還存在其他的遠距離傳播途徑。JA可被甲基化形成MeJA。相對于沒有載體輔助就難以穿透細胞膜的JA，MeJA容易透過細胞膜且有很強的揮發(fā)性，可通過空氣傳播擴散到遠距離葉片和相鄰的植株而發(fā)揮作用[27]。在擬南芥[19]、煙草(Nicotianatabacum)[28]、利馬豆(Phaseoluslunatus)[29]、山艾樹(Artemisiakawakamii)[30]等植物中已經(jīng)證實，MeJA可以在同一植株的損傷與未損傷葉片之間或相鄰植物間通過空氣傳播。

3 茉莉酸信號的效應

3.1 茉莉酸信號的受體

人們對茉莉酸信號受體的認識經(jīng)歷了復雜的過程。1994年Feys最先確認擬南芥的COI1蛋白是茉莉酸敏感蛋白[31]，進一步發(fā)現(xiàn)擬南芥coi1突變體喪失了對茉莉酸的所有反應[32]，證實了這一觀點。COI1是一種泛素連接酶E3的組成部分，SCF型泛素連接酶E3包括S、C、F 3個組分，其家族所有成員的S(SKP1蛋白)和C(Cullin蛋白)組分都相同，區(qū)分標志是F組分(F-box)，F(xiàn)-box蛋白為COI1的SCF型泛素連接酶E3記為SCFCOI1[33]。COI1蛋白的發(fā)現(xiàn)對于茉莉酸信號途徑的研究有著重要意義。

人們曾一度以為COI1就是茉莉酸信號在細胞內的受體，直到JAZ蛋白家族的發(fā)現(xiàn)使人們對茉莉酸信號轉導途徑有了新的認識。2007年Thines在茉莉酸合成突變體opr3中發(fā)現(xiàn)了8個JAZ蛋白[34]。在擬南芥中有12個JAZ蛋白，它們都有Jas和ZIM兩個保守結構域[35]。JAZ蛋白通過Jas結構域與COI1相作用，通過ZIM結構域與MYC2發(fā)生作用[36]。因此，許多研究者認為，JAZ蛋白是COI1的靶蛋白，JAZ蛋白的降解是解除JA途徑抑制的關鍵步驟。然而，2010年Sheard等通過晶體結構的分析又對茉莉酸受體提出了不同觀點，并證實COI1-JAZ復合物是茉莉酸的高親和受體，即COI1與JAZ是茉莉酸信號的共同受體[37]。目前認為，當植物受到外界環(huán)境刺激后，生成的JA-Ile與COI1-JAZ復合體直接結合，形成的復合物轉移到26s蛋白酶體后被降解，同時激活了下游基因的轉錄(圖2)。

圖2 茉莉酸信號的轉導通路

3.2 茉莉酸信號調控的轉錄因子

從圖2看，茉莉酸信號通過JAZ蛋白直接啟動的是MYC類轉錄因子，不過最新的研究發(fā)現(xiàn)，MYB類轉錄因子也可以通過與JAZ蛋白的結合而被茉莉酸信號激活。此外，受茉莉酸信號調控的還有NAC、ERF、WRKY等幾類轉錄因子。茉莉酸信號通過這些轉錄因子進而調節(jié)眾多基因的表達、影響植物的生長發(fā)育過程特別是植物對環(huán)境的響應與適應。也有研究表明，茉莉酸信號還能誘發(fā)MAP級聯(lián)反應途徑[38]、鈣離子通道[39]，以及與乙烯、水楊酸、脫落酸等信號分子互作調控植物生命活動的眾多過程[40]。

3.2.1 MYC類轉錄因子

在MYC類轉錄因子中，MYC2蛋白是大家所熟知的調節(jié)蛋白。MYC2屬于bHLH(堿性螺旋-環(huán)-螺旋)類轉錄因子，由JIN1基因編碼。JAZ蛋白家族中的大多數(shù)成員都可與MYC2相互作用[41]。很長時間以來，人們認為只有MYC2蛋白可以與JAZ蛋白直接作用，2011年Fernandez-Calvo等鑒定出另外兩種bHLH類蛋白——MYC3與MYC4，發(fā)現(xiàn)它們也可以與JAZ蛋白相互作用，并與MYC2功能疊加[42]，不過這3種MYC蛋白在茉莉酸信號途徑中的分工以及它們相互之間的作用機制還不是很清楚。

3.2.2 MYB類轉錄因子

MYB類轉錄因子屬于R2R3-MYB轉錄因子家族，在植物應答環(huán)境過程中起著重要的調節(jié)作用。Dombrecht等通過MYC2突變體jin1證明，在茉莉酸處理的情況下，MYC2可以通過調節(jié)MYB51和MYB34的表達量達到負調節(jié)色氨酸及吲哚族芥子油苷合成的作用，由此推斷MYB轉錄因子在MYC2的下游起作用[41]。但近期的研究發(fā)現(xiàn)，有一些MYB類轉錄因子可以與JAZ蛋白結合，如MYB75、Glabra1、MYB21和MYB24，從而影響植物花青素積累、毛狀體形成以及雄蕊成熟等發(fā)育過程。這些MYB類轉錄因子與JAZ作用的機制與MYC2相似，都是通過JAZ蛋白的降解來啟動下游基因的轉錄[43- 44]。

3.2.3 NAC類轉錄因子

NAC類轉錄因子在生物與非生物脅迫時也被茉莉酸信號誘導，并且在植物的生長發(fā)育過程中起到重要作用。擬南芥NAC家族中的ATAF1、ATAF2轉錄因子都受到茉莉酸信號的誘導，茉莉酸信號通過對ATAF1、ATAF2的調節(jié)提高了植物對干旱、鹽脅迫、灰霉病菌及其他一些病原體的抵抗能力，同時對植物的氧化應激反應、開花、角果發(fā)育有著重要的調節(jié)作用。此外，ATAF1與ATAF2還調節(jié)著茉莉酸與水楊酸信號途徑之間的相互作用[45- 46]。擬南芥中NAC家族中的另2個轉錄因子ANAC019與ANAC055也存在于MYC2轉錄因子的下游，并與MYC2起平行作用，可促進種子萌發(fā)、細胞分裂、細胞次生壁的合成以及影響脫落酸信號[47]。

3.2.4 ERF類轉錄因子

在擬南芥中，ERF轉錄因子家族有122個成員[48]。近幾年基因水平的微陣列實驗證實茉莉酸信號可以誘導許多EFR轉錄因子的轉錄。在擬南芥中，EFR1、EFR2、EFR4轉錄因子位于MYC2轉錄因子的下游，同樣受到茉莉酸信號的誘導，但EFR4卻與EFR1、EFR2相互抑制[49- 50]。此外，茉莉酸信號通過誘導ORA59轉錄因子增加了對灰霉病的抵抗性[51]。在煙草中，OPBP1轉錄因子也受到茉莉酸信號的誘導[52]。由于ERF轉錄因子是一類乙烯應答因子，因而也介導著茉莉酸信號途徑與乙烯信號途徑之間的相互作用[48]。

3.2.5 WRKY類轉錄因子

WRKY類轉錄因子在植物發(fā)育、衰老及應對環(huán)境脅迫過程中具有重要調控作用。擬南芥中有74個WRKY家族成員[53]。近年來的研究表明，有一些WRKY類轉錄因子是受茉莉酸信號調控的，如擬南芥中的WRKY70[54]、WRKY18[55]、WRKY33[56]、WRKY53[57]、WRKY62[58]等，它們多與植物的防御功能相關。通過基因敲除、超表達等實驗推測它們處于COI的下游，且受到COI蛋白的抑制作用。在煙草中，2個WRKY類轉錄因子——NaWRKY3和NaWRKY6可以調節(jié)茉莉酸生物合成相關基因(LOX、AOS、AOC、OPR)的表達從而提高JA和JA-Ile的水平，對茉莉酸信號起到反饋作用[59]。此外，WRKY蛋白也是MAP激酶的作用目標[53]。

4 茉莉酸信號參與的生物學過程

4.1 受茉莉酸信號影響的環(huán)境應答

大量研究表明，茉莉酸類化合物是與抗性密切相關的植物生長物質，作為內源信號分子參與植物在干旱、鹽脅迫、低溫等條件下的抗逆反應。

4.1.1 光

植物受光的影響并觀察到茉莉酸信號變化的主要體現(xiàn)在兩個方面，即植物的光形態(tài)建成和UV-B對植物的傷害。在擬南芥和水稻中都觀察到紅光/遠紅光介導的光形態(tài)建成伴隨著茉莉酸信號的變化，在藍光介導的擬南芥光形態(tài)建成中也發(fā)現(xiàn)茉莉酸信號途徑的參與[60- 61]。UV-B輻射的增強能夠誘導煙草屬和曼陀羅屬植物體內茉莉酸的生物合成從而啟動茉莉酸信號途徑，并且這些過程與植物的化學防御相關聯(lián)[62- 63]。

4.1.2 溫度

Zhao等[64]對香蕉(Musaacuminata)的研究發(fā)現(xiàn)，低溫處理后內源茉莉酸含量會略有降低，但變化不顯著。不過，在寒冷中MYC基因會對外源MeJA快速反應，并在體內重新合成大量的茉莉酸，抵御寒害。此外，對番茄(Lycopersiconesculentum)[65]、石榴(Punicagranatum)[66]、枇杷(Eribotryajaponica)[67]、芒果(Mangiferaindica)[68]、番石榴(Psidiumguajava)[69]等植物的研究都表明，外源MeJA處理能夠誘導熱激蛋白家族轉錄、增加抗氧化劑合成、降低脂氧合酶活性從而增加植物抵御寒害(零上低溫)的能力，說明茉莉酸信號途徑參與了植物對低溫的響應與適應過程。最近對香蕉的研究發(fā)現(xiàn)，冷儲存后MeJA可明顯誘導MYC家族轉錄因子以及許多冷敏感基因(MaCBF1,MaCBF2,MaCOR1,MaKIN2,MaRD2,MaRD5等)的表達，由此減緩寒害對植物的傷害[64]。

目前，有關茉莉酸信號參與植物抗熱性的報道相對較少，但在紅掌(Spathiphyllumfloribundum)幼苗和蝴蝶蘭(Phalaenopsisamabilis)中已發(fā)現(xiàn)外源MeJA處理能提高它們的耐熱性[70]。

4.1.3 水

已有不少研究發(fā)現(xiàn)干旱脅迫中有茉莉酸信號途徑的參與。在擬南芥[71]、柑橘(Citrusparadisi×Poncirustrifoliata)[72]中發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫后內源茉莉酸含量的增加是快速、瞬時的，而后隨著脅迫時間的延長逐漸降低到基礎水平。另一方面，外源茉莉酸施加也可以有效地緩解干旱對植物造成的損傷。早期潘瑞熾等用MeJA處理提高了花生(Arachishypogaea)幼苗的抗旱性[73]，在水稻(Oryzasativa)[74]、大豆(Glycinemax)[75]、花椰菜(Brassicaoleracea)[76]中也觀察到MeJA處理可以通過調整新陳代謝來抵御干旱脅迫。對蠶豆(Viciafaba)和大麥(Hordeumvulgare)的研究表明，MeJA可能是通過K+通道調控氣孔運動、從而提高植株抗旱能力的[77- 78]。

4.1.4 鹽分

在擬南芥[79]、番茄[80]、大麥[81]等植物中都發(fā)現(xiàn)，鹽處理后內源茉莉酸含量明顯增加。而且，在鹽敏感的植物中茉莉酸含量增加迅速而又持久，而耐鹽植物中茉莉酸含量的變化則不明顯[81]。人們也觀察到，外源茉莉酸可以提高大豆[82]、胡椒(Capsicumannuum)[83]和葡萄藤(Rupestrisriparia)[84]等植物對鹽脅迫的抵御能力。

4.1.5CO2濃度

Allhornl等發(fā)現(xiàn)，高濃度CO2(500、700、1000 μmol/mol)環(huán)境導致利馬豆(Phaseoluslunatus)向空氣中釋放茉莉酸類化合物(MeJA和cis-JA)的量增加[85]。不過，有關CO2作用下植物體內茉莉酸信號途徑的研究還比較少。

4.1.6 臭氧

經(jīng)臭氧處理后野生型擬南芥的內源茉莉酸含量明顯增加，而用臭氧敏感突變體rcd1(radical- induced cell death 1)[86]、oji1(ozone-sensitive and jasmonate-insensitive 1)[87]以及茉莉酸信號突變體jar1[88]開展的實驗表明，外源MeJA可以抑制由臭氧導致的細胞程序性死亡的傳播，而阻斷茉莉酸信號則會使植物對臭氧產(chǎn)生更強烈的過敏反應。施加外源MeJA也導致雜交楊樹(Populusmaximowizii×P.trichocarpa)[89]、番茄[88]對臭氧的敏感性降低。但是，最近對棉花的研究顯示，只有在高濃度(685體積分數(shù))臭氧下，MeJA才顯示出對臭氧損傷擴散的抑制，并伴隨著與乙烯的拮抗作用[90]。

4.2 基因芯片和蛋白組學研究結果

近年發(fā)展起來的基因芯片和蛋白組學等系統(tǒng)生物學研究手段，可以從全局角度在基因和蛋白質水平上檢測植物各種生理過程的反應和變化，從而分析各代謝途徑間的相互關系。

Jung等采用基因芯片技術在MeJA處理的擬南芥中鑒定了137個表達水平發(fā)生變化的基因。其中有74個基因上調表達，包括茉莉酸生物合成相關基因、各種防御基因(如pdf1.2、黑芥子酶結合蛋白的編碼基因)、氧化應激基因(氧化酶類、谷胱甘肽轉移酶、cyp450家族的編碼基因)、衰老相關基因、細胞壁修飾相關基因、激素代謝相關酶(如負責乙烯合成的ACC氧化酶)基因，以及涉及儲藏、信號轉導、初生和次生代謝相關的基因。63個基因下調表達，包括光合作用相關基因(Rubisco酶基因、葉綠素蛋白基因、早期光誘導蛋白基因)、寒冷調節(jié)基因、干旱調節(jié)基因、防御反應相關基因、植物生長發(fā)育相關基因、細胞壁修飾相關基因和一些其他的未知功能基因等[91]。

Chen等通過蛋白組學方法比較了擬南芥中MeJA處理前后各類蛋白含量變化，發(fā)現(xiàn)了186個差異表達的蛋白。這些蛋白涉及到植物的光合作用、碳水化合物代謝、激素代謝、次生代謝、產(chǎn)物運輸、脅迫和防御以及基因轉錄等[92]。

基因芯片和蛋白組學的研究結果進一步證實了茉莉酸信號途徑所涉及的植物生理代謝過程的廣泛性。

5 展望

近年來，關于植物環(huán)境信號分子——茉莉酸的研究取得了較大的進展，但由于植物對環(huán)境的反應是一個多種信號相互作用的復雜體系，茉莉酸信號在植物-環(huán)境關系中的作用機制還有待進一步闡明。

有關茉莉酸信號的合成、傳遞等一系列轉導途徑已經(jīng)較為清晰，但是對于不同的環(huán)境信號如何被植物感知并啟動茉莉酸合成的研究還不系統(tǒng)。由于細胞膜上受體以及激酶種類較多，且不同的生物以及非生物信號會刺激不同的酶活化，同時伴隨著鈣離子通道、鉀離子通道開放等一系列復雜的反應，所以環(huán)境信號的感知尚有很大的研究空間。

茉莉酸受體的研究已取得較大進展，茉莉酸信號轉導模式也已經(jīng)建立，但這一調控過程中還有許多細節(jié)不甚清楚。如，茉莉酸信號如何誘導下游轉錄因子轉錄，以及這些下游轉錄因子間如何相互作用共同調控植物生長發(fā)育等，都是一系列有待解決的問題。

隨著對激素信號網(wǎng)絡作用機制研究的不斷深入，人們發(fā)現(xiàn)水楊酸、乙烯、生長素等植物激素會與茉莉酸信號相互作用，以調節(jié)植物適應環(huán)境。目前對植物接受環(huán)境信號后的復雜調控網(wǎng)絡及生物代謝過程的認識還很有限。

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