魏熙胤 張翠翠 臧鳳琳 李 凱

肺癌患者外周血淋巴細(xì)胞亞群與預(yù)后的關(guān)系*

魏熙胤 張翠翠 臧鳳琳 李 凱

目的：探討肺癌患者外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞與臨床病理特征及預(yù)后的關(guān)系。方法：回顧性觀察102例肺癌患者、12例肺良性疾病患者及23例健康體檢者，記錄其外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞占外周血淋巴細(xì)胞的百分比，對(duì)比二者分布在肺癌、肺良性疾病及健康體檢者之間的差異，并對(duì)患者的臨床病理資料進(jìn)行回顧性分析，分析淋巴細(xì)胞亞群與預(yù)后的關(guān)系及其與臨床病理特征的相關(guān)性。結(jié)果：肺癌患者外周血CD4+T細(xì)胞低于健康體檢者，而CD8+T細(xì)胞卻較高，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）；單因素分析顯示T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞分布與預(yù)后并無(wú)顯著關(guān)系（P＞0.05），而與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、TNM分期、腫瘤標(biāo)志物等存在相關(guān)性（P＜0.05）。結(jié)論：肺癌患者外周血T亞群及NK細(xì)胞分布異常，動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)患者外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞有助于評(píng)估患者免疫功能，有望成為判斷患者預(yù)后的一種指標(biāo)。

肺癌 細(xì)胞免疫 淋巴細(xì)胞亞群 預(yù)后

Department of Public Laboratory,National Clinical Research Center of Cancer,Key Laboratory of Cancer Prevention and Thera

py,Tianjin,Tianjin Medical University Cancer Institute and Hospital,Tianjin 300060,China

This work was supported by the TianjinAnticancer Special Funds for Major Scientific Projects(No.12ZCDZSY15600)

肺癌是發(fā)病率和死亡率增長(zhǎng)最快，對(duì)人類健康和生命威脅最大的惡性腫瘤之一［1］。有研究［2］表明免疫功能紊亂在其發(fā)生、發(fā)展過(guò)程中起重要作用。其主要的效應(yīng)細(xì)胞為T(mén)細(xì)胞和NK細(xì)胞。本研究采用流式細(xì)胞術(shù)檢測(cè)腫瘤患者外周血CD3+、CD4+、CD8+T淋巴細(xì)胞及NK細(xì)胞表達(dá)水平，并與良性肺疾病及健康體檢者進(jìn)行對(duì)照，旨在揭示外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞與肺癌患者臨床病理特征及預(yù)后的關(guān)系。

1 材料與方法

1.1 研究對(duì)象

選取2008年11月至2011年7月本院經(jīng)病理學(xué)確診、行T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞檢測(cè)，且隨訪資料完整的肺癌患者102例。其中男性70例，女性32例；年齡41～89歲，平均年齡（61.8±10.5）歲。其中鱗癌39例，腺癌35例，小細(xì)胞癌12例，其他16例。TNM分期∶Ⅰ期26例，Ⅱ期15例，Ⅲ期27例，Ⅳ期34例。入組患者均經(jīng)臨床和實(shí)驗(yàn)室檢查排除免疫系統(tǒng)疾病、近期使用免疫抑制劑及糖皮質(zhì)激素史、糖尿病及非腫瘤疾病引起的免疫缺陷。隨訪截至2013年6月，生存時(shí)間為確診之日到死亡日或隨訪截止日。收集同期住院治療并行細(xì)胞免疫檢測(cè)的肺良性疾病患者12例（其中炎性假瘤7例，結(jié)核球3例，錯(cuò)構(gòu)瘤1例，感染1例）及健康體檢者23例。受試者和（或）其家屬均能理解本研究并簽署知情同意書(shū)。

1.2 方法

采用EPIC-XL型流式細(xì)胞儀（美國(guó)貝克曼庫(kù)爾特公司）對(duì)肺癌、肺良性疾病及健康體檢者外周血中T細(xì)胞亞群及NK進(jìn)行檢測(cè)。小鼠抗人CD3-FTIC/ CD16+56（NK）-PE、CD4-FTIC/CD8-PE雙標(biāo)單克隆抗體及同型對(duì)照均購(gòu)自美國(guó)貝克曼庫(kù)爾特有限公司。具體方法如下∶用5 mL肝素鈉抗凝負(fù)壓真空采血管采受試者空腹靜脈血2 mL，4 h內(nèi)進(jìn)行檢測(cè)。取3個(gè)管分別標(biāo)注A、B、C，取100 μL全血分別加入各管，于A管中加入20 μL同型對(duì)照，B、C管分別加入CD4/CD8、CD3/NK抗體20 μL，吹打混勻，室溫避光孵育30 min；分別加入500 μL破紅素，室溫避光20 min；各管分別加入PBS緩沖液3 mL常規(guī)清洗細(xì)胞，1 500 rpm離心5 min，棄上清；各管分別加入500 μL PBS緩沖液重懸細(xì)胞，流式細(xì)胞儀檢測(cè)。用貝克曼公司配套軟件獲取1×104個(gè)淋巴細(xì)胞，分析CD3+、CD4+、CD8+T細(xì)胞及NK細(xì)胞占淋巴細(xì)胞百分比。

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

應(yīng)用SPSS 17.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。檢驗(yàn)數(shù)值用±s表示，驗(yàn)證原始數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布且方差齊性后采用t檢驗(yàn)或方差分析，生存資料采用Kaplan-Meier法計(jì)算生存率，Log-rank進(jìn)行生存率顯著性檢驗(yàn)，Cox比例回歸風(fēng)險(xiǎn)模型進(jìn)行單因素分析，評(píng)價(jià)各因素對(duì)預(yù)后的影響。

2 結(jié)果

2.1 肺癌患者免疫細(xì)胞的分布

本組肺癌患者免疫細(xì)胞分布分析結(jié)果（表1）顯示∶肺癌患者外周血CD4+T細(xì)胞低于健康體檢者（P= 0.008），而CD8+T細(xì)胞比例較高（P=0.001），差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；CD3+T細(xì)胞比例低于健康體檢者，NK細(xì)胞較健康體檢者高，但差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。而T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞表達(dá)水平與肺良性疾病患者比較無(wú)顯著性差異；肺良性疾病患者與健康體檢者T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞表達(dá)水平亦無(wú)顯著性差異（均P＞0.05）。

2.2 預(yù)后因素分析

對(duì)所有患者的性別、年齡、吸煙史、腫瘤位置、病理類型、腫瘤大小、有無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、TNM分期、有無(wú)腫瘤家族史、T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞的表達(dá)、腫瘤標(biāo)記物、治療方法等進(jìn)行單因素分析，結(jié)果顯示∶性別、吸煙史、腫瘤位置、有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、TNM分期、治療方式及鱗狀細(xì)胞癌相關(guān)抗原（SCC）升高是影響預(yù)后的因素。

2.3 T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞與臨床病理特征及腫瘤標(biāo)志物的關(guān)系

根據(jù)患者的臨床病理特征進(jìn)行分層，對(duì)肺癌患者外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞數(shù)量水平進(jìn)行分析。結(jié)果顯示∶無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者及TNM分期Ⅰ期患者CD4+T細(xì)胞水平顯著高于存在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者及分期較晚者；而存在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者NK細(xì)胞卻顯著高于無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者；Ⅰ期患者NK細(xì)胞水平較低，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；肺癌患者外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞表達(dá)水平與腫瘤標(biāo)志物亦存在相關(guān)性（表2）。

表1 肺癌患者、良性疾病及健康對(duì)照者各淋巴細(xì)胞分布 %，±sTable 1 Lymphocyte distributions in lung cancer patients，patients with benign pulmonary disease，and healthy controls %，±s

Case 102 12 23 CD3+T 68.2±13.2 68.4±11.9 69.1±4.8 60 to 80 CD4+T 35.6±12.6* 35.3±10.6 40.9±5.7 30 to 50 CD8+T 33.7±11.2* 31.2±10.2 26.3±2.9 20 to 30 NK 17.8±12.6 13.5±8.4 16.3±2.6 10 to 20 Item Lung cancer Benign pulmonary disease Healthy controls Reference value *compared with healthy controls，P＜0.05

表2 免疫細(xì)胞分布與臨床病理特征的關(guān)系 %，±sTable 2 The relationship of distribution of the immunology and clinicopathologic characteristics %，±s

Factor Nodal metastasis No Yes P Case Lymphocyte subset CD3+T CD4+T CD8+T NK 35 67 67.8±14.3 68.4±12.7 0.834 39.5±14.0 33.6±11.4 0.025 31.0±12.2 35.2±10.5 0.091 12.5±8.2 20.6±13.6＜0.001

表2 免疫細(xì)胞分布與臨床病理特征的關(guān)系 %，±s（續(xù)表2）Table 2 The relationship of distribution of the immunology and clinicopathologic characteristics %，±s

CD8+T Case Factor TNM stage Lymphocyte subset CD3+T CD4+T NKⅠⅡⅢⅣP 26 15 27 34 68.5±12.8 65.4±16.5 67.4±12.6 69.9±12.8 0.727 42.0±14.9 32.0±13.1 35.3±11.4 32.7±9.8 0.018 30.0±11.1 35.2±12.8 34.9±8.6 35.0±12.3 0.292 12.4±8.5 17.6±13.1 21.6±13.619.1±13.1 0.051 Carcinoembryonic antigen Normal Above normal P Squamous cell carcinoma Normal Above normal P Cyfra21-1 Normal Above normal P 62 36 70.7±11.9 65.3±13.0 0.039 36.1±11.8 34.6±14.0 0.584 35.0±10.7 32.5±12.2 0.296 15.8±11.3 21.2±14.3 0.038 79 19 69.7±11.7 64.7±15.3 0.119 36.0±12.2 33.4±14.2 0.412 33.8±11.5 35.3±10.4 0.605 16.3±11.3 23.7±16.3 0.021 44 54 75.8±12.1 66.3±12.4 0.030 38.9±13.0 32.8±11.6 0.016 32.2±12.1 35.6±10.4 0.136 24.6±13.2 23.5±15.2 0.695

3 討論

機(jī)體免疫功能低下或受抑制時(shí)腫瘤的發(fā)生率增高，腫瘤進(jìn)行性生長(zhǎng)時(shí)患者的免疫功能往往受抑制。不僅腫瘤的病理特征及患者所接受的治療方法影響腫瘤的發(fā)展與轉(zhuǎn)歸，患者自身的免疫狀態(tài)也起著重要的作用［3］?？鼓[瘤免疫反應(yīng)主要是細(xì)胞免疫反應(yīng)，指經(jīng)特異性細(xì)胞（T細(xì)胞亞群）及非特異性細(xì)胞（巨噬細(xì)胞、NK細(xì)胞）介導(dǎo)的免疫反應(yīng)。外周血成熟的T（CD3+）細(xì)胞主要包括兩種亞群，即MHC-Ⅱ類抗原限制CD4+的Th細(xì)胞和MHC-Ⅰ類抗原限制CD8+的Ts細(xì)胞。CD4+T協(xié)調(diào)B細(xì)胞分化產(chǎn)生抗體，CD8+T則抑制抗體的合成、分泌及T細(xì)胞的增殖，兩者的穩(wěn)態(tài)維持著機(jī)體正常的免疫應(yīng)答。NK細(xì)胞在抗腫瘤免疫及限制惡性腫瘤擴(kuò)散方面起著重要的作用，其來(lái)源于骨髓的大顆粒細(xì)胞，無(wú)需預(yù)先致敏即能分泌細(xì)胞毒因子殺傷腫瘤細(xì)胞［4］，能夠?qū)η址?、轉(zhuǎn)移的腫瘤細(xì)胞產(chǎn)生強(qiáng)大的殺傷作用，從而阻止腫瘤的早期擴(kuò)散。正常情況下機(jī)體T淋巴細(xì)胞及各亞群數(shù)目相對(duì)穩(wěn)定，在人體抗腫瘤免疫反應(yīng)中起著重要作用。

3.1 免疫細(xì)胞分布

本組資料顯示，與健康體檢者比較，肺癌患者外周血總的T細(xì)胞（CD3+T）數(shù)量無(wú)顯著性差異，而輔助機(jī)體完成抗腫瘤免疫的輔助性T（CD4+T）細(xì)胞表達(dá)明顯降低，抑制免疫反應(yīng)及抗體形成的細(xì)胞毒性T（CD8+T）細(xì)胞卻顯著升高，高于正常參考區(qū)間上限，與其他報(bào)道相似［5-7］。而肺癌與良性肺疾病患者之間T淋巴細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞表達(dá)水平卻未見(jiàn)顯著性差異；良性肺疾病患者CD4+T表達(dá)水平較健康體檢者低，CD8+T細(xì)胞稍高于健康體檢者，但差異亦無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，與其他報(bào)道［8］不一致，這可能與本研究良性肺疾病患者較少，而且與文獻(xiàn)所選擇的良性疾病病種不同有關(guān)。本研究結(jié)果提示腫瘤患者機(jī)體免疫細(xì)胞分布異常，淋巴細(xì)胞各亞群間變化不平衡，進(jìn)一步表明免疫功能紊亂、免疫力降低是腫瘤的發(fā)病因素之一。

3.2 預(yù)后因素

本組患者的1、2、3年生存率分別為80.4%、47.1%、23.4%，中位生存期為23個(gè)月。單因素分析結(jié)果顯示，性別、吸煙史、腫瘤位置、有無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、TNM分期、治療方式及鱗狀細(xì)胞癌相關(guān)抗原（SCC）升高是影響預(yù)后的因素，與其他報(bào)道基本一致［9］。本研究顯示性別及腫瘤位置亦為預(yù)后相關(guān)因素，考慮其原因可能為女性患者更傾向于腺癌，吸煙或既往吸煙者較少，腺癌的大體分型又多為周圍型之故。而外周血CD3+T、CD4+T、CD8+T及NK細(xì)胞的表達(dá)水平卻與OS無(wú)顯著相關(guān)性，與其他報(bào)道一致［10-11］。推測(cè)其原因可能為本組患者T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞的表達(dá)均為治療前所測(cè)，而患者初診時(shí)的分期不同，所接受的后續(xù)治療也不同，這些差異或許弱化了淋巴細(xì)胞亞群分布與預(yù)后的關(guān)系。

3.3 免疫細(xì)胞分布與臨床病理特征的關(guān)系

為明確肺癌患者免疫細(xì)胞分布與臨床病理特征間的關(guān)系，本研究又根據(jù)性別、年齡、病理類型、腫瘤直徑、有無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、TNM分期等分層分析了外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞表達(dá)情況。結(jié)果表明，存在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者CD4+T細(xì)胞降低而CD8+T細(xì)胞升高；TNM分期為Ⅰ期者的CD4+T細(xì)胞最高而CD8+T細(xì)胞比例則較低。由此可以看出，隨疾病進(jìn)展，輔助性免疫細(xì)胞不斷減少，而免疫抑制性細(xì)胞卻逐漸升高，與其他報(bào)道一致［8］。在乳腺癌等研究［12］中也得到了相似的結(jié)論。這提示隨病情進(jìn)展患者淋巴細(xì)胞各亞群間的變化更不平衡、細(xì)胞免疫功能進(jìn)一步被抑制，淋巴細(xì)胞各亞群的分布與腫瘤的發(fā)生發(fā)展密切相關(guān)。另本研究結(jié)果顯示有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者NK細(xì)胞比例高于無(wú)轉(zhuǎn)移者；不同TNM分期中，Ⅰ期患者NK細(xì)胞最低而Ⅲ期患者最高，與其他報(bào)道不同［13］。推測(cè)原因可能為本研究未檢測(cè)NK細(xì)胞活性，而此恰是決定腫瘤發(fā)展和發(fā)生遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的重要原因。另外Eskinazi等［14］報(bào)道腫瘤細(xì)胞可產(chǎn)生可溶性因子誘導(dǎo)，引起NK細(xì)胞數(shù)量與功能相背離。莊宗杰等［15］研究亦發(fā)現(xiàn)各類型的惡性腫瘤患者NK細(xì)胞活性均低于正常人，且隨著病情進(jìn)展腫瘤擴(kuò)散轉(zhuǎn)移，NK細(xì)胞活性進(jìn)一步降低。本研究結(jié)果還顯示不同病理類型之間各指標(biāo)的差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，這可能提示T淋巴細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞分布水平與肺癌病理類型無(wú)明顯聯(lián)系，而更與病情的嚴(yán)重程度密切相關(guān)。

總之，本研究結(jié)果表明肺癌患者外周血T細(xì)胞亞群及NK細(xì)胞分布異常，且隨疾病的進(jìn)展變化，提示免疫功能異常可能影響肺癌患者預(yù)后。而免疫細(xì)胞數(shù)量與功能及其功能狀態(tài)與預(yù)后的關(guān)系還有待前瞻性的研究進(jìn)一步證實(shí)。

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（2013-08-08收稿）

（2013-11-08修回）

（本文編輯∶邢穎）

The correlation of peripheral blood lymphocyte subsets with prognosis in lung cancer patients

Xiyin WEI,Cuicui ZHANG,Fenglin ZANG,Kai LI
Correspondence to:Kai LI;E-mail:likai5@medmail.com.cn

Objective:To study the relationship of lymphocyte subsets with prognosis and clinico-pathologic features in lung cancer patients.Methods:Flow cytometry was used to analyze the distribution of T-lymphocyte subsets and natural killer cells in the peripheral blood of lung cancer patients,patients with benign pulmonary diseases,and healthy controls.The peripheral-blood lymphocyte levels of the subjects were compared.Clinical data obtained from 102 lung cancer cases were reviewed retrospectively,and the relationship of lymphocyte subsets with prognosis and clinico-pathologic features was analyzed.Results:The level of CD4+T cells was lower in the peripheral blood of lung cancer patients than that of the healthy controls(P＜0.05);however,the level of CD8+T cells was higher in lung cancer patients than in the healthy controls(P＜0.05).Univariate analysis revealed that T-lymphocyte subsets and natural killer cells were not influential factors in the overall survival of lung cancer patients(P＞0.05).However,the abnormal distribution of lymphocyte subsets was related to lymphatic metastasis,TNM stage,and tumorigenesis P＜0.05).Conclusion:The distribution of T-lymphocyte subsets and natural killer cells was abnormal in the peripheral blood of lung cancer patients,and the dynamic changes in distribution can help assess the immune functions of lung cancer patients.Cellular immune function can act as a prognostic indicator in lung cancer patients.

lung cancer,cellular immune function,lymphocyte subsets,prognosis

10.3969/j.issn.1000-8179.20131278

魏熙胤 研究方向?yàn)榱魇郊?xì)胞術(shù)應(yīng)用。

天津醫(yī)科大學(xué)腫瘤醫(yī)院腫瘤研究所公共實(shí)驗(yàn)室，國(guó)家腫瘤臨床醫(yī)學(xué)研究中心，天津市腫瘤防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室（天津市300060）

*本文課題受天津市科委抗癌重大專項(xiàng)攻關(guān)計(jì)劃（編號(hào)：12ZCDZSY15600）資助

李凱 likai5@medmail.com.cn

E-mail∶weixiyin@126.com