王 斌, 馬建章, 陳 毅, 譚梁靜, 劉 奇, 沈琪琦, 廖慶義, 張禮標(biāo),*

1. 東北林業(yè)大學(xué) 野生動(dòng)物資源學(xué)院，黑龍江 哈爾濱 150040; 2. 廣東省昆蟲(chóng)研究所，廣東 廣州 510260; 3. 壺瓶山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)，湖南 石門(mén) 415300; 4. 湖南師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，湖南 長(zhǎng)沙 410008

鳥(niǎo)類(lèi)中, 僅新熱帶的油鴟(Steatornithidae:Steatornis caripensis)和部分古熱帶的金絲燕種類(lèi)(Apodidae)進(jìn)化出回聲定位導(dǎo)航能力。它們均棲息在洞穴內(nèi), 在弱光或無(wú)光環(huán)境中飛行時(shí)發(fā)出可聽(tīng)的滴答回聲定位叫聲(clicks)(Griffin, 1958; Medway,1959)。研究表明, 金絲燕使用回聲定位叫聲主要是為了在黑暗山洞內(nèi)的飛行過(guò)程中躲避障礙物, 而不是像蝙蝠那樣除了使用回聲定位進(jìn)行導(dǎo)航之外, 還用于捕食獵物等(Collins & Murphy, 1994; Cranbrook& Medway, 1965; Fenton, 1975; Griffin & Suthers,1970; Griffin & Thompson, 1982; Medway, 1962,1967)。

大部分使用回聲定位叫聲的金絲燕種類(lèi)發(fā)出的滴答聲為寬頻雙脈沖組, 組內(nèi)脈沖間隔較短, 而組間脈沖間隔較長(zhǎng)(Griffin & Suthers, 1970; Medway& Pye, 1977; Suthers & Hector, 1982)。通常, 第二脈沖能量＞第一脈沖, 兩個(gè)脈沖的主頻主要為 2～8 kHz, 但是, 同一物種不同個(gè)體之間, 甚至同一個(gè)體不同狀態(tài)下的脈沖特征都可能存在明顯變化(Suthers & Hector, 1982)。迄今為止, 僅發(fā)現(xiàn)大金絲燕(Aerodramus maximus)(Medway 1959; Medway &Pye 1977)和阿蒂烏金絲燕(A. sawtelli)(Fullard et al,1993)的回聲定位叫聲為單獨(dú)脈沖而非雙脈沖組。

金絲燕外形特征較為相似, 物種鑒別難度較大(Chantler & Driessens, 1995; Chantler et al, 2000),且其巢穴特征所提供的有關(guān)系統(tǒng)進(jìn)化關(guān)系的信息也相對(duì)很少(Lee et al, 1996)。而由于回聲定位叫聲的有無(wú)提供了一些相對(duì)重要的系統(tǒng)進(jìn)化信息, 因此之前被用于區(qū)別金絲燕屬(Aerodramus)與侏金絲燕屬(Collocalia)和瀑布雨燕屬(Hydrochous)(Brooke,1972; Medway & Pye, 1977)。侏金絲燕屬包括3個(gè)物種, 其中白腹金絲燕(C. esculenta)和穴金絲燕(C.linchi)已經(jīng)被證實(shí)缺乏回聲定位能力(Cranbrook &Medway, 1965; Fenton, 1975; Medway, 1967), 而侏金絲燕(C. troglodytes)是否具備回聲定位能力之前一直備受爭(zhēng)議(Chantler & Driessens, 1995; Chantler et al, 2000), 直至2004年其所具備的回聲定位能力才被Price et al所證實(shí)。因此, 目前看來(lái), 將回聲定位能力作為金絲燕屬的分類(lèi)特征是有一定限制的。通過(guò)分子數(shù)據(jù), Price et al (2004)還證實(shí), 金絲燕(金絲燕屬和侏金絲燕屬)為單起源, 即目前的金絲燕屬和侏金絲燕屬有著共同的祖先。那么, 金絲燕屬所有物種和侏金絲燕屬的侏金絲燕均具備回聲定位能力的解釋可能有兩種推測(cè), 即：回聲定位能力的進(jìn)化早于人們之前的想像, 而在之后的侏金絲燕屬大部分物種中被丟失; 或者, 回聲定位能力在這兩個(gè)金絲燕屬中被分別進(jìn)化出來(lái)(Price et al, 2004)。

MacKinnon et al (2000)記載中國(guó)分布的金絲燕有短嘴金絲燕(A. brevirostris)和戈氏金絲燕(C.germani)(作者也提出可將該種歸入金絲燕屬Aerodramus)。而Zheng (2011)則指出, 中國(guó)分布有3種金絲燕, 即：爪哇金絲燕 (A. fuciphagus)、短嘴金絲燕 (A. brevirostris)和大金絲燕 (A. maximus)。本文沿用后者的分類(lèi)系統(tǒng), 認(rèn)為中國(guó)分布的金絲燕均為金絲燕屬(Aerodramus)。關(guān)于這三種金絲燕的回聲定位叫聲國(guó)內(nèi)、外均有一些報(bào)道 (Li et al, 2007;Price et al, 2004; Thomassen & Povel, 2006)。本文使用 Avisoft聲音錄制儀器對(duì)湖南省石門(mén)縣壺瓶山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)神景洞的短嘴金絲燕進(jìn)行聲音錄制, 分析其在黑暗環(huán)境中自由飛行狀態(tài)下的聲音特征, 并與之前的文獻(xiàn)報(bào)道進(jìn)行了對(duì)比。Avisoft聲音錄制儀器可以較好的錄制可聽(tīng)聲、超聲波和次聲波,為更準(zhǔn)確了解短嘴金絲燕的回聲定位叫聲提供了較為理想的儀器設(shè)備。

1 材料與方法

研究地點(diǎn)位于湖南省石門(mén)縣壺瓶山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)神景洞(N30°3.3′, E110°35.1′, 海拔 1 650 m), 該洞穴為石灰?guī)r結(jié)構(gòu), 同時(shí)至少還棲息著 2種蝙蝠, 中華菊頭蝠 (Rhinolophus sinicus)和中菊頭蝠(R. affinis)。短嘴金絲燕在洞穴內(nèi)的棲息巢穴在不同深度(80～620 m)均有發(fā)現(xiàn), 但主要集中在 80、430和 620 m。2012年 6月, 使用 Avisoft-UltraSoundGate 116(e)錄音儀器(德國(guó))對(duì)短嘴金絲燕在山洞內(nèi)自由飛行時(shí)進(jìn)行實(shí)時(shí)錄制, 采樣頻率為250 kHz, 聲音數(shù)據(jù)直接保存在筆記本電腦中。由于神景洞內(nèi)的短嘴金絲燕種群數(shù)量不多(～30只), 且巢穴分布在洞內(nèi)的不同位置, 因此, 大部分時(shí)候可以錄制到單個(gè)個(gè)體在洞穴內(nèi)自由飛行的聲音; 同時(shí)選擇不同的錄制位置以保證能夠錄制到不同個(gè)體的聲音。在距離洞口80、430和620 m (均為完全黑暗)的三個(gè)位置錄音, 每個(gè)位置持續(xù)錄音 1 h, 錄音設(shè)備距離錄音對(duì)象2～3 m。使用Avisoft- SASLab Pro 軟件(Version 5.2, Avisoft Bioacoustics, 德國(guó))進(jìn)行聲音特征分析。參數(shù)設(shè)置為：快速傅里葉變換(FFT length)=256 points, 哈明窗口(Hamming window), 頻率分辨率(frequency resolution)=977 Hz,時(shí)間分辨率(time resolution)=0.512 ms。在不同地段的聲音文件中各隨機(jī)抽取10個(gè)聲音文件(共30個(gè)),從每個(gè)聲音文件中抽取連續(xù)的30個(gè)叫聲進(jìn)行分析,其平均值代表一個(gè)樣本的叫聲。由于無(wú)法確定所分析聲音文件的個(gè)體, 因此, 本研究所說(shuō)的樣本量?jī)H指聲音文件的樣本量, 不代表個(gè)體樣本量。分析的主要特征參數(shù)為：主頻率、最低頻率、最高頻率、脈沖時(shí)程和脈沖間隔(從前一個(gè)脈沖的開(kāi)始到下一個(gè)脈沖的開(kāi)始)。脈沖時(shí)程和脈沖間隔通過(guò)示波圖測(cè)量, 主頻率通過(guò)能譜圖測(cè)量, 最低和最高頻率通過(guò)聲譜圖測(cè)量, 頻寬 (bandwidth, BW)通過(guò)最低頻率與最高頻率計(jì)算。使用SPSS 11.0對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行雙尾t-test, 統(tǒng)計(jì)分析的顯著性水平為 P＜0.05, 結(jié)果以mean±SE表示。

2 結(jié) 果

通過(guò)行為觀察發(fā)現(xiàn), 短嘴金絲燕進(jìn)入洞口時(shí)的飛行速度很快, 且不發(fā)出叫聲; 進(jìn)入弱光帶后飛行速度逐漸減慢, 并且在減慢的過(guò)程中開(kāi)始發(fā)出叫聲;到達(dá)洞內(nèi)黑暗區(qū)域后, 飛行速度明顯減慢。

使用軟件分析短嘴金絲燕在洞內(nèi)黑暗環(huán)境中 3個(gè)不同地段發(fā)出的聲音(每個(gè)地段n=10)。結(jié)果表明,短嘴金絲燕在黑暗山洞內(nèi)使用回聲定位進(jìn)行導(dǎo)航,發(fā)出的聲波大部分為可聽(tīng)聲; 不同地段的回聲定位叫聲參數(shù)無(wú)差異(one-way ANOVA, P＞0.05), 因此,在后續(xù)分析中將3個(gè)地段的聲音進(jìn)行合并。從圖1可見(jiàn), 短嘴金絲燕的回聲定位叫聲為雙脈沖組(即兩個(gè)脈沖組成一個(gè)脈沖組)的噪聲脈沖串型(noise burst), 組內(nèi)脈沖間隔很短[(6.6±0.4) ms], 組間脈沖間隔較長(zhǎng)[(99.3±3.9) ms], 兩者差異顯著(t=23.89,P＜0.01)(表 1)。對(duì)比第一脈沖(組內(nèi)的第一個(gè)脈沖)與第二脈沖(組內(nèi)第二個(gè)脈沖)的聲音參數(shù)發(fā)現(xiàn), 主頻和脈沖時(shí)程差異不顯著, 第一和第二脈沖主頻分別為(6.2±0.1)和(6.2±0.1) kHz(t=0.57, P＞0.05), 脈沖時(shí)程分別為(2.9±0.1)和(3.2±0.2) ms (t=?1.55,P＞0.05); 兩者的最高和最低頻率差異顯著, 第一、第二脈沖的最高頻率分別為(20.1±1.1) kHz和(15.4±1.0) kHz(t=3.24, P＜0.01), 而最低頻率分則別為(3.7±0.1) kHz和 (4.0±0.1) kHz (t=?2.32, P＜0.05),從而導(dǎo)致第一脈沖的頻寬[(16.5±1.2) kHz]＞第二脈沖[(11.4±1.0) kHz](t=3.30, P＜0.01)。此外, 第一脈沖的能量[(?32.5±0.6)dB]亦＞第二脈沖[(?35.2± 0.9)dB](t=?2.46, P＜0.05)(圖 2)。

圖1 短嘴金絲燕在黑暗洞穴內(nèi)自由飛行的回聲定位叫聲語(yǔ)譜圖Figure 1 Spectrograms of echo-clicks of Himalayan swiftlets (Aerodramus brevirostris) free-flying in the dark cave

表1 短嘴金絲燕在黑暗洞穴內(nèi)自由飛行的回聲定位叫聲第一和第二脈沖參數(shù)比較Table 1 Comparison echo-clicks’ first and second pulses of Himalayan swiftlets (Aerodramus brevirostris)free-flying in the dark cave

圖2 同一脈沖組內(nèi)第一脈沖(a)和第二脈沖(b)的能譜圖Figure 2 Frequency with energy distribution graphs (LPC graphs) of first (a) and second (b) clicks from the same double clicks group of Himalayan swiftlets (Aerodramus brevirostris)

通過(guò)對(duì)聲波的分析還發(fā)現(xiàn), 短嘴金絲燕在黑暗山洞內(nèi)為進(jìn)行導(dǎo)航定位而發(fā)出的超聲波雖然大部分能量集中在可聽(tīng)聲范圍(主頻～6.2 kHz), 但仍包含了部分超聲波(即頻率＞20 kHz), 如, 第一脈沖最高頻率平均為(20.1±1.1) kHz (最高可達(dá)33.2 kHz),第二脈沖最高頻率平均為(15.4±1.0) kHz (最高可達(dá)28.9 kHz)(表 1)。

3 討 論

野外觀察發(fā)現(xiàn), 湖南石門(mén)縣壺瓶山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的短嘴金絲燕棲息在石灰?guī)r洞穴內(nèi), 與兩種蝙蝠共棲, 棲息巢穴在不同深度均有發(fā)現(xiàn)(80～620 m)。短嘴金絲燕傍晚捕食歸巢時(shí), 通常成群在洞口附近上空盤(pán)旋; 然后逐個(gè)快速飛入洞穴內(nèi)(Medway,1962; Thomassen & Povel, 2006), 在光線(xiàn)較好的洞口范圍內(nèi)不發(fā)出聲音, 進(jìn)入弱光帶后逐漸發(fā)出聲音,飛行速度減慢, 到達(dá)洞內(nèi)黑暗區(qū)域后使用連續(xù)的叫聲進(jìn)行導(dǎo)航, 且飛行速度明顯減慢。

通過(guò)分析短嘴金絲燕在黑暗洞穴內(nèi)自由飛行的聲音, 表明該物種的回聲定位叫聲為雙脈沖組的噪聲脈沖串型。Thomassen & Povel (2006)對(duì)多種金絲燕進(jìn)行錄音, 其中也包括了短嘴金絲燕, 分析結(jié)果發(fā)現(xiàn), 金絲燕屬物種發(fā)出的回聲定位叫聲基本均為雙脈沖組型。通過(guò)對(duì)比發(fā)現(xiàn), 除了組內(nèi)脈沖間隔,本研究結(jié)果中的其他聲音參數(shù)均高于Thomassen &Povel (2006)的結(jié)果, 特別是最高頻率。從最高頻率范圍來(lái)看(表 1), 我們錄制的短嘴金絲燕回聲定位叫聲的最高頻率包含了超聲波部分(＞20 kHz), 而Thomassen & Povel (2006)報(bào)道的短嘴金絲燕最高頻率僅為5～6 kHz。同時(shí), 較高的最高頻率也導(dǎo)致我們錄制聲音的頻寬較寬(第一、二脈沖分別為16.5 kHz和11.4 kHz, 而Thomassen & Povel (2006)的分別為2.7 kHz和3.8 kHz)。這種明顯的差異可能是由于錄音環(huán)境和設(shè)備的不同所致(Price & Lanyon,2002; Price et al, 2004)。Thomassen & Povel (2006)使用的是普通錄音機(jī), 可能只適合錄制可聽(tīng)聲, 而本研究使用的是較為專(zhuān)業(yè)的錄音設(shè)備[Avisoft-UltraSoundGate 116(e)], 所錄制聲音的頻率范圍更大; 此外, 本研究錄制的是短嘴金絲燕在黑暗洞穴內(nèi)自由飛行的回聲定位叫聲, 而 Thomassen &Povel (2006)在文中未介紹其錄音環(huán)境。Thomassen& Povel (2006)同時(shí)還報(bào)道了多種金絲燕屬物種,如, 塞舌爾金絲燕(A. elaphrus)、爪哇金絲燕(A.fuciphagus)、大金絲燕(A. maximus)、苔巢金絲燕(A.salanganus)、澳大利亞金絲燕(A. terraereginae)、純色金絲燕(A. vanikorensis)和火山金絲燕(A.vulcanorum)的回聲定位叫聲特征, 其主頻均較低(2.3～8.5 kHz), 最高頻率也未超過(guò)16 kHz。其統(tǒng)計(jì)分析發(fā)現(xiàn), 不同物種間的聲音差異顯著, 并認(rèn)為聲音的種間差異可能有利于種內(nèi)進(jìn)行社會(huì)聲音交流。

白腰金絲燕(A. spodiopygius)回聲定位叫聲的第一脈沖弱于第二脈沖(Suthers & Hector, 1982), 同時(shí), 在大部分金絲燕中, 第一脈沖的脈沖時(shí)程較短(Thomassen & Povel, 2006)。分子系統(tǒng)進(jìn)化的證據(jù)也證實(shí), 單獨(dú)脈沖的回聲定位叫聲可能是由雙脈沖組進(jìn)化而來(lái)(Price et al, 2004)。本研究發(fā)現(xiàn), 短嘴金絲燕回聲定位叫聲與白腰金絲燕不同, 第一脈沖要強(qiáng)于第二脈沖, 但是, 與大部分金絲燕物種類(lèi)似, 第一脈沖時(shí)程略短于第二脈沖(但差異不顯著)。Suthers & Hector (1982)錄制的白腰金絲燕回聲定位叫聲中大部分叫聲的第一脈沖較弱, 脈沖時(shí)程也較短; 兩個(gè)脈沖的能量和時(shí)程也可能出現(xiàn)一致; 偶見(jiàn)只出現(xiàn)一個(gè)脈沖(第一脈沖缺失); 而極少見(jiàn)第一脈沖強(qiáng)于第二脈沖。本研究所錄制的短嘴金絲燕回聲定位叫聲, 80%(24/30)為第一脈沖較強(qiáng), 20%(6/30)為第二脈沖較強(qiáng), 偶見(jiàn)僅出現(xiàn)一個(gè)脈沖(缺失第二個(gè)脈沖)。金絲燕通過(guò)鳴管發(fā)出回聲定位叫聲,Suthers & Hector (1982)指出, 鳴管的生理結(jié)構(gòu)以及第一脈沖發(fā)出后的持續(xù)壓力可能是導(dǎo)致第二脈沖強(qiáng)于第一脈沖且時(shí)程較長(zhǎng)的原因; 而本研究卻發(fā)現(xiàn),短嘴金絲燕的回聲定位叫聲的聲強(qiáng)方面恰好相反,即第一脈沖較強(qiáng)。Suthers & Hector (1982)還指出,鳴管過(guò)早關(guān)閉, 導(dǎo)致沒(méi)有足夠的呼出氣流用于產(chǎn)生雙脈沖中的第一脈沖, 從而使得白腰金絲燕第一脈沖可能缺失, 僅出現(xiàn)單脈沖。而本研究中回聲定位叫聲語(yǔ)譜圖的分析結(jié)果卻顯示短嘴金絲燕缺失的是第二脈沖, 對(duì)于該現(xiàn)象的解釋, 需要進(jìn)一步的研究, 特別是對(duì)其發(fā)聲機(jī)制的深入探討。

Li et al (2007)采用數(shù)字錄音機(jī)(Sony MD Z710;頻率范圍20～20 000 Hz)和Sony公司的外接麥克風(fēng)在四川對(duì)短嘴金絲燕放飛單個(gè)個(gè)體進(jìn)行錄音, 分析結(jié)果表明, 其聲音頻率在 2.5～9.5 kHz, “單次叫聲～0.038 hms, 兩次鳴叫峰值間隔～0.15 s”, 該結(jié)果與本研究結(jié)果差異亦較大。我們認(rèn)為, 錄音設(shè)備和環(huán)境可能是導(dǎo)致差異的主要原因。此外, 錄音時(shí)儀器與短嘴金絲燕的距離也可能限制了我們獲取更多聲音特別是超聲波部分的信息。聲音頻率越高,在空氣中的衰減越快(Fenton, 2001), 如果錄音儀器距離聲源太遠(yuǎn), 高頻部分可能因在空氣中的快速衰減而丟失。此外, 從圖1中的語(yǔ)譜圖也可以看出, 聲波能量主要集中在～6.2 kHz, 頻率越高, 能量越弱,這也可能是導(dǎo)致本研究中聲音錄制過(guò)程可能出現(xiàn)高頻部分更多丟失的原因。之前的研究一直都未錄制到此部分超聲波(Li et al, 2007; Price et al, 2004;Thomassen & Povel, 2006), 錄音設(shè)備和距離是可能的兩個(gè)原因。因此, 雖然短嘴金絲燕的回聲定位能力可能不如具有回聲定位能力的蝙蝠精準(zhǔn), 但是,其回聲定位叫聲仍包含了部分超聲波, 說(shuō)明短嘴金絲燕的回聲定位能力可能優(yōu)于預(yù)想。20世紀(jì)80年代, 已有學(xué)者試圖測(cè)量金絲燕回聲定位叫聲的靈敏度。Smyth & Roberts (1983)通過(guò)不同的行為實(shí)驗(yàn)指出, 白腰金絲燕在黑暗環(huán)境中能探測(cè)到的金屬絲直徑為 10～20 mm; 而 Griffin & Thompson (1982)則指出, 白腰金絲燕可以探測(cè)到并回避直徑為6.3 mm的金屬絲。由此可見(jiàn), 金絲燕的回聲定位能力較好,其回聲定位叫聲包含有超聲波部分是有可能的。

金絲燕為日行性鳥(niǎo)類(lèi), 具有大的眼睛, 使用視覺(jué)定位其昆蟲(chóng)食物(Medway, 1962)。短嘴金絲燕的回聲定位叫聲主頻為 6.2 kHz, 相對(duì)來(lái)說(shuō)其聲波的波長(zhǎng)較長(zhǎng), 可能不適用于捕捉小型昆蟲(chóng)(Griffin &Suthers, 1970; Griffin & Thompson, 1982; Langham,1980; Medway, 1962, 1967, 1969), 因此, 短嘴金絲燕的回聲定位叫聲可能僅適用于在黑暗環(huán)境中導(dǎo)航。此外, 金絲燕的回聲定位叫聲雖為雙脈沖組,但由于脈沖組內(nèi)的時(shí)間間隔很短, 人類(lèi)聽(tīng)覺(jué)無(wú)法辨別為兩個(gè)脈沖, 因此我們聽(tīng)到的仍為單個(gè)脈沖。國(guó)內(nèi)對(duì)于金絲燕的研究相對(duì)較少, 而有些金絲燕物種(如爪哇金絲燕)由于其經(jīng)濟(jì)價(jià)值高而被人類(lèi)干擾,導(dǎo)致其種群數(shù)量大幅度下降。因此, 對(duì)金絲燕生態(tài)學(xué)方面的研究, 將有助于對(duì)該種群的進(jìn)一步了解,并且有助于加強(qiáng)其種群保護(hù)工作。

致謝：感謝兩位審稿專(zhuān)家的寶貴意見(jiàn); 感謝湖南石門(mén)縣壺瓶山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理處給予的野外調(diào)查幫助。