汪繼超，楊燦朝，梁 偉，史海濤

海南師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，熱帶動植物生態(tài)學(xué)省部共建教育部重點實驗室, 海南 ?？?571158

來源于類胡蘿卜素的天然動物顏色，被認為在動物的性炫耀等信息傳遞中起著專性而重要的作用（Martín & López, 2009）。爬行動物的紅色、橙色和黃色來源于兩種類型的色素，即蝶呤和類胡蘿卜素（Macedonia et al, 2000; Ortiz et al, 1962）。爬行動物有3種用于產(chǎn)生色素的重要細胞層，最靠近表皮的為能產(chǎn)生黃色或橙色的黃色素細胞層，中間層為用于產(chǎn)生結(jié)構(gòu)色的閃光細胞，最內(nèi)層的載黑素細胞則負責(zé)產(chǎn)生黑色素，爬行類身體大量而深沉的顏色即由此層產(chǎn)生（Baegnara & Hadley, 1973;Morrison et al, 1995）。

許多爬行動物具有性別二態(tài)性，雄性進化出鮮艷的顏色，用于種內(nèi)信息傳遞，如雄性間的資源領(lǐng)域競爭和與雌性交配權(quán)的爭奪等（Hamilton &Sullivan, 2005; Salvador et al, 2008; Whiting et al,2006）。有研究表明，綠蜥（Lacerta viridis）的體色飽和度隨著被寄生蟲感染程度的升高而降低（Václav et al, 2007），即體色能夠反映雄性的質(zhì)量，可作為雌性選擇雄性的可靠標準。最新研究也表明，雄性體色的變異與其形態(tài)、健康狀態(tài)、統(tǒng)治地位和配對狀態(tài)呈相關(guān)性（Martín & López, 2009）。然而，目前，對龜類的相關(guān)研究甚少。另外，包括龜類在內(nèi)的許多爬行動物均具有四面體顏色視覺，其中包含人眼無法探測的紫外光部分（Ventura et al, 1999; Honkavaara et al, 2002），這就使得有些在人眼看來為性別單態(tài)型的種類，實際上可能存在體色的兩性差異。

紅耳龜（Trachemys scripta）隸屬龜鱉目（Chelonia）澤龜科（Emydidae）滑龜屬（Trachemys），是全世界最危險的100個入侵物種之一（Shi et al,2009）。之前有研究表明，紅耳龜雌雄個體大小存在一定差異（Gibbons & Lovich, 1990），但其體色的性別差異人眼則無法區(qū)分。本文采用光纖光譜儀對紅耳龜?shù)捏w色進行量化，并構(gòu)建可視化模型，模擬動物視覺對顏色進行分析，比較紅耳龜體色的性別差異，并研究體色與其質(zhì)量的相關(guān)性。

1 材料與方法

采用Avaspec-2048 USB2型光譜儀（Avantes，荷蘭）對紅耳龜?shù)捏w色進行測量，配套一個Avalight-Hal-S鹵鎢燈光源、反射探頭（FCR-7UV200-2-ME）和探頭固定器（RPH-1），光譜儀參數(shù)設(shè)定和操作詳見Yang et al（2011）。選取龜頭部和前肢為測量部位，即雄龜向雌龜展示的部位，包括頭部紅色斑塊、黃色條紋及褐綠色斑紋與前肢黃色條紋及褐綠色斑紋。每個測量部位均于身體兩側(cè)各隨機選取測量點一個，數(shù)據(jù)分析時以兩點平均值代表各部位光譜。用Ava-Soft7.0對測量數(shù)據(jù)進行提取和轉(zhuǎn)化，所提取的光譜范圍為 300～700 nm，包括紫外光（300～400 nm）、藍色光（400～475 nm）、綠色光（475～550 nm）、黃色光（550～625 nm）和紅色光（625～700 nm）。四面體可視化模型構(gòu)建采用編程軟件Matlab7.0，其中，四面體的四個角代表動物視細胞對紫外光、短波光、中波光和長波光的敏感程度。對各測量部位的色調(diào)（分為可見光和紫外光）、色度（色彩飽和度）和非彩色亮度進行計算，詳見Yang et al（2012）。

為研究龜體色與其質(zhì)量的相關(guān)性，我們對其身體特征進行測量（以體重和體積參數(shù)表示），包括體重、體高、背甲長度、背甲寬度和腹甲長度等，體積=（背甲長度+腹甲長度）/2×體高×背甲寬度。由于數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布，雌雄龜性別之間的體色光譜比較用MANOVA檢驗，龜身體質(zhì)量與體色光譜的相關(guān)性用 Pearson相關(guān)進行分析，數(shù)據(jù)處理在SPSS 13.0上進行，結(jié)果表示為mean±SD，所有檢驗均為雙尾檢驗（two-tailed test）。

2 結(jié)果

共計測量紅耳龜12只，雄雌各半。雌雄個體各測量部位的平均反射光譜見圖1，頭部和前肢的黃色條紋具有相似的波形，且波峰均位于～500 nm，即黃色條紋在色調(diào)上更偏向綠色。頭部和前肢的褐綠色斑紋也具有相似的波形，波峰均位于475 nm，且曲線總體反射較低，表明紅耳龜?shù)闹饕w色為暗綠色。頭部紅色斑點的反射曲線具兩個高峰，分別位于中波光及長波光區(qū)域，且曲線反射比低，表明斑點顏色為暗橙色。雌性各測量部位的反射曲線總體略高于雄性，表明雌龜?shù)牧炼嚷愿哂谛埤敚y(tǒng)計差異不顯著（表1）。在300～400 nm的紫外線區(qū)段，雌性個體的各測量部位均在～372 nm具一高峰。

可視化模型計算結(jié)果見表 1，雌性和雄性體色僅在紫外光色調(diào)上存在極顯著差異（F1,5=9.922,P=0.003, MANOVA）。Pearson相關(guān)性分析表明，雄性的體重和體積分別與前肢黃色條紋的可見光色調(diào)呈顯著和極顯著負相關(guān)（r=-0.887, P=0.018; r=-0.928, P=0.008），而雌性體重和體積與各測量部位的體色光譜均不存在相關(guān)性。

表1 紅耳龜雌雄個體的體色光譜對比Table 1 Comparison of skin color between male and female slider turtles Trachemys scripta

圖1 紅耳龜雌雄個體的體色反射光譜Figure 1 Body color reflectance of male and female slider turtles Trachemys scripta

3 討論

許多龜類的眼睛視網(wǎng)膜對＜400 nm的紫外光敏感（Ventura et al, 1999）。本探究結(jié)果表明紅耳龜體色光譜在紫外光372 nm區(qū)域具有波峰，與其視網(wǎng)膜敏感峰值吻合，且雌雄個體體色在紫外光色調(diào)上存在顯著差異，暗示紅耳龜極有可能通過紫外光色調(diào)進行性別甚至個體的識別。

雌性紅耳龜體色光譜與身體質(zhì)量間不存在相關(guān)性，而雄性質(zhì)量則與其前肢黃色條紋的可見光色調(diào)存在極顯著相關(guān)性，表明雄性體色對展現(xiàn)其質(zhì)量具有一定作用。決定紅耳龜體色的重要色素類，胡蘿卜素，為抗氧化劑，在生命活動和新陳代謝中具重要作用，決定個體的免疫系統(tǒng)質(zhì)量（Burton, 1989;Krinsky，1993）。因此，向雌性展示鮮艷的體色，是雄性獲得配偶和抵抗疾病之間的權(quán)衡，也是性選擇中表現(xiàn)雄性質(zhì)量的可靠標準（Alonso-Alvarez et al,2004; Hoekstra, 2006; Hubbard et al, 2010）。我們的結(jié)果暗示雌性紅耳龜可能對雄性前肢黃色條紋的可見光色調(diào)差異具有性選擇偏好。

對于爬行動物體色的研究集中在蜥蜴類，龜類則相對甚少。據(jù)我們所知，本文為利用光譜分析和可視化模型，針對龜類體色所進行的首例報道。紅耳龜具有背甲和腹甲，且頭與肢體都能縮入其中的特點，為無損傷性體色光譜測量帶來了很大的困難。本研究有助于我們了解紅耳龜?shù)拇菩鄱B(tài)性和性選擇行為。

Alonso-Alvarez C, Bertrand S, Devevey G, Gaillard M, Prost J, Faivre B,Sorci G. 2004. An experimental test of the does-dependent effect of carotenoids and immune activation on sexual signals and antioxidant activity. The American Naturalist, 164: 651-659.

Bagnara JT, Hadley ME. 1973. Chromatophores and Color Change: The Comparative Physiology of Animal Pigmentation. New Jersey: Prentice-Hall.Burton GW. 1989. Antioxidant action of carotenoids. Journal of Nutrition,119: 109-111.

Gibbons JW, Lovich JE. 1990. Sexual dimorphism in turtles with emphasis on the slider turtle（Trachemys scripta）. Herpetological Monographs, 4:1-29.

Hamilton PS, Sullivan BK. 2005. Female mate attraction in ornate tree lizards, Urosaurus ornatus: a multivariate analysis. Animal Behaviour, 69（1）: 219-224.

Hoekstra HE. 2006. Genetics, development and evolution of adaptive pigmentation in vertebrates. Heredity, 97（3）: 222-234.

Honkavaara J, Koivula M, Korpim?ki E, Siitari H, Viitala J. 2002. Ultraviolet vision and foraging in terrestrial vertebrates. Oikos, 98（3）: 505-511.

Hubbard JK, Uy JAC, Hauber ME, Hoekstra HE, Safran RJ. 2010.Vertebrate pigmentation: from underlying genes to adaptive function. Trends in Genetics, 26（5）: 231-239.

Krinsky NI. 1993. Action of carotenoids in biological systems. Annual Review of Nutrition, 13（1）: 561-587.

Macedonia JM, James S, Wittle LW, Clark DL. 2000. Skin pigments and coloration in the Jamaican radiation of Anolis lizards. Journal of Herpetology, 34（1）: 99-109.

Martín J, López P. 2009. Multiple color signals may reveal multiple messages in male Schreiber's green lizards, Lacerta schreiberi. Behavioral Ecology and Sociobiology, 63（12）: 1743-1755.

Morrison RL, Rand MS, Frost-Mason SK. 1995. Cellular basis of color differences in three morphs of the lizard Sceloporus undulatus erythrocheilus. Copeia, 1995（2）: 397-408.

Ortiz E. 1962. Drosopterins in the dewlap of some anoline lizards. American Zoologist, 2: 545-546.

Salvador A, Díaz JA, Veiga JP, Bloor P, Brown RP. 2008. Correlates of reproductive success in male lizards of the alpine species Iberolacerta cyreni. Behavioral Ecology, 19（1）: 169-176.

Shi HT, Gong SP, Liang W, Hong ML, Fu LR, Wang JC. 2009. Control of the alien species slider turtles Trachemys scripta in China. Bulletin of Biology, 44（4）: 1-3. [史海濤, 龔世平, 梁偉, 洪美玲, 傅麗容, 汪繼超.2009. 控制外來物種紅耳龜在中國野生環(huán)境蔓延的態(tài)勢. 生物學(xué)通報,44（4）: 1-3.]

Václav R, Prokop P, Fekiac V. 2007. Expression of breeding coloration in European green lizards（Lacerta viridis）: variation with morphology and tick infestation. Canadian Journal of Zoology, 85（12）: 1199-1206.

Ventura DF, Souza De JM, Devoe RD, Zana Y. 1999. UV responses in the retina of the turtle. Visual Neuroscience, 16（2）: 191-204.

Whiting MJ, Stuart-Fox D, O'Connor D, Firth D, Bennett NC, Blomberg SP.2006. Ultraviolet signals ultra-aggression in a lizard. Animal Behaviour, 72（2）: 353-363.

Yang C, Antonov A, Cai Y, Stokke BG, Moksnes A, R?skaft E, Liang W.2012. Large hawk-cuckoo Hierococcyx sparverioides parasitism on the Chinese babax Babax lanceolatus may be an evolutionarily recent host-parasite system. Ibis, 154（1）: 200-204.

Yang C, Cai Y, Liang W. 2011. Visual modeling reveals cryptic aspect in egg mimicry of Himalayan cuckoo（Cuculus saturatus）on its host Blyth's leaf warbler（Phylloscopus reguloides）. Zoological Research, 32（4）:451-455.