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        杭州城市環(huán)境中白頭鵯的繁殖生態(tài)

        2013-09-20 03:39:12蘭思思陳水華
        Zoological Research 2013年3期
        關(guān)鍵詞:卵數(shù)動(dòng)物學(xué)白頭

        蘭思思,張 琴,黃 秦,陳水華, ,*

        1. 浙江師范大學(xué) 化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院,浙江 金華 321004;

        2. 浙江自然博物館,浙江 杭州 310014

        城市化在全世界范圍正愈演愈烈,所帶來的生態(tài)過程,包括片段化、生態(tài)隔離、自然棲息地消失、道路建筑等人工棲息地產(chǎn)生、人類活動(dòng)干擾、熱島效應(yīng)、污染和噪音等,已在不同方面對(duì)生活在城市的哺乳動(dòng)物 (Mahan & O’Connell, 2005)、爬行動(dòng)物(Germaine & Wakeling, 2001)、兩棲動(dòng)物(Parris, 2006;Riley et al, 2005)及鳥類 (Melles et al, 2003;Marzluff & Rodewald, 2008)等產(chǎn)生了影響。鳥類作為城市中最常見的動(dòng)物類群,其對(duì)城市化的反應(yīng)已引起了生態(tài)學(xué)家的特別關(guān)注。從種群水平上,一些學(xué)者根據(jù)鳥類對(duì)城市化所表現(xiàn)出的不同反應(yīng)將城市鳥類總體上分為城市適應(yīng)種和城市敏感種兩大類 (Blair, 1996; Croci et al, 2008),或者城市開拓種、鄉(xiāng)村適應(yīng)種和城市回避種三大類(Conole &Kirkpatrick, 2011)。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn),城市適應(yīng)種在城市棲息地可通過改變食性(Fleischer et al, 2003)、鳴叫 (Slabbekoorn & Peet, 2003; Brumm, 2004;Wood & Yezrinac, 2006; Nemeth & Brumm, 2009;Nemeth et al, 2013)、巢材 (Wang et al, 2008; 2009)乃至形態(tài)大小 (Liker et al, 2008)來適應(yīng)城市環(huán)境。在中國(guó)南方廣大城市,白頭鵯 (Pycnonotus sinensis)正是這樣一種分布廣、數(shù)量多的典型城市開拓種(Chen 2000;Wang et al, 2009),其適應(yīng)人類活動(dòng)及其種群擴(kuò)張的趨勢(shì)已逐漸引起關(guān)注(Han et al,2004;Ding & Jiang, 2005;Wang et al, 2009;Yu et al,2011)。

        白頭鵯屬雀形目(Passeriformes)鵯科(Pycnonotidae),主要分布于中國(guó)南部、越南北部和日本琉球群島(MacKinnon & Phillipps, 1999;Woxvold et al, 2009)。在中國(guó)中部、南部及東南沿海,白頭鵯是最常見留鳥之一 (Zhuge et al, 1990)。近年來不斷發(fā)現(xiàn)白頭鵯有向北、向西擴(kuò)散的趨勢(shì),已在中國(guó)大連 (Wang et al, 2005)、北京 (Zhang et al,2003)、河北 (Zhang, 2010)、東北 (Song, 2006)甚至青海 (Li et al, 2006; Du & Ma, 2011)等地發(fā)現(xiàn)白頭鵯個(gè)體。白頭鵯常棲息在人工林地和居民點(diǎn)附近,對(duì)人類活動(dòng)有較高耐受性 (Hoyo et al, 2005)。在南充市,白頭鵯已由常見種轉(zhuǎn)為優(yōu)勢(shì)種,成為與人類密切相關(guān)的城市鳥類之一 (Yu et al, 2011)。在杭州城區(qū),白頭鵯是僅次于麻雀的最適應(yīng)城市化的鳥類(Chen, 2000)。研究發(fā)現(xiàn),不同地區(qū)的白頭鵯鳴聲有很大差異,且普遍存在方言 (Jiang et al, 1994;1996),越是鄰近分布的個(gè)體鳴唱越相似 (Yang &Lei, 2008)。這種微地理鳴聲方言的產(chǎn)生可能與個(gè)體擴(kuò)散和城市環(huán)境下人為改變鳥類棲息地有關(guān) (Ding& Jiang, 2005)。有研究提出提高鳴聲頻率,能避免低頻噪聲對(duì)鳴聲的掩蔽作用 (Slabbekoorn & Peet,2003),推測(cè)城市化環(huán)境中的白頭鵯也具有此行為(Han et al, 2004)。生理方面,有研究認(rèn)為鳥類經(jīng)過低溫馴化后可通過提高基礎(chǔ)代謝率和增加肌肉重量來適應(yīng)低溫環(huán)境 (Williams & Tieleman, 2000),而白頭鵯也具有這種馴化可塑性 (Zhang et al, 2008),這可能是白頭鵯能夠適應(yīng)寒冷環(huán)境而向北擴(kuò)散的原因之一。繁殖行為和生活史特征的適應(yīng)是物種對(duì)于環(huán)境變化適應(yīng)的基礎(chǔ),然而,目前對(duì)白頭鵯的繁殖生態(tài)還缺乏了解。早期對(duì)白頭鵯繁殖生態(tài)的調(diào)查和觀察涉及繁殖前活動(dòng)、營(yíng)巢行為、產(chǎn)卵時(shí)間、窩卵數(shù)、卵量度、孵化行為、育雛行為及雛鳥生長(zhǎng)狀況等 (Li, 1981; Liu & Long, 1986; Zhu, 1991),但相對(duì)較為零散。近些年有學(xué)者開始對(duì)城市環(huán)境下的白頭鵯予以關(guān)注,分別從營(yíng)巢時(shí)間、巢址選擇、產(chǎn)卵時(shí)間、平均窩卵數(shù)、卵量度、孵化期及雛鳥生長(zhǎng)狀況等方面研究其繁殖生態(tài) (Han & Zhou, 2005;Chen et al, 2006),但仍缺乏系統(tǒng)了解。本研究于2012年春、夏季在杭州城市環(huán)境中對(duì)白頭鵯繁殖生態(tài)進(jìn)行了相對(duì)全面的調(diào)查,為探索城市環(huán)境下白頭鵯的繁殖和適應(yīng)機(jī)制提供基礎(chǔ)資料。

        1 材料與方法

        1.1 研究地概況

        杭州市位于中國(guó)東南沿海北部,為浙江省省會(huì)(E118°21′~120°30′,N29°11′~30°33′),總面積16 596 km2,常駐人口870.04萬。杭州西北部和西南部為山丘陵區(qū),海拔200~300 m,從西南高丘陵向東北逐漸過渡到低丘陵至平原。丘陵山地占總面積的 65.6%,平原占 26.4%。為中亞熱帶常綠闊葉林植被,平均森林覆蓋率為 62.8%。屬錢塘江水系,有京杭大運(yùn)河、西湖及西溪濕地等,總水域面積為 131.4 km2。杭州為亞熱帶季風(fēng)性濕潤(rùn)氣候,年平均氣溫16.1 ℃,年平均降雨量1 500 mm,年平均蒸發(fā)量1 250 mm。常年無霜期243 d,年日照時(shí)數(shù)為1 950 h (Chen, 2000)。

        1.2 野外調(diào)查

        野外工作在2012年3—7月進(jìn)行,調(diào)查范圍限定在杭州城區(qū),包括商業(yè)區(qū)、居民小區(qū)、行道樹帶、大學(xué)校園、城市公園和近郊林地等多種生境。觀察白頭鵯的各種行為,當(dāng)確定繁殖開始后進(jìn)行繁殖鳥巢的尋找。通過跟隨銜著巢材的個(gè)體確定鳥巢所在的方位,或者直接在鳥類可能筑巢的植物中尋找(Martin & Geupel,1993)。尋找繁殖鳥巢需要大量人力和時(shí)間 (DeSante & Geupel,1987),而鳥類的繁殖期有限。為在短時(shí)間內(nèi)找到盡可能多的鳥巢,4~5人同時(shí)參與尋找鳥巢,3人測(cè)量各參數(shù)和回訪鳥巢,并使用GPS定位,以便復(fù)查時(shí)的快速準(zhǔn)確回訪。

        鳥巢定位完成后,記錄初次觀察到的繁殖狀態(tài),并記錄巢所在樹種、位置、距離地面高度及所在樹的高度等。每隔1 d回訪一次。由于鳥巢所處位置較高,不能直接觀察,所以需要將伸縮桿與無線攝像頭相連接,通過無線接收器來觀察巢內(nèi)情況。若親鳥正在巢中孵化則需待親鳥離巢后再進(jìn)行觀察,以免影響其正常繁殖。每次回訪需確認(rèn)繁殖狀態(tài),包括卵失蹤、幼鳥失蹤或死亡等,并估計(jì)可能的事故原因,最后計(jì)算繁殖成功率。其中,孵化率=孵出總個(gè)體數(shù)/總產(chǎn)卵數(shù),離巢率=離巢總個(gè)體數(shù)/孵出總個(gè)體數(shù),繁殖成功率=離巢總個(gè)體數(shù)/總產(chǎn)卵數(shù)。在產(chǎn)卵結(jié)束的3 d內(nèi),測(cè)量全部卵重量及長(zhǎng)、短徑。其中10個(gè)巢中安裝小型測(cè)溫儀 (L9系列測(cè)溫儀,杭州路格科技有限公司),整個(gè)孵化期持續(xù)每間隔1 min記錄一次巢內(nèi)、外溫度,并由此推測(cè)親鳥孵卵時(shí)間和離巢次數(shù)。當(dāng)幼鳥陸續(xù)出殼時(shí),判定為孵化期結(jié)束,育雛期開始。在 13個(gè)繁殖巢的上方 10~15 cm安裝小型攝像頭,攝像時(shí)間為6:00—18:00;每隔2 d錄像一次每巢親鳥的育雛行為、食物種類,以及最后離巢的雛鳥個(gè)體數(shù)。

        1.3 巢材分析

        繁殖結(jié)束后,將巢取下并帶回室內(nèi)測(cè)量巢高、巢深、巢外長(zhǎng)徑、巢外短徑、巢內(nèi)長(zhǎng)徑、巢內(nèi)短徑、巢底厚和巢容積 (Soler et al,1998,圖1 )等。為避免因天氣狀況及采集時(shí)間不同造成的巢重量差異,在測(cè)巢重之前,統(tǒng)一將巢全部浸濕,再用烘箱處理相同時(shí)間。拆解時(shí)先將巢拆分為外、中、內(nèi)三層,然后對(duì)每一層再?gòu)氐撞鸱趾蜌w類。巢材類別根據(jù)辨識(shí)程度盡可能細(xì)分,對(duì)每一類分別稱重并分析巢材組成及比例。

        圖1 巢量度的測(cè)量指標(biāo) (根據(jù)Soler et al, 1998修改)Figure 1 Definition of nest measurements(Modified according to Soler et al, 1998).

        2 結(jié)果

        本研究共記錄到白頭鵯有效繁殖鳥巢117個(gè)。個(gè)體銜巢材首見于3月25日;31巢產(chǎn)第一枚卵的時(shí)間集中在 4月 11—25日,占總巢數(shù)的 83.8%(n=37);第一枚卵的最早及最遲產(chǎn)記錄時(shí)間分別為4月5日及5月16日 (圖2 )。

        圖2 杭州白頭鵯產(chǎn)第一枚卵的時(shí)間Figure 2 Date of first egg laying among Chinese Bulbul in Hangzhou, China.

        2.1 巢址選擇

        白頭鵯主要營(yíng)巢區(qū)域?yàn)榫用駞^(qū)的綠化樹、城區(qū)綠化帶、行道樹及近郊林地等。營(yíng)巢植物選擇較單一,絕大多數(shù)巢搭建于蓋度良好的木本植物。共調(diào)查到營(yíng)巢植物 11種,其中利用度最高的為桂樹(Osmanthus fragrans),共 99巢, 占總巢數(shù)的84.6%;其他包括竹子 (Bambusoideae sp.)及石楠(Photinia serrulata)各 5巢,珊瑚樹 (Viburnum odoratissimum) 2巢,杜英 (Elaeocarpus sylvestris)、雞爪槭 (Acer palmatum thunb) 、海桐 (Pittosporum tobira) 、紅楓 (Acer palmatum) 、木槿 (Hibiscus syriacus)、櫻花 (Prunus serrulata) 和香泡(Citrus medica) 各1巢。白頭鵯偏好在靠近植物冠層的樹杈上做巢,繁殖巢距地面均高(3.16±0.91) m(n=117),營(yíng)巢樹均高 (3.83±1.03) m (n=117)。

        2.2 巢量度

        白頭鵯的巢為開口杯狀巢。巢外長(zhǎng)徑為(12.06± 0.90) cm,巢外短徑 (10.81±1.02) cm,巢內(nèi)長(zhǎng)徑 (7.57±0.68) cm,巢內(nèi)短徑 (6.60±0.58) cm,巢高 (10.96±1.97) cm,巢深 (4.77±0.63) cm,巢底厚(6.18±1.83) cm,巢容積 (127.35±22.37) mL(n=73)。巢干重 (22.61±7.60) g (57.24~10.71)g,巢可明顯分為外、中、內(nèi)三層,均重分別為(10.21±4.05) 、(10.22±4.83) 及(2.21±1.03) g (n=73)。

        2.3 巢材

        白頭鵯巢的巢材組成復(fù)雜多樣,可分為天然巢材和非天然巢材。天然巢材包括草莖、草根、樹葉、竹葉、蘆葦葉、松針、棕櫚絲、花序、樹皮、樹枝、種皮及羽毛等。非天然巢材包括塑料繩、塑料條、塑料片、棉花、棉線、布條、尼龍繩、石棉瓦內(nèi)層、紙、塑料泡沫及錫紙等。

        95.9%的巢外、中層均含有非天然巢材,其中,中層非天然巢材重占中層重的18.4%,外層非天然巢材重占外層重的30.1%。內(nèi)層與中、外層的巢材組成有明顯差別,不同巢之間則相對(duì)比較統(tǒng)一,主要由細(xì)草莖、細(xì)草根及棕櫚絲等天然巢材構(gòu)成,僅8.2%的巢內(nèi)層含有少量非天然巢材。

        2.4 窩卵數(shù)和卵量度

        白頭鵯一般1 d產(chǎn)一枚卵,產(chǎn)卵時(shí)間為凌晨。117巢中,有65 (55.6%)巢產(chǎn)卵三枚,38 (32.5%)巢產(chǎn)卵四枚,另外,8巢棄巢中有一或兩枚卵,其余6巢無法判定窩卵數(shù)。平均窩卵數(shù)為 (3.37±0.48) 枚(n=103),卵均重(3.14±0.30) g,每窩卵總重(10.18±2.37) g,卵長(zhǎng)徑 (21.50±3.93) mm,卵短徑(16.04±2.86) mm (n=34)。

        2.5 孵化期

        最后一枚卵產(chǎn)下后進(jìn)入孵化期,并由雌鳥獨(dú)立完成孵化,無兩只親鳥輪換孵卵的行為。平均孵化期為(11.34±1.12) d (14~8 d), (n=32)。

        巢溫每天存在規(guī)律性波動(dòng),最高溫(36.9 ℃) 出現(xiàn)在 13:00—16:00,最低溫(16.2 ℃)出現(xiàn)在04:00—07:00。一天中,白頭鵯的孵卵可以分為兩個(gè)時(shí)期:連續(xù)孵卵期和間斷孵卵期。連續(xù)孵卵期主要是在溫度較低的時(shí)段,開始于16:00—19:00,持續(xù)至第二天凌晨05:00—8:00,且不同巢的連續(xù)孵卵時(shí)間差別較大。在間斷孵化期,親鳥會(huì)間歇性離巢12~36 次不等,且無固定次數(shù)和頻率。

        2.6 育雛期

        雛鳥孵出后,由雙親共同參與育雛。平均育雛期為(11.85±1.12) d (14~8 d) (n=47)。雛鳥孵出后的前 3 d,暖雛行為頻繁,僅由雌鳥完成;隨著雛鳥生長(zhǎng),暖雛次數(shù)和時(shí)長(zhǎng)逐漸減少,且親鳥回巢遞食或暖雛的路徑無規(guī)律。

        于06:00—18:00對(duì)13巢白頭鵯進(jìn)行的錄像共得到35 d的錄像數(shù)據(jù)。以1 h為一時(shí)段,在12個(gè)時(shí)段中,遞食率最低的為06:00—07:00,平均遞食(3.03±3.76) 次,最高的為16:00—17:00,平均遞食(8.31±5.88) 次(圖 3)。

        圖3 白頭鵯在不同時(shí)段喂食雛鳥的頻次變化Figure 3 Average frequency of parental feeding among Chinese Bulbul in Hangzhou, China

        通過錄像共觀察到遞食2 465次,其中1 142次可以確定食物種類。所有遞食食物可分為三大類:動(dòng)物類 (66.4%,包括蝴蝶、蜘蛛、蜻蜓及蒼蠅等)、植物類 (33.2%,包括桂子、桑葚、草莓及櫻桃等)和人類 (0.4%,包括面包碎屑和面條等)食品(圖 4)。

        2.7 繁殖成功率

        根據(jù)對(duì)117巢白頭鵯的跟蹤,最后繁殖成功有鳥離巢的僅54巢 (46.6%),其余巢均在孵化期或育雛期繁殖失敗。失敗原因包括卵被捕食(12.1%)、雛鳥被捕食 (12.9%)、人為干擾或破壞(6.9%)以及其他不明原因(21.6%)。全部記錄的 360枚卵中(n=111),有246 (68.3%)個(gè)個(gè)體孵出,全部記錄到孵化261個(gè)個(gè)體中 (n=117),有136 (52.1%)個(gè)成功離巢。去除無法確認(rèn)產(chǎn)卵數(shù)的6巢外,總繁殖成功率為34.7% (n=111)。

        3 討論

        3.1 繁殖時(shí)間和窩卵數(shù)

        本研究于3月25日首次見到白頭鵯銜巢材,說明繁殖開始,與Chen et al (2006)在四川省南充市于3月29日首次發(fā)現(xiàn)白頭鵯營(yíng)巢的結(jié)果接近。而在自然環(huán)境中,有研究發(fā)現(xiàn)白頭鵯5月初才進(jìn)入筑巢期 (Liu & Long, 1986; Li, 1981)。城市環(huán)境下白頭鵯開始繁殖的時(shí)間早于自然環(huán)境的現(xiàn)象可能與城市熱島 (urban heat island,UHI) (Manley,1958) 效應(yīng)有關(guān)。熱島效應(yīng)使城市環(huán)境溫度較高,導(dǎo)致鳥類在城市棲息地能較早獲得無脊椎動(dòng)物食物,從而較早開始繁殖 (Eden, 1985)。

        圖4 白頭鵯喂食雛鳥的食物類別和頻次Figure 4 Food types and feeding frequencies for nestlings among Chinese Bulbul in Hangzhou, China

        本研究中白頭鵯的平均孵化期為(11.34±1.12) d(n=32),平均育雛期為(11.85±1.12) d (n=47),與大多數(shù)鵯類研究相似 (Krüger, 2004),如斐濟(jì)黑喉紅臀鵯 (Pycnonotus cafer) 的孵化期為 11~13 d(n=3),育雛期為12 d (Walting, 1983);臺(tái)灣地區(qū)白頭鵯 (Pycnonotus sinensis)的孵化期為 11~13 d(Hsu & Lin, 1994);臺(tái)灣鵯 (Pycnonotus taivanus) 的孵化期為11~12 d (Hsu & Lin, 1997)。

        在窩卵數(shù)方面,大多數(shù)非洲、亞洲鵯類的窩卵數(shù)為2~3枚 (Fishpool & Tobias, 2005)。自然環(huán)境中,白頭鵯產(chǎn)卵數(shù)多為4~5枚,如,Liu & Long(1986)發(fā)現(xiàn)賀縣狗兒山的白頭鵯窩卵數(shù)為(4±0.63)枚(n=6); Zhu (1991) 發(fā)現(xiàn)青島嶗山的白頭鵯窩卵數(shù)為(4.75±0.5) 枚(n=4);Li (1981) 發(fā)現(xiàn)皖南黃山地區(qū)的白頭鵯窩卵數(shù)為(4.25±0.77) 枚(n=16)。而在城市環(huán)境中,四川南充市的白頭鵯窩卵數(shù)為(3.5±0.5)枚 (n=10) (Chen et al, 2006),本研究的杭州市則為(3.37±0.48) 枚 (n=103)。城市環(huán)境中的窩卵數(shù)小于自然環(huán)境的原因有待于進(jìn)一步探究。

        3.2 巢址選擇

        合適的巢址可以幫鳥類將各種風(fēng)險(xiǎn)降到最低,而巢的隱蔽性和巢位高度則可有效防止天敵和人為干擾的侵襲 (Ricklefs, 1969; Buckley & Buckley,1980; Martin, 1993; Gregg et al, 1994; Stahlschmidt et al, 2011)。自然環(huán)境中,白頭鵯巢高1~2 m (Zhu,1991) 或1.7~5 m (Li,1981),在南充市區(qū),白頭鵯巢高 (3.84±1.74) m (Chen et al, 2006), 在杭州市區(qū),則均高 (3.16±0.91) m (n=117),且多位于桂樹靠近植物冠層的位置。城市環(huán)境中白頭鵯的繁殖巢位相對(duì)較高可能與城市人為干擾較大有關(guān)。桂樹在杭州分布廣泛,郁閉度良好,可能有利于白頭鵯隱蔽和躲避捕食,是其較為理想的營(yíng)巢樹。

        3.3 巢材分析

        本研究表明,白頭鵯利用塑料和布條等非天然巢材的現(xiàn)象非常普遍,僅 4.1%的巢不含非天然巢材,在中、外層,非天然巢材的比重甚至分別達(dá)到18.4%和30.1%。適應(yīng)城市的鳥類可通過改變巢材來適應(yīng)環(huán)境 (Wang et al, 2008,2009),如城市中的鳥類會(huì)使用煙蒂中的聚丙烯纖維作為巢材,且這種行為可以有效減少巢內(nèi)的外寄生生物數(shù)量(Suárez-Rodríguez et al, 2012)。影響巢材利用的因素可能包括種間競(jìng)爭(zhēng) (Atwood, 1979)、捕食(Tomia?oj?, 1982; Gering & Blair, 1999) 和巢寄生(Burhans & Thompson, 2006; Geue & Partecke, 2008;Suárez-Rodríguez et al, 2012) 等。白頭鵯一般不循環(huán)利用繁殖巢,每次繁殖均筑新巢,而城市環(huán)境下的天然巢材資源少于自然環(huán)境,因此,就近取材更節(jié)約能量,收益更高,并可保留更多能量用于繁殖后代 (Alabrudzinska et al, 2003; Mennerat et al,2009)。此外,我們發(fā)現(xiàn)不同巢之間的人工巢材選擇差異明顯,即不同巢址的人工巢材種類差別較大,而同一個(gè)巢的外、中層所含的人工材料基本相同,說明于不同區(qū)域筑巢的鳥類會(huì)選擇該區(qū)域較易獲得的巢材。因此,巢材改變很可能是白頭鵯對(duì)城市化棲息地取代自然棲息地所采取的對(duì)策之一。

        3.4 繁殖成功率

        繁殖成功率與溫度 (Madsen & Shine, 1999)、食物 (Martin, 1987,1995)、捕食 (Ricklefs, 1969; Cody,1971; Slagsvold, 1982)及巢址選擇(Jenkins et al,1963; Rands, 1988; Robertson, 1995)等多種因素有關(guān)。一般認(rèn)為,產(chǎn)卵期和孵化期繁殖容易失敗(Mermoz & Reboreda, 1998; Balakrishnan, 2007),我們的結(jié)果也證實(shí)了這一點(diǎn)。其可能原因?yàn)椋?1)產(chǎn)卵期受到干擾,特別是在親鳥產(chǎn)下 1~2枚卵時(shí),若受到人為或其它因素的干擾,容易棄巢;(2)孵化階段較高的被捕食率 (Antonov & Atanasova, 2003;Balakrishnan, 2009),如,本研究所顯示的杭州城市環(huán)境下白頭鵯在育雛期的高被捕食率。

        致謝:浙江大學(xué)的丁平、王彥平,以及浙江自然博物館的范忠勇、張方鋼、陸 祎 瑋、陳蒼松及楊佳等為本研究提供了很多幫助,志愿者朱滕達(dá)、馬亞壯、周建偉、陳超、余翔、徐文、胡明明及朱晨臣等參與野外調(diào)查,謹(jǐn)一并致謝。

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