孫 芳，陳中正，段畢升，賀 張，謝 磊，胡好遠(yuǎn)

(安徽師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，安徽省高校生物環(huán)境與生態(tài)安全省級(jí)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，蕪湖 241000)

對(duì)于多數(shù)昆蟲而言，雄性常常與多個(gè)雌性進(jìn)行交配，雌性也往往能接受雄性個(gè)體的多次交配［1-2］。毫無疑問，多次交配對(duì)于昆蟲種群的延續(xù)有重要意義。對(duì)于雄性而言，與更多的雌性進(jìn)行交配能夠獲得更多后代;而對(duì)于雌性而言，多次交配也往往能夠促進(jìn)后代數(shù)量的增加［1］。然而，有資料表明，多數(shù)寄生蜂的雌蜂僅具有單個(gè)配偶，一些寄生蜂雌蜂一生僅交配1次，而雄蜂可與多頭雌蜂進(jìn)行交配［3-6］。隨寄生蜂雄蜂交配次數(shù)的增加，交配時(shí)提供給雌性的精子數(shù)量趨于減少，但這些雄性仍能持續(xù)交配，對(duì)其配偶的繁殖產(chǎn)生影響［4-7］。寄生蜂的雄性個(gè)體一般為未受精的單倍型卵發(fā)育，而雌性個(gè)體由受精的二倍型卵發(fā)育［8］。雌蜂體內(nèi)精子相對(duì)缺乏時(shí)，將產(chǎn)出更高比例的未受精卵，后代的雄性比例顯著增加［9］。

蠅蛹金小蜂(Pachycrepoideus vindemmiae Rondani)是多種蠅類害蟲蛹期常見寄生蜂種類，屬于小蜂總科(Chalcidoidea)金小蜂科(Pteromalidae)金小蜂亞科(Pteromalinae)，為世界范圍內(nèi)的廣布種［10］;在單個(gè)寄主體內(nèi)一般僅有單頭后代能完成發(fā)育，為單寄生性寄生蜂，并且寄生時(shí)，能將寄主麻痹，屬于抑性寄生蜂［11-12］。前期研究表明，雌蜂產(chǎn)卵后期，寄生蜂后代雄性比例增加，表現(xiàn)出產(chǎn)卵者體內(nèi)儲(chǔ)存的精子數(shù)量出現(xiàn)缺乏［13-14］。這可能與雄蜂的交配次數(shù)相關(guān)，隨雄蜂交配次數(shù)的增加，與之交配的雌蜂獲得的精子數(shù)量可能趨于減少，從而出現(xiàn)更高比例的雄性后代。蠅蛹金小蜂雄蜂的交配次數(shù)，可能對(duì)雌蜂的繁殖產(chǎn)生影響。本文在對(duì)蠅蛹金小蜂交配行為過程描述的基礎(chǔ)上，探討了雄蜂交配次數(shù)對(duì)雌蜂繁殖的影響程度，并探討了雌蜂再次交配的可能性。

1 材料與方法

1.1 材料來源與飼養(yǎng)

供試家蠅(Musca domestica)采自安徽師范大學(xué)赭山校區(qū)食堂附近，并參照何鳳琴［15］的方法在室內(nèi)進(jìn)行人工飼養(yǎng)，以獲得家蠅蠅蛹。蠅蛹金小蜂為實(shí)驗(yàn)室常年飼養(yǎng)的蕪湖株系［13］，經(jīng)中國科學(xué)院動(dòng)物研究所肖暉副研究員鑒定。在人工氣候箱內(nèi)進(jìn)行培養(yǎng)，溫度為(25±1)℃，光照強(qiáng)度為60%(約2000 lx)(L∶D=14∶10)，相對(duì)濕度為RH=(50±5)%。飼養(yǎng)寄生蜂的培養(yǎng)器皿為直徑5 cm、高9 cm的透明玻璃杯，蠅蛹和雌蜂比例為10∶1，同時(shí)飼以10%的蜂蜜水。

實(shí)驗(yàn)前，對(duì)家蠅幼蟲飼養(yǎng)密度定量化，以獲得大小一致的蠅蛹(長(zhǎng)度在6.0—6.5 mm之間)，使用直尺(精確到0.5 mm)對(duì)所用的蠅蛹進(jìn)行測(cè)量，獲得近似等同大小的蠅蛹，用作寄生蜂繁殖，以確保寄生蜂后代大小近似。

1.2 蠅蛹金小蜂交配行為的研究

蠅蛹金小蜂為單寄生性寄生蜂，一般在單頭寄主體內(nèi)僅能夠羽化成熟單頭后代［11-13］。將即將羽化寄生蜂的寄主用2 mL凍存管單頭分裝，獲得未交配過的雌蜂和雄蜂。同時(shí)以脫脂棉沾取10%蜂蜜水補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)，喂食1d。

在直徑4 cm、高5 cm的特制玻璃杯中，放置1頭未交配的雄蜂和雌蜂，同時(shí)以脫脂棉沾取10%蜂蜜水補(bǔ)充寄生蜂的營(yíng)養(yǎng)。記錄寄生蜂交配前的搜尋、求偶、交尾前期、交尾和交尾后期的時(shí)間長(zhǎng)度，共記錄11組;對(duì)交配的各階段進(jìn)行拍照。各階段參照King和Kuban［16］:

求偶 從雄蜂追逐雌蜂至攀爬到雌蜂背上;

交尾前期 從雄蜂攀爬到雌蜂背上到雌蜂生殖孔打開;

交尾 從雌蜂生殖孔打開至雄性交配器抽出;

交尾后期 交尾結(jié)束至雄蜂從雌蜂背上離開。

1.3 蠅蛹金小蜂雄蜂交配次數(shù)對(duì)雌蜂繁殖的影響

上述11組寄生蜂交配結(jié)束后，取出雌蜂，每間隔10 min，分別再次給予1頭未交配的雌蜂，各組雄蜂均連續(xù)交配15頭雌蜂。將交配后雌蜂按順序編排，供下一步實(shí)驗(yàn)使用。

雄蜂交配次數(shù)對(duì)雌蜂繁殖影響的實(shí)驗(yàn)分為6個(gè)處理組，分別以雄蜂第1、3、6、9、12和15次交配的雌蜂為產(chǎn)卵者，每處理組均為11個(gè)重復(fù)。在上述的特制玻璃杯中引入1頭雌蜂，接入10頭1—2日齡家蠅蛹，同時(shí)以脫脂棉沾取10%蜂蜜水補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)。每天定時(shí)取出杯中蠅蛹，再放入10頭1—2日齡的蠅蛹并更換蜂蜜水棉球。實(shí)驗(yàn)持續(xù)至產(chǎn)卵者全部死亡。每日將各杯中更換后的家蠅蛹分別裝入直徑1cm、高5 cm的凍存管中，棉塞封口。定期記錄各管內(nèi)羽化的雄蜂和雌蜂數(shù)量，管內(nèi)蠅蛹在體式顯微鏡下鏡檢，記錄未能成功鉆出寄主蛹的寄生蜂后代。統(tǒng)計(jì)獲得每頭雌蜂的雌雄后代日產(chǎn)量、總產(chǎn)量和性比。

1.4 蠅蛹金小蜂雌蜂交配次數(shù)

將上述的其余交配次序時(shí)獲得的雌蜂分為2組。第1組(雄蜂第2、4、7、10和13次交配的雌蜂各11頭)在交配完成10min后，對(duì)每頭雌蜂均分別給予1頭未交配的雄蜂，觀察交配是否能夠再次完成，如交配不能在10min內(nèi)完成則更換1頭雄蜂，如果雄蜂連續(xù)更換3次，均不能完成交配，則將該雌蜂視為不能再次交配。第2組(雄蜂第5、8、11和14次交配的雌蜂各11頭)每日分別給予10頭1—2日齡的新鮮蠅蛹并喂飼蜂蜜水，寄生8d后，再分別給予未交配過的雄蜂，按上述方法記錄其是否具有交配能力。

1.5 數(shù)據(jù)分析

在R2.13.0軟件［17-18］中使用廣義線性模型(Generalized Linear Model，GLM)分析了雌蜂產(chǎn)卵期和交配次數(shù)對(duì)寄生蜂日后代數(shù)量、后代性比的影響。數(shù)量數(shù)據(jù)使用泊松分布模型，性比比例數(shù)據(jù)使用二項(xiàng)分布模型。建立模型后，根據(jù)模型的HF(殘差/d f)值判定數(shù)據(jù)與泊松分布或二項(xiàng)分布的符合程度。較大的HF值(HF＞1)意味著偏離泊松分布或二項(xiàng)分布，會(huì)導(dǎo)致顯著性檢驗(yàn)程度被高估;用近似泊松分布(quasipoisson)或近似二項(xiàng)分布(quasibinomial)進(jìn)行模型擬合，對(duì)最后獲得的模型用F檢驗(yàn)進(jìn)行分析［18］。其它分析使用SPSS11.5軟件完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 蠅蛹金小蜂交配行為

蠅蛹金小蜂雌雄蜂交配行為主要過程圖1所示。在雄蜂搜尋發(fā)現(xiàn)雌蜂后，經(jīng)歷求偶、交尾前期、交尾和交尾后期，完成交配。

搜尋和求偶 實(shí)驗(yàn)條件下，雌蜂發(fā)現(xiàn)雄蜂的歷時(shí)為(85.55±52.99)s;當(dāng)雄蜂發(fā)現(xiàn)雌蜂后，震動(dòng)翅膀追逐雌蜂，捕獲雌蜂后，從雌蜂后面爬到雌蜂背上，整個(gè)求偶過程歷時(shí)(41.21±83.16)s。

交尾前期 交尾前，雄蜂用前足抱握雌蜂的胸部，中和后足抱握雌蜂腹部，有時(shí)以后足支撐身體，并以觸角不斷敲打雌蜂的觸角，短暫接觸后，雌蜂打開生殖孔，交尾前期歷時(shí)(26.05±17.99)s。

交尾 雌蜂打開生殖孔，雄蜂后退，將交配器插入雌蜂的生殖孔，并不停用觸角敲打雌蜂的腹部。交尾期歷時(shí)(2.62±0.62)s。

交尾后期 交尾結(jié)束后，雄蜂向前移動(dòng)到交尾前期的位置，仍會(huì)繼續(xù)用觸角不斷敲打雌蜂的觸角，這時(shí)雌蜂的生殖孔仍處于打開狀態(tài)。隨后雌蜂開始爬行，擺脫雄蜂，交尾后期歷時(shí)(30.43±11.44)s。

2.2 蠅蛹金小蜂交配次數(shù)對(duì)雌蜂后代繁殖的影響

雄蜂可以與多頭雌蜂連續(xù)交配，雄蜂連續(xù)交配15次的雌蜂仍能產(chǎn)雌性后代，表明這時(shí)雄蜂仍能夠提供精子。雄蜂交配第1、3、6、9、12 和15 次時(shí)，雌蜂壽命分別為(11.18±7.17)d、(10.82±8.51)d、(9.09±5.74)d、(9.36±4.74)d、(9.64±3.47)d 和(13.45±7.03)d，雌蜂產(chǎn)卵期歷時(shí)分別為(9.73±7.52)d、(9.82±8.51)d、(7.55±5.20)d、(8.18±4.71 d)、(8.55±3.50)d 和(11.64±7.50)d(圖 2)。雄蜂的交配次數(shù)對(duì)雌蜂的壽命并無顯著影響(F5，60=0.73，P=0.61)，對(duì)雌蜂的產(chǎn)卵期歷時(shí)也無顯著影響(F5，60=0.58，P=0.72)。

各交配次數(shù)時(shí)產(chǎn)卵者后代總產(chǎn)量分別為(57.00±39.15)、(50.18±35.52)、(44.18±24.62)、(42.55±15.69)、(47.27±18.23)和(62.09±37.55)頭(圖 3);單個(gè)產(chǎn)卵者所有后代的雄性百分比分別為(0.21±0.19)、(0.17±0.06)、(0.27±0.22)、(0.43±0.31)、(0.45±0.30)和(0.63±0.34)頭。交配次數(shù)對(duì)后代總產(chǎn)量無顯著影響(F1，578=0.26，P=0.61);但隨雄蜂交配次數(shù)的增加，各產(chǎn)卵者的雌蜂后代總數(shù)量顯著減少(r=－0.38，P＜0.01)，雄蜂后代總數(shù)量則顯著增加(r=0.36，P＜0.01)，單個(gè)產(chǎn)卵者總后代的雄性百分比也隨交配次數(shù)的增加而顯著增大(r=0.52，P＜0.01)。

圖1 蠅蛹金小蜂交配行為主要階段Fig.1 Main phases of mating behavior of P.vindemmiae

圖2 蠅蛹金小蜂雄蜂各交配次數(shù)時(shí)雌蜂的壽命和產(chǎn)卵期Fig.2 Longevity and oviposition duration of P.vindemmiae females when mated with males mated different times

圖3 蠅蛹金小蜂雄蜂各交配次數(shù)時(shí)后代數(shù)量Fig.3 Progeny number of P.vindemmiae females when mated with males mated different times

雄蜂交配第1、3、6、9、12和15次時(shí)，雌蜂日后代產(chǎn)量和性比如圖4所示。在各交配次數(shù)下，日后代總數(shù)中，雄性百分比超過50%情況分別出現(xiàn)在第8、17、11、6、5和2天。后代雌蜂產(chǎn)量極顯著地受親代雄蜂交配次序的影響(F1，578=169.35，P＜0.01)，隨親代雄蜂的交配次數(shù)增加，后代雌蜂數(shù)量顯著減少;親代雌蜂日齡也對(duì)后代雌蜂產(chǎn)量有極顯著影響(F1，577=563.17，P＜0.01)，隨親代雌蜂產(chǎn)卵期延長(zhǎng)，后代雌蜂數(shù)量顯著減少;交配次序和日齡間的交互作用對(duì)后代雄蜂產(chǎn)量存在極顯著影響(F1，576=133.32，P＜0.01)，表明交配次序和雌蜂日齡的影響并不是獨(dú)立的，親代雄蜂的交配次數(shù)越多，產(chǎn)卵者后代雌蜂數(shù)量越顯著地隨產(chǎn)卵期延長(zhǎng)而減少(圖4)。

后代雄蜂產(chǎn)量受親代雄蜂交配次序影響極顯著(F1，578=223.08，P＜0.01)，隨親代雄蜂交配次數(shù)的增加，后代雄蜂數(shù)量顯著增加;親代雌蜂日齡也對(duì)后代雄蜂產(chǎn)量有顯著影響(F1，577=4.10，P=0.04)，在親代雌蜂產(chǎn)卵后期，后代中雄蜂顯著增多;交配次序和日齡間的交互作用對(duì)后代雄蜂產(chǎn)量有極顯著影響(F1，576=8.25，P＜0.01)，在與已交配多次的雄蜂進(jìn)行交配后，雌蜂后代的雄蜂數(shù)量更顯著地增加(圖4)。

蠅蛹金小蜂后代性比受親代雄蜂交配次序影響極顯著(F1，578=401.75，P＜0.01)，隨親代雄蜂交配次數(shù)的增加，后代雄性百分比極顯著增加;親代雌蜂日齡也對(duì)后代性比有極顯著影響(F1，577=337.23，P＜0.01)，在親代雌蜂產(chǎn)卵后期，后代雄性百分比顯著增大;交配次序和日齡間的交互作用對(duì)后代性比有極顯著影響(F1，576=48.29，P＜0.01)，在與多次交配的雄蜂進(jìn)行交配后，雌蜂后代的雄性百分比更顯著地增加(圖4)，雌蜂產(chǎn)卵期內(nèi)更早地出現(xiàn)精子不足。

圖4 蠅蛹金小蜂雄蜂各交配次數(shù)下雌蜂每天的后代數(shù)量和性比Fig.4 Daily progeny number and sex ratio of P.vindemmiae females when mated with males mated different times

2.3 蠅蛹金小蜂雌蜂的交配次數(shù)

雄蜂第2、4、7、10、13次交配的雌蜂在完成交配的10min后，所有雌蜂均不能與雄蜂再次完成交配(N=55);雖然雄蜂仍具有追逐已交配的雌蜂的行為，甚至能夠爬到雌蜂的背上，但雌蜂的生殖孔不能再次打開。已交配的雌蜂產(chǎn)卵8 d后，再次給予未交配過的雄蜂時(shí)，所有雌蜂仍不能再次完成交配(N=44)。

3 討論

隨寄生蜂雄蜂交配次數(shù)的增加，交配時(shí)能提供給雌性的精子數(shù)量趨于減少［4-7，20-22］。傭小蜂Spalangia cameroni(Hymenoptera:Pteromalidae)雄蜂羽化后，體內(nèi)的精子數(shù)量是固定的，不會(huì)再產(chǎn)生新的精子［19］;但這些精子枯竭的雄性還能持續(xù)交配，從而導(dǎo)致與之交配的雌蜂體內(nèi)精子數(shù)量的降低，引起產(chǎn)卵后期寄生蜂后代雄性比例的更顯著增大［19-20］。與初次交配時(shí)體內(nèi)精子數(shù)量相比，交配7次后，寄生蜂Trichogramma evanescens(Hymenoptera:Trichogrammatidae)雄蜂體內(nèi)精子數(shù)量減少近一半，導(dǎo)致給予雌蜂精子不足，雌蜂的雄性后代增加［7］。本研究結(jié)果顯示，隨著蠅蛹金小蜂雄蜂交配次數(shù)的增加，與之交配的雌蜂后代雄性比例顯著增大，雌蜂在產(chǎn)卵期中更早地出現(xiàn)精子不足;但精子不足的雄蜂仍能繼續(xù)交配。

在雌雄交配策略方面，寄生蜂雄蜂一般可以同多個(gè)雌蜂進(jìn)行交配，而一些種類的雌蜂常常僅能交配1次，這種現(xiàn)象在單寄生性(在單頭寄主內(nèi)產(chǎn)下單個(gè)卵)寄生蜂中可能更加普遍［3］。在單寄生性寄生蜂中，蠅蛹傭小蜂(S.endius)(Hymenoptera:Pteromalidae)雌蜂在一生中常常僅能交配1次，即使在產(chǎn)卵后期精子枯竭時(shí)［4-6］;寄生蜂Lariophagus distinguendus(Hymenoptera:Pteromalidae)的大多數(shù)雌蜂一生僅能交配1次，少數(shù)的再次交配行為與雌蜂體內(nèi)的精子數(shù)量并無相關(guān)性［21］。對(duì)聚寄生性(在單頭寄主內(nèi)產(chǎn)下多個(gè)卵)寄生蜂Cephalonomia hyalinipennis(Hymenoptera:Bethylidae)的研究表明，已交配的雌蜂可與雄蜂再次交配，但交配持續(xù)時(shí)間明顯延長(zhǎng)［22］;聚寄生性寄生蜂麗蠅蛹集金小蜂(Nasonia vitripennis)(Hymenoptera:Pteromalidae)雌蜂也能夠再次進(jìn)行交配［23-24］。聚寄生性寄生蜂在單個(gè)寄主體內(nèi)往往存在多頭后代，并存在親屬間的競(jìng)爭(zhēng)，雌蜂多次交配可能會(huì)有助于減少這種競(jìng)爭(zhēng);而這種競(jìng)爭(zhēng)在單寄生性種類中并不存在，有助于單寄生性寄生蜂形成單次交配現(xiàn)象［3］。本研究結(jié)果也表明，在蠅蛹金小蜂交配完成后，所有雌蜂均不能與雄蜂再次完成交配;已交配的雌蜂產(chǎn)卵8d后，多數(shù)雌蜂后代中雄性百分比已經(jīng)開始增加，表明雌蜂體內(nèi)的精子已經(jīng)減少，但雌蜂仍不能再次完成交配?？梢姡瑹o論交配對(duì)象是否提供足夠的精子以及精子是否出現(xiàn)不足，蠅蛹金小蜂雌蜂均僅能完成單次交配，其一生中可能僅能完成單次交配。

對(duì)于多數(shù)昆蟲而言，雌性多次交配可以增加適合度［1］。然而，雌雄個(gè)體在交配時(shí)，常常具有不同交配傾向，導(dǎo)致性別間沖突產(chǎn)生［25-26］。對(duì)于雄性而言，其適合度主要體現(xiàn)在與高質(zhì)量雌性進(jìn)行交配的能力，它們進(jìn)化形成多種策略來控制雌性的再次交配能力，并可能影響到雌性的后代產(chǎn)量和壽命［26-27］，通過減少其它雄性與雌性的接觸和交配，來實(shí)現(xiàn)自身利益最大化［26-28］。在受精時(shí)，雄性不僅僅傳遞精子，也包括一些雄性附屬腺體分泌的肽聚糖等生物活性物質(zhì);這些物質(zhì)降低了雌性的生理反應(yīng)，產(chǎn)生對(duì)其它雄性的不應(yīng)性，這種雄性交配主導(dǎo)地位可能是引起雌蜂單次交配行為產(chǎn)生的重要原因［29］。

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