熊源 林施泉 黃凌風(fēng)

【摘要】微型鞭毛蟲是海洋微食物環(huán)的關(guān)鍵環(huán)節(jié)之一，也是當(dāng)前海洋生態(tài)學(xué)研究領(lǐng)域中的熱點(diǎn)。本文主要從海洋微型鞭毛蟲對微微型浮游生物的影響、在營養(yǎng)鹽循環(huán)中的作用、在微食物環(huán)能量流動中扮演的角色等方面論述它在生態(tài)系統(tǒng)中的作用，揭示海洋微型鞭毛蟲對我國微食物環(huán)研究的重要性。

【關(guān)鍵詞】微型鞭毛蟲 微食物環(huán) 攝食 營養(yǎng)鹽

1引言

微食物環(huán)（microbialloop）在水域生態(tài)系統(tǒng)中的重要性已經(jīng)得到了人們的廣泛認(rèn)同[1]。在過去的30年中，科學(xué)家已經(jīng)對異養(yǎng)微型生物的機(jī)能及其在生態(tài)系統(tǒng)能量和物質(zhì)循環(huán)中的作用進(jìn)行了深入的研究，而微型鞭毛蟲作為微食物環(huán)的關(guān)鍵營養(yǎng)環(huán)節(jié)也備受海洋生態(tài)學(xué)家的關(guān)注。根據(jù)營養(yǎng)類型可將微型鞭毛蟲（nanoflagellate，NF）分為三個主要類群[2，3]：自養(yǎng)微型鞭毛蟲（autotrophicnanoflagellate，ANF），具有葉綠體并以光合作用的自養(yǎng)方式生活，不具備吞噬和消化能力；異養(yǎng)微型鞭毛蟲（heterotrophicnanoflagellate，HNF），主要靠吞食細(xì)菌、藻類及其他有機(jī)體作為營養(yǎng)來源，通過鞭毛完成運(yùn)動和攝食；兼養(yǎng)微型鞭毛蟲（mixotrophicnanoflagellates，MNF），具有葉綠體和光合作用能力，兼具異養(yǎng)功能。海洋微型鞭毛蟲具有很高的物種多樣性和生物量，是異養(yǎng)細(xì)菌、聚球藻、微微型真核藻等微微型浮游生物的重要消費(fèi)者（主要是HNF和MNF），可通過選擇性攝食的調(diào)控作用對微微型浮游生物的群落結(jié)構(gòu)產(chǎn)生巨大的影響，而它自身也是小型和中型浮游動物主要的潛在食物來源，與微食物環(huán)的能量流動密切相關(guān)，與此同時，微型鞭毛蟲對海洋環(huán)境中的元素礦化和營養(yǎng)鹽再生有著重要的貢獻(xiàn)，能在海區(qū)營養(yǎng)鹽的補(bǔ)充和初級生產(chǎn)力的維持上發(fā)揮積極的作用，所以說微型鞭毛蟲在海洋浮游食物網(wǎng)中占據(jù)著非常關(guān)鍵的營養(yǎng)環(huán)節(jié)[4]，是海洋生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分。

2海洋微型鞭毛蟲對微微型浮游生物的影響

研究表明，原生生物的攝食能顯著改變被捕食者的種群結(jié)構(gòu)，具體表現(xiàn)在被捕食者的粒徑大小、細(xì)胞形態(tài)、生理狀況、抵御行為等方面[5-7]。鞭毛蟲對細(xì)菌的選擇性攝食就是個典型的例子。從攝食的粒徑選擇性來看，鞭毛蟲對細(xì)菌的攝食壓主要集中在可食粒徑范圍中的中型細(xì)胞身上，使得細(xì)菌的粒徑分布向大小兩個不同方向改變[8，9]。值得注意的是，每種細(xì)菌都由抗攝食（grazing-resistant）組分和易攝食（grazing-sensitive）組分構(gòu)成，抗攝食細(xì)菌的增加是導(dǎo)致細(xì)菌粒徑分布變化的主要原因。鞭毛蟲的捕食壓力能促使細(xì)菌發(fā)生形態(tài)上的改變，例如，有些細(xì)菌會形成更多的菌絲[10-12]，有些則增加細(xì)胞長度變得更細(xì)長[13，14]等等。鞭毛蟲的攝食同樣會引起細(xì)菌生理狀態(tài)的變化，Verhagen和Laanbroek[7]發(fā)現(xiàn)隨著異養(yǎng)鞭毛蟲攝食壓的增大，硝化細(xì)菌的數(shù)量雖然有所下降，但活力更強(qiáng)，因而硝酸鹽的生產(chǎn)率很穩(wěn)定；imek等人[15]指出異養(yǎng)鞭毛蟲的攝食率與代謝活躍的細(xì)菌所占的比例關(guān)系密切；Sherr等人[16]也發(fā)現(xiàn)，鞭毛蟲對細(xì)菌攝食壓的增大，會引起細(xì)菌對多甲藻（Peridinium）多聚糖細(xì)胞壁分解速率的增大；而Giorgio等人[17]則發(fā)現(xiàn)，鞭毛蟲攝食會增加非活性細(xì)菌所占比例，因?yàn)榉腔钚约?xì)胞的體積比活性細(xì)胞的小，而鞭毛蟲更偏好于攝食較大的活性細(xì)胞。此外，處于分裂期的細(xì)胞體積較大，鞭毛蟲對它的攝食偏好，不僅能調(diào)節(jié)食物的生長率還會影響種群的現(xiàn)存量[18，19]。

鞭毛蟲的選擇性攝食能改變細(xì)菌群落的粒級結(jié)構(gòu)和種類組成[17，20-23]。現(xiàn)場實(shí)驗(yàn)研究表明，在增強(qiáng)鞭毛蟲的攝食壓后，自然細(xì)菌的群落結(jié)構(gòu)會在1-2天內(nèi)發(fā)生巨大的變化[21]，通常以小型和中型單細(xì)胞細(xì)菌主導(dǎo)的細(xì)菌群落，會變?yōu)橐越z狀和聚集性細(xì)菌為主[10，21，24，25]；而當(dāng)細(xì)菌群落中缺少能形成較大形態(tài)的細(xì)菌種類時，群落中的細(xì)菌會出現(xiàn)明顯的小型化趨勢[8]。imek等[26]最先利用熒光原位雜交技術(shù)（FISH）證明原生生物的攝食會影響細(xì)菌群落的種類組成，結(jié)果顯示鞭毛蟲Bodosaltans主要攝食<3μm的細(xì)胞，并導(dǎo)致β變形菌在細(xì)菌群落中所占的比例下降。隨后，更多分子手段引入了相關(guān)研究[27]。imek等人[22]利用寡核苷酸探針技術(shù)（rRNA-targetedoligonucleotideprobes）研究了HNF的選擇性攝食對真細(xì)菌群落結(jié)構(gòu)的影響，結(jié)果發(fā)現(xiàn)具有菌絲的變形菌綱種類大量繁殖，導(dǎo)致整個群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化。vanHannen等[24]利用變性梯度凝膠電泳（DGGE）技術(shù)并結(jié)合連續(xù)培養(yǎng)系統(tǒng)，研究了HNF的攝食對藍(lán)細(xì)菌群落的影響，結(jié)果證明HNF會改變藍(lán)細(xì)菌的種類組成：藍(lán)細(xì)菌核酸PCR產(chǎn)物的凝膠條帶在引入HNF后發(fā)生明顯變化。Jürgens等[21]利用FISH技術(shù)，將不同特異性引物與細(xì)菌核酸雜交，發(fā)現(xiàn)以球狀和橢球狀為主的β噬細(xì)胞菌以及擬桿菌易被HNF攝食，數(shù)量會急劇下降；以絲狀為主的α和γ變形菌種類則得以大量繁殖，并成為優(yōu)勢種。

異養(yǎng)鞭毛蟲對自養(yǎng)藻類的選擇性攝食也能夠影響真核藻類的群落結(jié)構(gòu)。HNF的選擇性攝食會導(dǎo)致不同種類的自養(yǎng)藻類密度發(fā)生改變。Christaki等[28]研究了HNF對三類微型浮游生物（青綠藻、聚球藻和原綠球藻）的攝食選擇性，結(jié)果顯示，HNF對原綠球藻有攝食偏好，能降低海水中原綠球藻的數(shù)量，但青綠藻數(shù)量變化不大，Guillou等人[29]的研究也得出類似的結(jié)果。Zwirglmaier等[30]分別測定了兩種HNF對37種聚球藻菌株的攝食情況，結(jié)果顯示，其中有5種菌株能支持Paraphysomonasimperforata的生長，有11種菌株能支持Pteridomonasdanica的生長，其他種類的菌株則完全不被鞭毛蟲攝食或者攝食后不能消化，因而HNF選擇性攝食對真核藻類群落結(jié)構(gòu)的影響不僅能體現(xiàn)在物種水平，還能體現(xiàn)在在菌株水平。此外，HNF對不同生長階段的聚球藻也存在攝食偏好[31]。Patterson和Larsen[32]研究指出Paraphysomonassp.捕食較小的硅藻后，無法消化硅藻的硅質(zhì)殼，會將其排出體外。如果該鞭毛蟲對硅藻的捕食壓力很高，將改變水體中的Si：P比，因此，由Paraphysomonas對硅藻捕食所造成營養(yǎng)元素再生過程的變化，將會直接影響微藻的種類組成。

3海洋微型鞭毛蟲在營養(yǎng)鹽循環(huán)中的作用

傳統(tǒng)的觀念認(rèn)為，細(xì)菌在營養(yǎng)元素的礦化和營養(yǎng)鹽再生過程中起主要作用，但是現(xiàn)在越來越多的證據(jù)顯示，原生動物的攝食在營養(yǎng)鹽再生中發(fā)揮著非常重要的作用[33]。在微食物環(huán)中，細(xì)菌擔(dān)當(dāng)著養(yǎng)分匯的角色[34]，它主要是作為營養(yǎng)鹽的消費(fèi)者，而非生產(chǎn)者[35，36]。原生動物可通過攝食與代謝過程將有機(jī)養(yǎng)分礦化成可溶性無機(jī)營養(yǎng)鹽，因而可視為外源性營養(yǎng)鹽耗減時供給微微型浮游植物的一個重要營養(yǎng)鹽來源[34]。鞭毛蟲則是原生動物類群中主要的營養(yǎng)鹽再生者[36，37]。

經(jīng)鞭毛蟲礦化再生的營養(yǎng)鹽多以特定形式存在，P主要是以溶解活性磷（SRP）的形式排出[34]，也有部分以溶解有機(jī)磷（DOP）的形式釋放[38]；N主要以銨鹽的形式排出[39]，以尿素[40]、氨基酸[41]等溶解態(tài)有機(jī)物形式釋放的比例較小。當(dāng)異養(yǎng)鞭毛蟲以細(xì)菌為食時，計(jì)算出來的磷再生效率為4-91%[34，38，42，43]，波動范圍較大；以浮游植物為食時，磷再生效率為5-68%，波動范圍稍小[35，38，39]。通常，磷在海水中的轉(zhuǎn)化速率比氮要快許多，使得對磷的檢測較為困難。Andersen等人[38]測得鞭毛蟲在培養(yǎng)初期能再生70%的磷，而一旦水體中出現(xiàn)磷限制時則無法檢測到鞭毛蟲體內(nèi)磷的排放。Eccleston-Parry和Leadbeater[43]對4種異養(yǎng)鞭毛蟲的研究表明，33-85%的磷通過異養(yǎng)鞭毛蟲的攝食作用得到再生，磷再生的速率與鞭毛蟲的種類關(guān)系較大。最早研究鞭毛蟲排氨率的報(bào)道見于1983年，Sherr等人[44]利用傳統(tǒng)化學(xué)計(jì)量法測得Monassp.在攝食四種海洋細(xì)菌時的排氨率為0.76-1.23μmolmg-1（DW）h-1，約是小型浮游動物排氨率的10-100倍。隨后，Goldman等人[35，39，45-47]針對海洋異養(yǎng)微型鞭毛蟲Paraphysomonasimperforata開展了較為系統(tǒng)的N、P營養(yǎng)鹽再生研究，發(fā)現(xiàn)在實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)條件下，該鞭毛蟲的排氨率為11-17pgNcell-1d-1，氮再生效率可達(dá)到50-70%，證明了異養(yǎng)鞭毛蟲對營養(yǎng)鹽再生的貢獻(xiàn)可以遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于海洋細(xì)菌。異養(yǎng)鞭毛蟲以細(xì)菌為食的氮再生效率為13-41%[35，42]，以浮游植物為食的氮再生效率為7-70%[35，39，45]，雖然有些文獻(xiàn)報(bào)道的值更高[43，48]，但氮再生效率在30-50%是最常見的。

目前對兼養(yǎng)鞭毛蟲在營養(yǎng)鹽再生過程中的作用了解得還比較少，已有的一些研究表明兼養(yǎng)鞭毛蟲所能呈現(xiàn)的最大排氨率與同粒徑的異養(yǎng)種類相近[37]。Rothhaupt[49]研究發(fā)現(xiàn)，兼養(yǎng)鞭毛蟲Ochromonassp.的營養(yǎng)鹽再生取決于光照條件和細(xì)菌密度：在持續(xù)的黑暗條件下它會釋放SRP和銨鹽；在光照條件下當(dāng)它以光營養(yǎng)的方式生長時，會吸收營養(yǎng)鹽，并且在黑暗階段也不會釋放出來；但是如果光照條件下細(xì)菌密度很高，它會以異養(yǎng)方式生長并釋放SRP和銨鹽。必須強(qiáng)調(diào)的是，Ochromonassp.的行為并非出現(xiàn)在所有的異養(yǎng)種類身上。我們需要進(jìn)一步關(guān)注兼養(yǎng)鞭毛蟲的營養(yǎng)鹽再生過程，因?yàn)樵谀承I養(yǎng)鹽限制條件下兼養(yǎng)鞭毛蟲的豐度會升高、異養(yǎng)食性會增強(qiáng)[50]，而這與系統(tǒng)趨向貧營養(yǎng)時微生物群落在營養(yǎng)鹽循環(huán)過程中的重要性會更加突顯的情況是相一致的[36]。

4海洋微型鞭毛蟲在微食物環(huán)能量流動中的作用

Cole等人“[51]的研究結(jié)果表明，在海洋中平均60%的初級生產(chǎn)進(jìn)入微型食物網(wǎng)，其它學(xué)者[52，53]的估計(jì)也在30～60%之間。這表明微食物環(huán)在海洋生態(tài)系統(tǒng)的能量傳遞上是十分重要的途徑[54]。

在許多浮游生物生態(tài)系統(tǒng)中，HNF是細(xì)菌的主要消費(fèi)者[6，55]，同時它也能攝食聚球藻、微微型真核藻等浮游植物[6，56]，而在絕大部分海域，<5m的微型藻類是浮游植物生物量的主要成分，所以海洋微型鞭毛蟲在決定初級生產(chǎn)的能量流向上發(fā)揮著關(guān)鍵作用。但正如oli和Krstulovi[57]所提到的，鞭毛蟲對細(xì)菌的攝食壓在不同生境中有較大差別，例如：Wikner等[55]發(fā)現(xiàn)芬蘭海灣的HNF平均每天可攝食細(xì)菌現(xiàn)存量的60%；Safi等人[58]在富營養(yǎng)的曼努考港灣（ManukauHarbour）的研究顯示，HNF可消費(fèi)細(xì)菌生產(chǎn)量的87%；Ferrier-Page`s和Gattuso[59]在珊瑚礁水域的研究顯示，細(xì)菌生產(chǎn)量的60-70%被鞭毛蟲和纖毛蟲攝食；Safi和Hall[3]在貧營養(yǎng)亞熱帶近岸水體的研究顯示，細(xì)菌生產(chǎn)量的21-51%被HNF消費(fèi)；Lugomela等人[60]在貧營養(yǎng)熱帶近岸水體的研究發(fā)現(xiàn)，HNF大約可攝食細(xì)菌生產(chǎn)量的40%；Lee和Bong[61]在熱帶紅樹林水域的研究顯示，HNF可攝食細(xì)菌生產(chǎn)量的22%。而在寒冷的極地水域，HNF對細(xì)菌生產(chǎn)量的移除能力要弱于溫暖水域：Sherr等[62]發(fā)現(xiàn)，在北冰洋的中心區(qū)域，HNF可攝食細(xì)菌生產(chǎn)量的4.5-32%；Becquevort[63]在南極地區(qū)的研究則顯示，HNF僅消費(fèi)細(xì)菌產(chǎn)量的7%。

關(guān)于微型鞭毛蟲攝食微微型浮游植物的定量信息相對較少，但已引起越來越多學(xué)者的關(guān)注。Caron等[64]發(fā)現(xiàn)，在馬尾藻海的表層水體中，聚球藻生物量的54%是由HNF移除的。Christaki等[65]在地中海的研究顯示，HNF每天可攝食聚球藻現(xiàn)存量的0.5-45%（平均值為13%），原綠球藻現(xiàn)存量的1.4-21%（平均值為6%）。Safi等人[58]在富營養(yǎng)的曼努考港灣（ManukauHarbour）的研究顯示，HNF可消費(fèi)微微型原核浮游植物生產(chǎn)量的100%，以及5μm以下真核浮游植物生產(chǎn)量的75%。Sherr和Sherr”[6]提出，原生動物對自養(yǎng)生物的攝食在碳循環(huán)中所起的作用可能比對異養(yǎng)細(xì)菌的攝食所起的作用還要重要。

盡管個別海域的研究結(jié)果顯示MNF不是異養(yǎng)細(xì)菌的主要消費(fèi)者[66]，但更多的證據(jù)表明，在許多環(huán)境中MNF是微微型浮游生物的重要捕食者[67]。Havskum和Riemann[68]發(fā)現(xiàn)一些近岸水體中NF對細(xì)菌攝食量的86%是由兼養(yǎng)種類完成的。Safi和Hall[3]認(rèn)為在新西蘭東部副熱帶輻合帶MNF對細(xì)菌的攝食量占總NF細(xì)菌攝食量的55%。Unrein等[67]發(fā)現(xiàn)，全年內(nèi)，在布拉內(nèi)斯灣（BlanesBay）的貧營養(yǎng)近岸系統(tǒng)中MNF對總NF攝食的貢獻(xiàn)比例為35-65%。Tsai等人[69]在臺灣東北部近岸水域的研究顯示，在5至10月PNF是聚球藻的關(guān)鍵攝食者，能攝食聚球藻生產(chǎn)量的40-86%。

海洋微型鞭毛蟲在生態(tài)系統(tǒng)水平上的一個重要功能就是作為食物網(wǎng)底部微生物往更高營養(yǎng)水平流動的通道，通過被纖毛蟲等小型或中型浮游動物攝食，可將自身所獲取的能量向更高營養(yǎng)級傳遞，所以，微型鞭毛蟲是微微型浮游生物與小型浮游動物之間的一個重要的營養(yǎng)橋梁，其攝食率直接影響到能量在微食物環(huán)中的流動通量和速度。

5結(jié)語

如前所述，海洋微型鞭毛蟲在海洋微食物環(huán)能流和物流中具有重要的作用，是微食物環(huán)研究的必要成分，故而被納入許多國際海洋生態(tài)系統(tǒng)研究計(jì)劃如已于2009年完成的全球海洋生態(tài)系統(tǒng)動力學(xué)研究（GlobalOceanEcosystemDynamics，GLOBEC）和目前正在進(jìn)行的海洋生物地球化學(xué)和生態(tài)系統(tǒng)的整合研究（IntegratedMarineBiogeochemistryandEcosystemResearch，IMBER）等計(jì)劃的研究內(nèi)容當(dāng)中。我國的ChinaGLOBEC&IMBER計(jì)劃更是提出海洋生態(tài)系統(tǒng)整合研究需要開展從食物網(wǎng)的原核生物到頂級生物從個體到粒徑譜、功能群和營養(yǎng)層的全程食物網(wǎng)（endtoendfoodweb）研究，并將微食物環(huán)研究列為6個關(guān)鍵性科學(xué)問題之一。要充分認(rèn)識微食物環(huán)在我國近海食物產(chǎn)出過程中的作用，微型鞭毛蟲的研究是其中的一個重要環(huán)節(jié)，其攝食生態(tài)學(xué)研究應(yīng)當(dāng)是今后幾年中國海洋微食物環(huán)研究的重要方向。

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