摘要： 在自然和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中，固著生活的植物時(shí)刻面臨各種生物和非生物脅迫，其中養(yǎng)分缺乏、養(yǎng)分失衡和重金屬毒害極大地限制了植物的生長(zhǎng)發(fā)育，導(dǎo)致作物產(chǎn)量和品質(zhì)大幅下降。及時(shí)高效感知養(yǎng)分狀態(tài)并做出適應(yīng)性改變是植物賴以生存和繁衍生息的關(guān)鍵。經(jīng)過長(zhǎng)期的自然選擇，植物已進(jìn)化出一整套適應(yīng)養(yǎng)分匱缺和應(yīng)對(duì)有害元素脅迫的分子機(jī)制，包括對(duì)養(yǎng)分信號(hào)的感知與信號(hào)的級(jí)聯(lián)傳遞，激活基因活性，重塑轉(zhuǎn)錄組、蛋白組和代謝組，最后導(dǎo)致生理生化和表型變化。植物感知養(yǎng)分信號(hào)分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)一直是植物營(yíng)養(yǎng)領(lǐng)域的研究熱點(diǎn)。小肽通常指小于100 個(gè)氨基酸長(zhǎng)度的功能性肽段，參與植物生長(zhǎng)發(fā)育的調(diào)控、植物和微生物的互作以及生物和非生物逆境的應(yīng)答。本文就植物內(nèi)源性小肽分子在養(yǎng)分信號(hào)調(diào)控、有害元素耐受等方面的最新研究進(jìn)展進(jìn)行階段性總結(jié)和討論，重點(diǎn)圍繞小肽在大量元素氮、磷、硫和微量元素鐵以及有害元素鎘和砷等吸收平衡方面的作用展開，并對(duì)未來的研究方向進(jìn)行展望。

關(guān)鍵詞： 養(yǎng)分信號(hào)； 小肽； 氮； 磷； 鐵； 硫； 鎘； 砷

在自然和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中生活的植物，包括重要的糧食和經(jīng)濟(jì)作物，它們?cè)谏L(zhǎng)過程中不可避免地遭受到各種生物和非生物逆境的脅迫，導(dǎo)致生產(chǎn)力降低，影響作物產(chǎn)量和品質(zhì)[1?2]。植物根際除了必需的礦質(zhì)元素外，亞健康土壤中時(shí)常還伴隨大量有害元素，干擾和阻礙必需元素的吸收。當(dāng)這些必需元素不能滿足植物生長(zhǎng)發(fā)育之需或有害元素濃度超出植物耐受范圍，就導(dǎo)致了植物養(yǎng)分匱缺，生長(zhǎng)發(fā)育受阻，甚至死亡[3?7]。為了應(yīng)對(duì)養(yǎng)分逆境和有害元素脅迫，植物進(jìn)化出了一系列適應(yīng)機(jī)制，體現(xiàn)在表觀組、轉(zhuǎn)錄組、蛋白組、代謝組和表型組的適應(yīng)性改變[8?17]。近10 年來，植物養(yǎng)分吸收平衡的分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)取得了一系列突破，植物耐受有害元素的適應(yīng)性機(jī)制方面也取得了重要進(jìn)展[3?18]。本文重點(diǎn)圍繞植物內(nèi)源性小肽在氮、磷、硫和鐵等養(yǎng)分響應(yīng)以及鎘和砷脅迫應(yīng)答方面的研究進(jìn)展進(jìn)行階段性總結(jié)和討論 （圖1）。

1 植物小肽分子

小肽（small peptide），通常指5～60 個(gè)氨基酸長(zhǎng)度的肽段。小肽功能多樣，往往起到“四兩撥千金”的效果。植物小肽參與了細(xì)胞增殖、根系和根瘤發(fā)育、花粉育性、氣孔開關(guān)、養(yǎng)分吸收調(diào)控、植物免疫等諸多過程[19?22]。小肽不僅在局部發(fā)揮作用，還可以作為長(zhǎng)距離系統(tǒng)信號(hào)發(fā)揮功效。作為信號(hào)分子，小肽具有物種特異性和環(huán)境誘導(dǎo)性的特征，已經(jīng)成為近年來的研究熱點(diǎn)。

從來源上可以將小肽分成3 類：I，由原前體蛋白經(jīng)過蛋白酶降解、加工而來。這類小肽的前體蛋白的氨基端通常含有信號(hào)肽，長(zhǎng)度一般為16～30個(gè)氨基酸，導(dǎo)引前體蛋白進(jìn)入到內(nèi)質(zhì)網(wǎng)和高爾基體中進(jìn)行切割加工，最終產(chǎn)生長(zhǎng)度不等的活性肽，這些活性肽通常來自前體蛋白的近羧基端（C 端）[ 1 9 ]。II，由獨(dú)立的基因直接翻譯而來。這類小肽從來源上又可以細(xì)分為3 個(gè)亞類，第一個(gè)亞類來自于一個(gè)獨(dú)立完整的小肽編碼基因的蛋白閱讀框 （open readingframe， ORF），比如編碼50 個(gè)氨基酸的擬南芥小肽IMA1 基因[ 2 3 ]，這類小ORF （sORF） 通常位于基因間，一度被認(rèn)為是“垃圾DNA”。隨著技術(shù)手段和分析能力的提升，目前在植物基因組中鑒定到這類海量的小ORF，但大多數(shù)的表達(dá)都具有發(fā)育和環(huán)境應(yīng)答特異性，生理功能大多未知[21]。第二個(gè)亞類小肽也是來自正常的蛋白編碼基因（正常起始密碼子編碼的蛋白通常較大），但是該基因可產(chǎn)生一個(gè)到多個(gè)可變起始密碼子編碼的ORF （所產(chǎn)生的蛋白氨基酸數(shù)量在小肽范圍，比如小于60 個(gè)氨基酸）[24]。第三個(gè)亞類來自于所謂的非編碼RNA （non-coding RNA），這類RNA 又分成前體微小RNA （precursor miRNA，premiRNA）和長(zhǎng)非編碼RNA （long non-coding RNA，lncRNA）。過去認(rèn)為這些RNA 不編碼蛋白，但最近研究表明這些RNA 中的一部分也翻譯出小于50 個(gè)氨基酸的小肽。比如，蒺藜苜蓿前體微小R N AM t m i R N A 1 7 1 b 翻譯出一個(gè)2 0 個(gè)氨基酸的小肽MtmiPEP171b[25?26]。III，由位于編碼正常大小蛋白的5′?端或3′?端非翻譯區(qū) （untranslated region， UTR） 上的小ORF 翻譯而來[27?28]。迄今，植物中來自3′-UTR的小肽還未見報(bào)道。

從移動(dòng)性和作用位點(diǎn)來看，小肽可以分為兩大類：分泌型和非分泌型小肽。分泌型小肽一般很少和細(xì)胞膜結(jié)合，具有短距離或長(zhǎng)距離移動(dòng)能力，長(zhǎng)度一般為5～30 個(gè)氨基酸，有些也可達(dá)60 個(gè)氨基酸。分泌型小肽一般遵循受體?配體結(jié)合模式發(fā)揮功能，首先它們被膜定位的富含亮氨酸重復(fù)的受體樣蛋白激酶（LRR-RLK） 或LRR-RLK 及其關(guān)聯(lián)的共受體復(fù)合物識(shí)別，小肽和受體結(jié)合后激發(fā)下游信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)，啟動(dòng)基因表達(dá)調(diào)控，最終調(diào)節(jié)植物生長(zhǎng)發(fā)育[29?30]。非分泌型小肽通常在胞內(nèi)發(fā)揮功能，作用模式多樣。研究發(fā)現(xiàn)非分泌型小肽也可以長(zhǎng)距離移動(dòng)。比如，嫁接試驗(yàn)證明，IMA 小肽可以從地上部轉(zhuǎn)運(yùn)到根中發(fā)揮調(diào)控作用，但是目前其長(zhǎng)距離移動(dòng)的分子機(jī)制還不清楚[23]。除了韌皮部長(zhǎng)距離移動(dòng)外，少數(shù)情況下非分泌型小肽也可以被釋放到胞外，在質(zhì)外體發(fā)揮細(xì)胞—細(xì)胞間或長(zhǎng)距離信號(hào)分子作用。例如，隨著傷害發(fā)生，非分泌型的系統(tǒng)素從傷害細(xì)胞釋放出來，隨蒸騰流經(jīng)質(zhì)外體空間轉(zhuǎn)運(yùn)到非傷害部位引起抗性反應(yīng)[31?32]。

2 小肽參與氮營(yíng)養(yǎng)的信號(hào)調(diào)控

氮是植物需求量最大的必需元素。植物從土壤中獲取的氮主要有兩種形式，無機(jī)氮主要是硝酸鹽（NO3?） 和銨鹽（NH4+），有機(jī)氮主要以氨基酸和尿素為主[33?34]。在農(nóng)業(yè)和自然生態(tài)系統(tǒng)中，特別是通氣良好的土壤中，硝酸鹽是植物利用的主要無機(jī)氮形式。由于植物吸收和淋溶導(dǎo)致土壤中的養(yǎng)分特別是硝酸鹽的分布具有較大的時(shí)空異質(zhì)性，常常致使植物局部根系養(yǎng)分供應(yīng)不足[33?34]。在長(zhǎng)期演化過程中，植物進(jìn)化出一整套氮營(yíng)養(yǎng)調(diào)控分子網(wǎng)絡(luò)來適應(yīng)氮需求[33?34]。非固氮植物感知氮缺乏信號(hào)后，主要通過激活下游氮吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和利用基因的表達(dá)，增加氮的吸收利用效率，同時(shí)改變植物生長(zhǎng)發(fā)育和對(duì)其他元素的需求，協(xié)同應(yīng)對(duì)氮脅迫；而對(duì)于固氮植物，當(dāng)?shù)?yīng)不足時(shí)，根系和固氮菌互作增強(qiáng)，根瘤數(shù)量增加，固氮能力升高。研究表明，作為氮需求的系統(tǒng)性長(zhǎng)距離信號(hào)，小肽在根系氮吸收和根瘤固氮方面發(fā)揮了重要調(diào)控作用，同時(shí)在不同氮營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)下的根系發(fā)育上也發(fā)揮了重要的調(diào)控作用[35?37]。迄今，參與氮營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)調(diào)控的小肽主要有3 類：CEP （C-terminalyencoded peptide）、CLE （clavata3/embryo-surroundingregion） 和IMA （iron man）[35?36， 38?42]。

胞外硝酸鹽狀態(tài)、胞內(nèi)硝酸鹽和氮狀態(tài)都會(huì)觸發(fā)硝酸鹽吸收系統(tǒng)活性改變。目前已知硝酸鹽的吸收系統(tǒng)受到局部和系統(tǒng)性長(zhǎng)距離需求信號(hào)的調(diào)控。CEP 是植物中第一個(gè)報(bào)道調(diào)控氮需求的系統(tǒng)性長(zhǎng)距離小肽信號(hào)。通過生物信息學(xué)預(yù)測(cè)并結(jié)合質(zhì)譜分析，Matsuzaki 等[43]和Ohyama 等[44]首次鑒定到C 端編碼小肽1 （CEP1）。CEP1 為翻譯后修飾類分泌小肽，全長(zhǎng)15 個(gè)氨基酸。擬南芥基因組中，CEP 家族共包含15 個(gè)同源基因，CEP1 到CEP11 編碼含有15 個(gè)氨基酸的、C 末端含有保守CEP 結(jié)構(gòu)域的分泌小肽，CEP12 到CEP15 編碼CEP 類似物，CEP1 到CEP5 主要在側(cè)根基部表達(dá)，CEP1/3/5/6/7/8/9 受缺氮誘導(dǎo)上調(diào)表達(dá)。當(dāng)土壤中部分根系氮供應(yīng)不足時(shí)，CEP1 在缺氮根中誘導(dǎo)合成，通過木質(zhì)部導(dǎo)管向地上部轉(zhuǎn)移，到達(dá)莖部后，CEP1 被LRR-RLK 類受體CEPR1 和CEPR2 識(shí)別，這種受體?配體識(shí)別上調(diào)表達(dá)了CEPD 多肽CEPD1 和CEPD2。CEPD 通過韌皮部組織運(yùn)輸?shù)礁?，并在處于氮富足區(qū)的根部特異性上調(diào)表達(dá)硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因NRT2.1、NRT3.1 和NRT1.1，同時(shí)促進(jìn)高氮區(qū)根系側(cè)根發(fā)育，增強(qiáng)根系對(duì)土壤中硝酸鹽的吸收，最后實(shí)現(xiàn)植株總體氮營(yíng)養(yǎng)平衡[45?47]。綜上，通過缺氮誘導(dǎo)的根源CEP 小肽將胞外局部缺氮信號(hào)和植株整體的氮需求信號(hào)通過根—莖—根的信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)整合起來，最終激活高氮區(qū)氮吸收基因的表達(dá)和側(cè)根發(fā)育，增加了硝酸鹽的吸收，補(bǔ)償了由于局部缺氮導(dǎo)致的氮營(yíng)養(yǎng)不足。由于CEPD 主要在地上部韌皮部表達(dá)，并通過韌皮部轉(zhuǎn)運(yùn)到根部，而且CEPD 是非分泌型小肽，但NRT2.1 等吸收蛋白編碼基因在表皮表達(dá)，因此，CEPD 如何調(diào)控硝酸根吸收基因的表達(dá)還需要進(jìn)一步闡明。在具固氮能力的豆科植物中，低氮誘導(dǎo)的苜蓿MtCEP 從根中移動(dòng)到地上部，被地上部LRR-RLK 受體MtCRA2識(shí)別后促進(jìn)了根瘤形成和結(jié)瘤數(shù)量，從而增加了固氮能力。與非固氮植物不同，MtCEP-MtCRA2 信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)抑制了側(cè)根發(fā)育但促進(jìn)了主根生長(zhǎng)[40， 48]。目前，CEP 小肽在氮吸收和固氮中的調(diào)控作用已在多個(gè)物種中得到證實(shí)，是進(jìn)化上保守的氮需求調(diào)控的系統(tǒng)性長(zhǎng)距離信號(hào)。

CLE 類小肽信號(hào)途徑抑制氮固定和氮吸收，并以氮營(yíng)養(yǎng)依賴的方式抑制根系發(fā)育，是氮信號(hào)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中第二類重要的分泌型小肽信號(hào)[49]。CLE 類小肽是CLV3 （CLAVATA3） 小肽的同源物。擬南芥中，CLE1、CLE3、CLE 4 和CLE 7 同樣被缺氮誘導(dǎo)表達(dá)，過表達(dá)這些小肽抑制側(cè)根原基的發(fā)育及其在主根上的發(fā)生[49]。蛋白激酶CLAVATA1（CLV1） 是CLE 小肽受體；缺失CLV1 的突變體中，CLE3 不能抑制側(cè)根發(fā)育。由于CLV1 主要在韌皮部伴胞表達(dá)，而CLE3主要在根中柱鞘細(xì)胞中表達(dá)，暗示CLE3-CLV1 信號(hào)途徑需要細(xì)胞—細(xì)胞間或長(zhǎng)距離信號(hào)傳遞[41， 49?50]。在豆科植物百脈根（Lotus japonicus） 中，CLE 被CLV1同源激酶受體HAR1 （hypernodulation aberrant root1）識(shí)別，CLE-HAR1 信號(hào)途徑參與了根—莖—根負(fù)反饋調(diào)節(jié)根瘤形成[51?53]。簡(jiǎn)述如下，早期形成的根瘤或根瘤菌侵染或高氮都誘導(dǎo)根中CLE 表達(dá)，CLE 小肽隨后通過木質(zhì)部移動(dòng)到地上部，被地上部受體激酶HAR1 識(shí)別，CLE-HAR1 信號(hào)途徑通過級(jí)聯(lián)信號(hào)反應(yīng)誘導(dǎo)了根中結(jié)瘤抑制因子的上調(diào)表達(dá)，從而抑制根瘤進(jìn)一步形成，控制了結(jié)瘤數(shù)量，減少地上部光合作用產(chǎn)物向根和根瘤過度分配，達(dá)到“節(jié)能減碳”之目標(biāo)（根瘤固氮是一個(gè)高耗能的反應(yīng)）。綜上，通過根—莖—根負(fù)反饋信號(hào)，豆科植物通過CLE 小肽調(diào)節(jié)了氮狀態(tài)依賴的根瘤形成。該信號(hào)途徑在調(diào)控豆科植物的根瘤形成和數(shù)量控制上具有保守性[53?54]，已在多種植物中得到證實(shí)。

鐵是激活固氮酶必需的輔因子。根瘤中鐵的攝取和豐缺對(duì)根瘤功能和氮固定起重要調(diào)控作用。最近研究發(fā)現(xiàn)，在無外源氮供給條件下，接種缺失氮固定活性的根瘤菌或不接種根瘤菌都不影響百脈根地上部IMA 表達(dá)，但在根瘤共生過程中，百脈根基因組包含的8 個(gè)IMA 中的5 個(gè)都顯著上調(diào)表達(dá)，暗示根瘤共生固氮導(dǎo)致的內(nèi)源氮狀態(tài)變化誘導(dǎo)了IMA 表達(dá)；同時(shí)突變表達(dá)量最高的LjIMA1 及其旁系同源LjIMA2 導(dǎo)致結(jié)瘤數(shù)量增加，但根瘤變小且固氮活性顯著下降；LjIMA1 和LjIMA2 局部性和系統(tǒng)性調(diào)控根瘤中鐵的積累，進(jìn)而建立根瘤共生關(guān)系而固氮，但過多的鐵或過表達(dá)IMA 抑制根瘤形成和共生固氮；百脈根根據(jù)胞內(nèi)氮狀態(tài)調(diào)控IMA 的表達(dá)，進(jìn)而調(diào)控根瘤中鐵的攝取，影響氮固定和氮平衡[55]。總之，IMA 通過調(diào)節(jié)氮?鐵平衡來調(diào)控氮穩(wěn)態(tài)具有功能保守性，已在擬南芥和百脈根中得以證實(shí)，但具體的分子機(jī)制還有待進(jìn)一步研究。

3 小肽參與磷營(yíng)養(yǎng)介導(dǎo)的根構(gòu)型重塑

磷在土壤中以有機(jī)和無機(jī)形式存在，無機(jī)形式以H2PO4?和HPO42?為主。然而，在自然生態(tài)系統(tǒng)，土壤中可以被植物直接吸收利用的無機(jī)磷酸鹽（Pi）濃度較低，很難滿足植物適宜生長(zhǎng)之需。因此，缺磷（植物可利用的磷） 是植物生長(zhǎng)和作物生產(chǎn)力的主要限制因子之一[17， 56]。為了應(yīng)對(duì)低Pi 脅迫，植物已經(jīng)進(jìn)化出一系列適應(yīng)機(jī)制，包括根冠比增加和根構(gòu)型重塑，以最大限度地提高土壤對(duì)磷的吸收利用。這些適應(yīng)性根構(gòu)型變化主要包括增加側(cè)根形成、根毛密度和長(zhǎng)度增加以及根尖分生組織 （root apicalmeristem， RAM） 衰竭導(dǎo)致主根長(zhǎng)度減少[57?61]。缺磷誘導(dǎo)擬南芥CLE14 上調(diào)表達(dá)，在RAM 耗竭中發(fā)揮關(guān)鍵作用。RAM 耗竭是指具有分裂能力的細(xì)胞喪失增殖潛力的現(xiàn)象，導(dǎo)致根部最終分化成熟，限制了主根長(zhǎng)度繼續(xù)增加。簡(jiǎn)言之，土壤或生長(zhǎng)介質(zhì)中較低的無機(jī)磷濃度增加了根際鐵的活度，在LPR （lowphosphate root） 1 和LPR2 協(xié)作下，促進(jìn)了鐵從周圍土壤或介質(zhì)中流入RAM，誘導(dǎo)CLE14 在根分生組織的近端區(qū)域上調(diào)表達(dá)，CLE14 被CLV2 和PEPR2 受體識(shí)別后，觸發(fā)信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)，可能通過抑制轉(zhuǎn)錄因子AtPOL 和AtPLL1 的表達(dá)，從而抑制了轉(zhuǎn)錄因子SCARCROW （SCR）/SHORT-ROOT （SHR） 表達(dá)和PIN/生長(zhǎng)素途徑，而SCR/SHR 和PIN/生長(zhǎng)素途徑是調(diào)控根尖分生組織細(xì)胞分化的要素，這樣，CLE14-CLV2/PEPR2 信號(hào)途徑導(dǎo)致RAM 終止，失去了細(xì)胞增殖能力，從而有效抑制主根生長(zhǎng)，以適應(yīng)根際缺磷環(huán)境[62?63]。相反，在百脈根、二穗短柄草和苜蓿中，CLE 基因受高磷誘導(dǎo)，可能扮演磷充盈狀態(tài)的信號(hào)指示作用[64?65]。

除了CLE14 小肽外，根系生長(zhǎng)因子RGF/GLV/CLEL （root growth factor/golven/cle-like ） 小肽家族也參與了植物磷響應(yīng)，在控制根系生長(zhǎng)中發(fā)揮著重要作用[ 4 3 ]。RGF 小肽的酪氨酸殘基硫酸化是該類小肽的一種關(guān)鍵蛋白翻譯后修飾 （post-translationalmodification， PTM），硫酸化修飾激活了RGF1/GLV11、RGF2/GLV5 和RGF3/GLV7 活性。RGF1 和RGF2 突變體的根系表型和低Pi 脅迫下的野生型根系表型具有相似性，表明這些小肽在Pi 缺乏誘導(dǎo)的根系發(fā)育中發(fā)揮作用。研究發(fā)現(xiàn)，缺磷誘導(dǎo)RGF1、RGF2 和RGF3 在根尖分生區(qū)表皮和皮層上調(diào)表達(dá)，這些小肽作為配體被其受體識(shí)別后，觸發(fā)下游信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)，操縱轉(zhuǎn)錄因子PLETHORA 沿根縱向上的梯度分布，從而調(diào)控根系生長(zhǎng)發(fā)育。其中，RGF2 在Pi 缺乏時(shí)誘導(dǎo)根的垂直生長(zhǎng)和根表皮、皮層和內(nèi)皮層細(xì)胞的徑向分裂，而RGF1 抑制根分生組織中的徑向分裂，這樣在RGF1 和RGF2 協(xié)同作用下，才能保證根毛隨著根系生長(zhǎng)而不斷更新迭代，這些特化的根毛極大增加了根系與土壤接觸面積，從而促進(jìn)Pi 的吸收[62， 66?67]。

4 小肽調(diào)控硫穩(wěn)態(tài)

硫（S） 是植物必需的中量元素，是抗氧化系統(tǒng)谷胱甘肽的組成部分，在活性氧（reactive oxygen species，ROS） 的清除中發(fā)揮重要的解毒作用，同時(shí)以谷胱甘肽為基礎(chǔ)形成的植物螯合肽（phytochelatin， PC） 對(duì)重金屬及砷具有很高的親和性，可以對(duì)這些有害元素進(jìn)行有效地解毒[68?69]。在通氣良好的環(huán)境下，無機(jī)硫主要以硫酸鹽（SO42?） 為主；硫酸鹽也是植物從土壤中吸收的硫主要來源。另外，除了根吸收外，植物也可以從大氣中吸收部分氣態(tài)硫（H2S） 和硫酸鹽[69]。

研究表明，CLE 小肽在硫誘導(dǎo)的擬南芥根系發(fā)育中發(fā)揮調(diào)控作用[70]。長(zhǎng)期缺硫?qū)е聰M南芥幼苗側(cè)根密度降低，AtCLE2 和AtCLE3 表達(dá)下降。已有研究證明，AtCLE2 和AtCLE3 在側(cè)根發(fā)育以及光/暗和氮等其他非生物響應(yīng)介導(dǎo)的碳分配中發(fā)揮作用。CLE小肽發(fā)揮作用的前提是被其受體識(shí)別，AtCLE2 和AtCLE3 激酶受體是CLV1。研究發(fā)現(xiàn)，長(zhǎng)期缺硫條件下，clv1 突變體的側(cè)根密度日增長(zhǎng)率比野生型植物更高；而且在硫缺乏條件下，clv1 突變體中AtCLE2 和AtCLE3 的表達(dá)量高于野生型，暗示依賴于CLV1 的反饋機(jī)制負(fù)調(diào)控CLE 表達(dá)和側(cè)根發(fā)育，但迄今，該機(jī)制還不清楚，有待進(jìn)一步闡明。另外，除了擬南芥，在苜蓿中也鑒定到硫響應(yīng)的CLE 基因[71]，雖然目前對(duì)其功能還缺乏認(rèn)識(shí)，但這一發(fā)現(xiàn)表明其他物種可能與擬南芥具有相似的適應(yīng)根系S 營(yíng)養(yǎng)的機(jī)制。

miPEP408 是最近發(fā)現(xiàn)的一種由前體微小RNApri-miR408 編碼的小肽[ 7 2 ]。外源施用人工合成的miPEP408 小肽顯著增強(qiáng)微小miR408 轉(zhuǎn)錄本的表達(dá)，從而導(dǎo)致 miR408 靶基因的下調(diào)表達(dá)。其中一個(gè)靶基因?yàn)楣入赘孰牧蜣D(zhuǎn)移酶（glutathione S-transferase，GSTU25） 基因。谷胱甘肽硫轉(zhuǎn)移酶在硫同化中發(fā)揮重要作用，還參與了細(xì)胞內(nèi)氧化還原反應(yīng)、解毒和抗氧化作用等過程。研究發(fā)現(xiàn)，過表達(dá)miPEP408 小肽基因和微小RNAmiR408 都增加了植物對(duì)低硫脅迫的敏感性，而通過CRISPR/Cas9 技術(shù)編輯突變miR408的株系顯著提高了對(duì)低硫的耐受性[72]。轉(zhuǎn)基因株系不僅導(dǎo)致形態(tài)學(xué)改變，而且影響了硫還原相關(guān)基因的表達(dá)以及硫酸鹽和谷胱甘肽的積累[72]。綜上，miPEP408是通過調(diào)控S 代謝途徑響應(yīng)S 缺乏的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。

5 小肽調(diào)控鐵穩(wěn)態(tài)

鐵是植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的微量元素。地殼中鐵的含量雖然充足，但在中性和堿性土壤中鐵主要以溶解度極低的 Fe（III） 氧化物的形式存在，極大地降低了土壤中鐵的生物有效性，不能滿足植物生長(zhǎng)發(fā)育對(duì)鐵的需求，導(dǎo)致作物減產(chǎn)和品質(zhì)降低[11， 73]。而在低pH 或長(zhǎng)期淹水條件下，植物會(huì)積累過量的鐵，并通過芬頓反應(yīng)產(chǎn)生大量的活性氧，如果不能及時(shí)清除并維持活性氧在一定范圍內(nèi)，植物將遭受氧化脅迫傷害，甚至死亡[74?77]。因此，精確調(diào)控鐵的吸收轉(zhuǎn)運(yùn)，維持體內(nèi)鐵穩(wěn)態(tài)是植物生長(zhǎng)發(fā)育前提條件，也是國(guó)際植物鐵營(yíng)養(yǎng)領(lǐng)域研究的核心問題。

過去30 年的研究已經(jīng)證明，植物鐵的吸收和穩(wěn)態(tài)受控于一個(gè)主要的分子網(wǎng)絡(luò)，該網(wǎng)絡(luò)由bHLH 類轉(zhuǎn)錄因子和E3 泛素連接酶為核心組分[11， 16， 76?77]。在擬南芥中URI/bHLH121 位于網(wǎng)絡(luò)的上游位置，而下游核心轉(zhuǎn)錄因子FIT 及其互作Ib 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子，直接調(diào)節(jié)鐵吸收基因AHA2、FRO2 和IRT1 的表達(dá)。FIT 和bHLH Ib 家族轉(zhuǎn)錄因子自身受缺鐵誘導(dǎo)，由IVb 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子URI/bHLH121 和IVc 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子bHLH34、bHLH104、bHLH105/ILR3 以及bHLH115 調(diào)控[78?80]。水稻中這些關(guān)鍵組分的同源基因同樣位于鐵吸收調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的中心位置[16， 76]。目前研究認(rèn)為，該網(wǎng)絡(luò)中來自擬南芥的E3泛素連接酶BRUTUS （BTS） 和BTS-LIKE （BTSL） 以及水稻中的同源蛋白HRZ1 和HRZ2 是鐵的受體，它們通過對(duì)底物靶蛋白的泛素化修飾，介導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)中IVc 家族轉(zhuǎn)錄因子經(jīng)26S 蛋白酶體而降解，進(jìn)而調(diào)控下游基因表達(dá)，最終調(diào)控鐵吸收和穩(wěn)態(tài)[81?86]。

近年來，該網(wǎng)絡(luò)得到升級(jí)完善，增添了一個(gè)關(guān)鍵調(diào)控新成員，即IMA 小肽[23]。雖然IMA 小肽在被子植物中廣泛存在，但其生理功能目前只在擬南芥、水稻、小麥以及百脈根中得到證實(shí)，還遠(yuǎn)未完善[16， 23， 55， 87?88]。目前已知擬南芥中有8 個(gè)成員，水稻中有2 個(gè)，小麥中有14 個(gè)，百脈根中有8 個(gè)。過表達(dá)擬南芥AtIMA1 在鐵充足的條件下引發(fā)鐵缺乏響應(yīng)，導(dǎo)致鐵吸收基因上調(diào)表達(dá)，鐵和錳含量升高。另外，水稻OsIMA 在擬南芥中的過表達(dá)或擬南芥AtIMA 在番茄中過表達(dá)都導(dǎo)致鐵含量顯著積累，表明IMA 的功能在被子植物中高度保守。擬南芥中敲除所有8個(gè)AtIMA 小肽基因的八重突變體ima8x 表現(xiàn)出嚴(yán)重的發(fā)育遲緩和極度褪綠表型。如果不補(bǔ)充高濃度的外源鐵，突變體在土壤中將死亡[23]。同樣，在水稻中增加OsIMA1 和OsIMA2 的表達(dá)在正常鐵條件下可以增強(qiáng)大多數(shù)缺鐵響應(yīng)基因的表達(dá)[87]。在小麥中，通過病毒介導(dǎo)系統(tǒng)，高表達(dá)TaIMA3A 的小麥植株顯著增強(qiáng)了鐵吸收基因TaNAS4D 和TaNRAMP5 的上調(diào)表達(dá)，導(dǎo)致鐵和錳積累增加[88]。在百脈根中，LjIMA調(diào)控根瘤中鐵的積累，從而調(diào)控氮依賴的根瘤形成和氮固定[55]。

IMA 是非分泌型小肽，目前所知其發(fā)揮調(diào)控作用的機(jī)制亦非通過受體?配體識(shí)別模式運(yùn)行。近期在擬南芥和水稻中的研究表明，IMA 小肽和IVc 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子競(jìng)爭(zhēng)與BTS/HRZ 互作，從而干擾BTS/HRZ 對(duì)IVc 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子的降解來發(fā)揮其調(diào)控作用。盡管IMA 小肽和IVc 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子都可以和BTS/HRZ 泛素E3 連接酶互作而被降解，但是在正常條件下，IVc 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子豐度遠(yuǎn)大于IMA 小肽分子，即高豐度的IVc 家族bHLH轉(zhuǎn)錄因子將有更多機(jī)會(huì)與BTS 泛素E3 連接酶相互作用而被泛素化修飾，并通過26S 蛋白酶系統(tǒng)降解，從而失去對(duì)其下游靶基因的表達(dá)調(diào)控，避免攝取過量鐵。相反，在鐵缺乏的條件下，IMA 的表達(dá)顯著上調(diào)，產(chǎn)生大量的IMA 小肽，總體豐度遠(yuǎn)高于IVc 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子（它們的轉(zhuǎn)錄水平幾乎不受缺鐵調(diào)控），導(dǎo)致IMA 小肽獲得更多機(jī)會(huì)和BTS/HRZ 泛素E3 連接酶互作，這樣干擾了IVc 家族bHLH轉(zhuǎn)錄因子的降解，導(dǎo)致FIT 和Ib 家族bHLH 轉(zhuǎn)錄因子編碼基因的上調(diào)表達(dá)，誘導(dǎo)了鐵吸收基因的表達(dá)，最終增加鐵的獲取[16， 89?90]。

6 小肽緩解鎘毒害

鎘是對(duì)所有生物體有害的重金屬元素，影響植物的生長(zhǎng)發(fā)育和作物生產(chǎn)力，最終通過食物鏈嚴(yán)重威脅人類健康[16， 91?93]。鎘極易借助其他陽(yáng)離子如鐵、錳、鋅等的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白進(jìn)入植物體內(nèi)，導(dǎo)致這些植物必需金屬元素的短缺。鎘脅迫導(dǎo)致明顯的類似于缺鐵的黃化癥狀，增加植物外源鐵供應(yīng)或調(diào)控鐵缺乏響應(yīng)基因的表達(dá)量可以提高植物鎘毒耐性[94]。研究表明，鎘處理顯著誘導(dǎo)了擬南芥小肽基因IMA1 和IMA3的表達(dá)量。過表達(dá)IMA 基因比過表達(dá)其它調(diào)控因子如bHLH39 和bHLH104 表現(xiàn)出更強(qiáng)的鎘耐性。進(jìn)一步研究表明，過表達(dá)IMA 基因最大程度激活了擬南芥缺鐵響應(yīng)系統(tǒng)，顯著誘導(dǎo)鐵吸收基因的上調(diào)表達(dá)，極大增加了植物體內(nèi)鐵的積累，減小了鎘對(duì)擬南芥的毒害。移除生長(zhǎng)介質(zhì)中的鐵顯著增加了植株體內(nèi)鎘的積累，加劇了植株根系的毒害。IMA 小肽介導(dǎo)的鎘耐受性依賴于外源鐵營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)。IMA 小肽在植物中具有高度保守性，在不同植物鐵穩(wěn)態(tài)的調(diào)節(jié)中都發(fā)揮作用[95]。小麥中上調(diào)表達(dá)TaIMA3A，激活了小麥缺鐵響應(yīng)系統(tǒng)，誘導(dǎo)TaNAS4D 和TaNRAMP5上調(diào)表達(dá)，增加了鐵、錳和鋅的濃度，增強(qiáng)了小麥鎘耐受性[88]。因此，IMA 小肽有望成為廣譜增強(qiáng)植物鎘脅迫耐受性的候選基因。

除了IMA 小肽，研究證明長(zhǎng)度為34 個(gè)氨基酸的水稻Ospep5 小肽可以提高水稻鎘耐受性。外源施加Ospep5 后， 可以有效緩解鎘脅迫對(duì)水稻幼苗的生長(zhǎng)抑制， 顯著提高超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD） 活性， 同時(shí)顯著降低丙二醛（malondialdehyde，MDA） 含量、脯氨酸（Pro） 含量和鎘離子含量， 并且誘導(dǎo)耐鎘基因（OsHMA2、OsHMA3、OsCAL1） 的上調(diào)表達(dá)[96]。但是，Ospep5 在植物中是否具有保守性不太清楚。最近從水稻中鑒定了一個(gè)由前體微小RNA pri-miR156e 編碼的功能性小肽miPEP156e[97]。在鎘脅迫下，過表達(dá)miPEP156e 導(dǎo)致植物鎘吸收和ROS 積累降低，相反，miPEP156e 突變體中鎘和ROS 的積累增加，對(duì)鎘脅迫表現(xiàn)出更強(qiáng)的敏感性。進(jìn)一步研究表明，miPEP156e 通過下調(diào)鎘轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因和上調(diào)ROS 清除基因的表達(dá)，來提高水稻對(duì)鎘的耐受性[97]。

7 小肽調(diào)控砷耐受性

砷具有高毒性和致癌性質(zhì)，植物即使暴露在較低的砷濃度也會(huì)誘發(fā)激烈的生化反應(yīng)，導(dǎo)致巨大的生理變化。因此，增加砷脅迫的耐受性對(duì)作物產(chǎn)量提升和保護(hù)人類健康都有重要的意義[3， 93， 98]。

miPEP408 除了參與低硫響應(yīng)，同時(shí)也是應(yīng)對(duì)砷毒性的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。過表達(dá)miPEP408 小肽基因和微小RNAmiR408 都增加植物對(duì)砷毒害的敏感性，miR408 突變株系提高了對(duì)砷脅迫的耐受性。重金屬毒性通常導(dǎo)致各種ROS 的產(chǎn)生，植物中ROS 水平升高會(huì)導(dǎo)致各種細(xì)胞傷害。進(jìn)一步研究證實(shí)，過表達(dá)miR408 和miPEP408 的株系中ROS 水平比野生型顯著升高，而突變體株系中ROS 水平比野生型明顯降低。究其原因是過表達(dá)miPEP408 和miR408 導(dǎo)致硫同化基因下調(diào)，谷胱甘肽、植物螯合素等積累下降，去除ROS 能力降低，增加對(duì)砷脅迫敏感性。因此，miPEP408 通過調(diào)節(jié)硫還原途徑解砷毒[72]。

8 問題與展望

植物小肽參與植物各種重要的生物學(xué)過程以及各種逆境響應(yīng)，相關(guān)研究近年來方興未艾，經(jīng)過30多年的探索，取得了一系列研究進(jìn)展。鑒定到很多新的小肽家族，特別是來自前體微小RNA 編碼的小肽；小肽參與的分子調(diào)控進(jìn)一步得到完善，比如前體微小RNA 編碼的小肽可以調(diào)控相應(yīng)的微小RNA的表達(dá)和積累，而后者通過對(duì)靶基因的降解或翻譯從而調(diào)控靶基因介導(dǎo)的生物學(xué)過程，如通過調(diào)節(jié)硫還原過程影響植物對(duì)鎘和砷的耐受性；外源施用人工合成的內(nèi)源性小肽或人為設(shè)計(jì)的互補(bǔ)性小肽可以調(diào)控生物學(xué)過程或逆境響應(yīng)，特別是人為設(shè)計(jì)的互補(bǔ)性小肽有望成為未來智慧農(nóng)業(yè)的重要調(diào)控措施。

雖然植物小肽的研究取得了一些重要進(jìn)展，但仍然存在亟需解決的問題：1） 高通量低成本鑒定功能性小肽仍然是目前植物小肽研究的瓶頸問題。植物往往含有多糖、次生代謝物和酚類物質(zhì)，這些都給小肽的分離、富集和穩(wěn)定性帶來了巨大挑戰(zhàn)。在植物必需的礦質(zhì)元素中，比較確定有小肽參與調(diào)控的僅有氮、磷、硫和鐵，其他必需或有益元素的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和穩(wěn)態(tài)是否有小肽參與以及如何參與還不清楚。2） 來自同一家族的高度同源的小肽往往因?yàn)橐粋€(gè)氨基酸的不同導(dǎo)致功能不同，甚至迥異，這為小肽功能性預(yù)測(cè)帶來了風(fēng)險(xiǎn)，往往需要生物化學(xué)和遺傳學(xué)的實(shí)驗(yàn)證據(jù)來證實(shí)特定小肽的生理功能。例如，擬南芥CLE2 和CLE3 序列具有高度一致性，只有一個(gè)氨基酸不同，但兩者的表達(dá)譜和參與的生物學(xué)過程不同。3） 越來越多研究揭示，同一生物學(xué)過程或環(huán)境逆境往往受到多種因子正負(fù)調(diào)控或疊加調(diào)控或拮抗調(diào)控，該網(wǎng)絡(luò)中往往有多種小肽以及植物傳統(tǒng)激素參與其中，增加了調(diào)控的復(fù)雜性和精確性，但是目前對(duì)這些調(diào)控因子間的上下游關(guān)系還不完善，有待進(jìn)一步研究。例如，參與氮養(yǎng)分信號(hào)調(diào)控的小肽有CEP、CLE 和IMA 3 類，但這些小肽之間是如何協(xié)同的分子機(jī)制還有待進(jìn)一步闡明。4） 一些小肽的生理功能雖然已經(jīng)得到證實(shí)，但是其受體及其下游信號(hào)級(jí)聯(lián)反應(yīng)途徑還不明確，阻礙了對(duì)小肽調(diào)控功能的深入理解及其潛在的開發(fā)應(yīng)用。5） 植物小肽的研究目前仍然局限于一些基因組信息比較全面、功能研究比較成熟的模式植物或作物，其他基因組復(fù)雜、遺傳轉(zhuǎn)化困難、生長(zhǎng)周期長(zhǎng)的作物或林木方面的研究還有待進(jìn)一步展開。6） 土壤宏小肽組學(xué)方面的研究目前并不多見，有待加強(qiáng)，存在眾多的空白尚未填補(bǔ)。總之，小肽的研究是未來的研究熱點(diǎn)之一，一旦將小肽理論研究成果轉(zhuǎn)化為農(nóng)用產(chǎn)品，應(yīng)用到農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，不僅起到肥料減施增效及保護(hù)生態(tài)環(huán)境的效果，而且可以提高糧食作物和果蔬的品質(zhì)，以及林木的材質(zhì)，為未來高質(zhì)量農(nóng)業(yè)生產(chǎn)服務(wù)。

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作者簡(jiǎn)介：

蘭 平，博士，中國(guó)科學(xué)院南京土壤研究所研究員，博士生導(dǎo)師，擔(dān)任中國(guó)植物營(yíng)養(yǎng)與肥料學(xué)會(huì)第十屆理事、中國(guó)植物學(xué)會(huì)首屆植物整合組學(xué)專委會(huì)委員，入選中國(guó)科學(xué)院人才計(jì)劃。主要從事植物逆境的生理學(xué)及植物營(yíng)養(yǎng)學(xué)相關(guān)研究，重點(diǎn)探討小肽分子在植物應(yīng)答礦質(zhì)元素逆境方面的調(diào)控作用以及植物養(yǎng)分逆境應(yīng)答的多組學(xué)研究，和合作者探索發(fā)現(xiàn)了IMA 小肽不僅是調(diào)控植物鐵吸收和穩(wěn)態(tài)的關(guān)鍵因子之一，而且其高表達(dá)顯著提高植物鎘耐性，相關(guān)結(jié)果發(fā)表在NaturePlants、Trend in Plant Science、Journal of Hazardous Materials 等國(guó)際學(xué)術(shù)期刊。主持國(guó)家自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目等，榮獲第三屆植物營(yíng)養(yǎng)與肥料科技獎(jiǎng)一等獎(jiǎng)。

基金項(xiàng)目：國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（32070279， 31370280）；江蘇省自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目（BK20221560）；中國(guó)科學(xué)院南京土壤研究所“一四五”自主部署項(xiàng)目（ISSASIP2206）。