摘"要： "中國是鳳仙花屬物種多樣性分布中心之一，存在著大量的特有和同域分布現(xiàn)象。為更好地理解同域分布近緣種的傳粉綜合征分化以及傳粉昆蟲資源分配問題，該文以中國特有種黃麻葉鳳仙花（Impatiens corchorifolia）和金鳳花（I. cyathiflora）為研究對象，通過野外調(diào)查和實驗完成傳粉生物學的相關(guān)研究，比較分析了這兩個種的開花物候、花形態(tài)結(jié)構(gòu)、傳粉昆蟲的種類及訪花行為和人工授粉實驗等方面的異同。結(jié)果表明：（1）兩種鳳仙花的花距不同，花距的長度與花蜜量呈正比，但與花蜜含糖量無關(guān)。花距類型決定了兩種植物的傳粉昆蟲種類的分化。具短花距的黃麻葉鳳仙花的花蜜含量為（4.57±1.43） μL，花蜜糖含量為（45.48±2.28）%，由蜜蜂和胡蜂為其傳粉。擁有長花距的金鳳花的花蜜含量為（10.15±3.28） μL，花蜜糖含量為（46.12±1.48）%，除蜜蜂和胡蜂傳粉外，天蛾和熊蜂也為其傳粉昆蟲。（2）兩種植物雖然共享3種傳粉者，但表現(xiàn)為明顯的錯峰訪花，傳粉行為和花通道的差異決定了傳粉者攜帶花粉的部位不一致。（3）繁育系統(tǒng)實驗表明，兩種植物均表現(xiàn)出明顯的種間雜交障礙和異花授粉偏好性。因此，花距形態(tài)差異顯著導致了傳粉綜合征分化明顯和傳粉昆蟲行為各異。兩種植物授粉均需要傳粉昆蟲且均無法自花授粉，呈現(xiàn)異交優(yōu)勢；并且可以通過部分傳粉昆蟲、花形態(tài)差異以及雜交不親和等情況維持生殖隔離。該研究結(jié)果為理解鳳仙花屬的傳粉綜合征、同域分布近緣物種傳粉昆蟲資源分配等方面提供了新資料。

關(guān)鍵詞： 黃麻葉鳳仙花， 金鳳花， 傳粉生物學， 同域分布， 繁育系統(tǒng)， 傳粉綜合征

中圖分類號： "Q945.4

文獻標識碼： "A

文章編號： "1000-3142（2024）04-0741-15

Pollination biology of two Chinese endemic and sympatric

Impatiens （ Balsaminaceae ） species

ZHANG Yingduo1，2， ZHU Yong1， LI Qingqing2，3， WANG Yuecheng1， TAO Lei1，2， LI Lu1

（ 1. Department of Biodiversity Conservation， Southwest Forestry University， Kunming 650224， China; 2. Department of Life Science， SouthwestForestry University， Kunming 650224， China; 3. Kunming Xianghao Technology Co. Ltd， Kunming 650204， China ）

Abstract： "The genus Impatiens exhibits some varied floral features with a dichogamous reproductive system， in which pollination biology plays a key role in speciation and adaptive evolution. China is one of the centers of Impatiens species， including a large number of endemic and sympatric distributions， but there are few data on their pollination biology. Comparative pollination biology of two Chinese endemic and sympatric species， Impatiens corchorifolia and I. cyathiflora， were investigated， including flowering phenology， floral features， pollinators， behavior of pollinators， and as well as breeding systems. The results were as follows： （1） Morphology of spur was varied in two species， which played a key role in different floral syndromes. The spurs in I. corchorifolia and I. cyathiflora could produced a similar nectar sugar content， （45.48 ± 2.28）% and （46.12 ± 1.48）%， respectively. They could share two pollinators， Apis cerana and Vespa. However， the short spur in I. corchorifolia produced less amount of （4.57 ± 1.43） μL nectar while the long spur in I. cyathiflora yielded more nectar content of （10.15 ± 3.28） μL. And then， the latter also could be pollinated by the other insects including one species of Macroglossum and two species of Bombus. （2） The behavior of the common pollinators shared in I. corchorifolia and I. cyathiflora were obviously distinguished by their staggered flower visits and differential sizes of flower channels for visitors with inconsistent positions of pollens carried. （3） Breeding system experiments showed that species possessed "obvious hybridization barriers and obvious cross-pollination. Thus， significant differences in spur morphology lead to distinct pollination syndrome differentiation and different pollinator behavior. Both species prefer cross-pollination to self-fertiliation， which greatly depend on the effective pollinators. Reproductive isolation could be maintained by different flower visiting behavior of shared pollinators， differences in floral morphology， and heterozygous discordance. It provides new evidence for a better understanding the relationships between pollination syndrome， pollinators behavior， and cross-breeding stystem in Impatiens.

Key words： Impatiens corchorifolia， Impatiens cyathiflora， pollination biology， sympatric distribution， breeding system， pollination syndromes

鳳仙花屬（Impatiens L.）是鳳仙花科（Balsamiaceae）僅有的兩個屬中的最大屬，約有1 200種，主要分布在舊大陸的熱帶和亞熱帶地區(qū)的山地森林，在非洲、亞洲和歐洲溫帶及北美洲也有分布，存在著大量的同域分布和特有現(xiàn)象（Waller， 1980；Yuan et al.， 2004；Janssens et al.， 2009；Yu et al.， 2016）。鳳仙花屬是熱帶和亞熱帶山林中物種多樣性最高的類群，普遍具兩側(cè)對稱花冠和花距以及雄蕊異熟的花結(jié)構(gòu)，被譽為“雙子葉中的蘭花” （Yuan et al.， 2004；Janssens et al.， 2009）。

花形態(tài)特征在不同地理分布的鳳仙花屬物種里變化明顯，不僅是該屬物種鑒定的分類依據(jù)（Yuan et al.， 2004；Janssens et al.， 2009；Rahelivololona et al.， 2018；Abrahamczyk et al.， 2021），也是探究其物種分化和傳粉生物學適應性演化的主要內(nèi)容（Grey-Wilson， 1980；Akiyama， 1991；Abrahamczyk et al.， 2017；Ruchisansakun et al.， 2016， 2021）。早期研究提出了非洲分布的鳳仙花屬植物包含著四類傳粉綜合征，即適應或吸引蝴蝶、蜜蜂、鳥類和天蛾傳粉的花結(jié)構(gòu)類型（Grey-Wilson， 1980；Wilson amp; Thomson， 1991；Akiyama， 1991；Makoto et al.， 1991）。其中，非洲高山地區(qū)的鳳仙花屬類群表現(xiàn)出明顯的鳥媒傳粉綜合征（包括紅色的喇叭形花冠和分泌花蜜的花距），被證實由當?shù)靥赜械奶桒B傳粉（Grey-Wilson， 1980；Cheek amp; Fischer， 1999；Barto amp; Janecˇek， 2014）。然而，有關(guān)其他幾類傳粉綜合征的資料較少，該假說難以被證實。這主要是因為花形態(tài)在鳳仙花屬物種里存在著明顯的中間過渡類型，不同地域分布的物種普遍吸引多種傳粉生物（Heinrich， 1977；Rust， 1977；Kato， 1988；Nienhuis amp; Stout， 2009；Vervoort et al.， 2011；Tokuda et al.， 2015）。例如，在熱帶分布的鳳仙花屬的物種數(shù)量遠遠高于溫帶地區(qū)，盡管物種多樣，花形態(tài)變異豐富，但大部分物種均由熊蜂傳粉（Kulloli et al.， 2009， 2011）。同時，有研究揭示了非洲以外的鳳仙花普遍由蜜蜂傳粉（Rust， 1977；Schemske， 1978；Kato， 1988；Kato et al.， 1991；Tian et al.， 2004；Sreekala et al.， 2008， 2011；Mohandass， 2013），但在亞洲分布的種類可吸引多種昆蟲共同傳粉，屬泛化傳粉（Tian et al.， 2004；毛志斌等，2011；鐘云芳等，2014；Abrahamczyk et al.， 2017；Li DF et al.， 2021）。東南亞同域分布的7種鳳仙花屬植物里，花形態(tài)特征差異決定了傳粉機制的不同（Ruchisansakun et al.， 2016），花小且無花距的種類為自花授粉；花大色艷的為異花授粉，其中，具短花距和寬花通道的物種吸引蜜蜂，具長花距和窄花通道的吸引兩種以上的昆蟲傳粉，包括蜜蜂和鱗翅目（Lepidoptera）昆蟲，為復合傳粉。中國是鳳仙花屬物種多樣性分化中心，約有300種（余勝祥，2012；Tan et al.， 2015；Wang et al.， 2020；Song et al.， 2021；Yuan et al.， 2022）?，F(xiàn)有資料揭示了產(chǎn)自中國的不同花型和花色的鳳仙花屬種類均由熊蜂、蜜蜂和天蛾等共同傳粉（Tian et al.， 2004；肖樂希和劉克明，2009；毛志斌等，2011；Liu amp; Huang， 2013；鐘云芳等，2014；Li BZ et al.， 2021）。其中，紅雉鳳仙花（Impatiens oxyanthera）的花距形態(tài)是傳粉者和盜蜜者共同作用的定向選擇結(jié)果（Liu et al.， 2013）。然而，全世界的鳳仙花屬物種較多，花形態(tài)變異豐富，但關(guān)于它們的傳粉綜合征假說缺乏具體的傳粉生物的種類和訪花行為等詳細資料（Rust， 1977；Schemske， 1978；Kato， 1988；Li amp; Huang， 2021），尤其缺乏同域分布物種間的比較研究（Kato et al.， 1991；Ruchisansakun et al.， 2016）。因此，關(guān)于鳳仙花屬的傳粉生物學和繁育系統(tǒng)等仍需要更多資料來完善補充。

黃麻葉鳳仙花（Impatiens corchorifolia）和金鳳花（I. cyathiflora）均為中國特有種，前者產(chǎn)于云南西北和四川西南的高山林下，后者僅零星分布于云南（陳藝林，2002；于勝祥，2012），關(guān)于它們的研究資料比較少。作者近年來調(diào)查了云南中部的梁王山的藥用植物資源調(diào)查（段涵寧等，2022），首次觀察到這兩種植物為明顯的同域分布的伴生種。它們均生長在海拔約2 600 m的華山松林下，具有相似的生境、花型和花期，但無明顯的雜交個體植株存在（圖1），是開展鳳仙花屬近緣物種的傳粉生物學和繁育系統(tǒng)學的理想材料（Ruchisansakun et al.， 2016）。因此，本文以云南中部的梁王山同域分布的黃麻葉鳳仙花和金鳳花為研究對象，觀察它們的開花物候、花形態(tài)結(jié)構(gòu)特征、繁育系統(tǒng)、傳粉昆蟲的種類和訪花行為，旨在揭示它們的（1）開花物候特征；（2）種間傳粉綜合征的分化；（3）傳粉昆蟲的種類和訪花行為差異；（4）繁育系統(tǒng)機制及是否存在種間雜交。

1"材料與方法

1.1 研究地點和材料

梁王山為滇中第一峰（海拔2 000～2 820 m），位于我國云南省澄江縣境內(nèi)，地處昆明市東南和玉溪市東北交界處（102°52′45\"—102°55'15\" E、24°43′57\"—24°27'28\" N），屬于典型的溫帶氣候，海拔在2 400 m以上的山頂一年四季常有云霧籠罩，蘊藏著大量的珍稀瀕危植物（段涵寧等，2022）。黃麻葉鳳仙花和金鳳花均為一年生草本植物，共同生長在華山松林下。兩種植物的居群各有分布范圍，彼此緊靠，前者的海拔較低（2 600～2 720 m），后者略高（2 720～2 820 m）。

1.2 花形態(tài)特征

隨機取兩種植物開放花各30朵，觀察記錄其花序、花被片、合生雄蕊等器官的形態(tài)，比較分析花形態(tài)特征在種間的差異。同時，用采用游標卡尺（0.05 mm）測量開放花的花藥末端（或柱頭末端）距離翼瓣上突起的距離（通道高）、翼瓣兩側(cè)間的距離（通道寬）及距到翼瓣形成平面的距離（通道深）（圖2）。

1.3 傳粉昆蟲及行為

于2021年9—10月，在每種植物的居群里，各選取5個樣方（5 m × 5 m）定點觀察（包括海拔在2 720 m的比鄰生長區(qū)域），樣方間距至少500 m，共觀察了25 d（平均溫度18 ℃）。每天于8：00—18：00期間每小時觀測并記錄樣方內(nèi)傳粉者種類、停留時間和訪花行為。統(tǒng)計各傳粉者單位時間內(nèi)訪花次數(shù)，分析一天中不同昆蟲的訪花規(guī)律，并用捕蟲網(wǎng)捕捉傳粉昆蟲， 將昆蟲放入裝有乙酸乙酯的毒瓶中殺死， 測量昆蟲的體長、胸高和胸寬。

1.4 開花物候

1.4.1 花期"選擇在兩種植物的盛花期隨機套袋30朵花蕾，觀察并記錄開花動態(tài)，計算單花期。每天8：00—18：00，每1 h觀察被套袋的花蕾的形態(tài)變化過程，并統(tǒng)計雄性期和雌性期。雄性期為開花第一天至雄蕊脫落， 雌性期為柱頭露出至完全凋謝。

1.4.2 花蜜的測定"每種植物隨機選擇開花植株各30株，套袋隔離訪花昆蟲干擾。于12：00隨機摘取30朵，取唇瓣基部的花距，利用毛細管（規(guī)格10 μL）吸取花蜜，測量和記錄花蜜量，使用手持折光儀（0～80%）檢測花蜜可溶性糖含量（糖度）。

花蜜量 =（液柱長/毛細管長） × 毛細管容積。

1.5 花粉/胚珠（P/O）比率測定

分別測定兩種植物的花粉/胚珠（P/O）比值。（1）統(tǒng)計每朵花的花粉數(shù)。各取每種植物的即將開放的花蕾30朵，將花藥置于1.5 mL離心管內(nèi)，加1 mol·L-1鹽酸（HCL）解離液，形成花粉懸濁液，取100 μL，置于血球計數(shù)板，在尼康顯微鏡（Nikon 750）下觀察統(tǒng)計花粉粒數(shù)目。每朵花重復測量3次，取平均值。（2）統(tǒng)計胚珠數(shù)。取30朵花的子房，在徠卡體式顯微鏡（Leica M165FC）下解剖觀察并記錄每個子房的胚珠數(shù)。（3）每朵花的花粉胚珠比值由花藥中的花粉總數(shù)除以該花藥所在的花朵子房中的胚珠數(shù)而得出。

1.6 人工授粉實驗

（1）盛花期對兩種植物的花苞套袋，進行繁育系統(tǒng)授粉實驗。處理方式有6種，包括自動自交（檢測是否存在自動自花授粉），去雄（檢測是否存在無融合生殖），人工自交授粉（花粉來源于同一朵花， 以檢測自交是否親和），同株異花授粉（花粉來源于同一花序上的其他花，以檢測自交是否親和），異株異花授粉（花粉來源于10 m外的其他植株），對照（不做任何處理，自然開花結(jié)實）。每種處理各30朵花。（2）以兩種植物互作為父本和母本進行人工雜交授粉， 每種雜交組合各重復30株。作為父本的植株，選擇其雄花期時花藥剛開裂、活力較高的花粉，母本的材料先去雄處理， 待雌蕊成熟后進行人工授粉。對于選定作為種間人工雜交的植株，其花序在開花前至結(jié)實的過程中均作套袋處理， 避免傳粉昆蟲干擾。

1.7 統(tǒng)計分析方法

所有的數(shù)據(jù)均用SPSS 21統(tǒng)計軟件分析?；ㄐ螒B(tài)以及花蜜相關(guān)數(shù)據(jù)分析先看是否符合正態(tài)分布，如果符合則運用t檢驗，如果不符合則運用曼惠特尼u檢驗；坐果率的數(shù)據(jù)分析運用卡方檢驗。

2"結(jié)果與分析

2.1 花形態(tài)特征

野外觀察發(fā)現(xiàn)，在梁王山分布的黃麻葉鳳仙花和金鳳花互為緊密的伴生種，出現(xiàn)在華山松林下（圖1：A），并且在居群間沒有觀察到明顯的種間自然雜交個體。兩種植物株高均為20～80 cm，莖干粗壯肉質(zhì)，上部分枝明顯，花朵大型，兩側(cè)對稱，均為黃花系且均為雄性先熟的雙性花，存在著明顯的雌雄花期，各具5枚雄蕊愈合而成的“花藥刷”覆蓋著晚熟的雌蕊柱頭（圖2）。然而，它們的花序、花被片特征、花通道大小都有著顯著的差異（表1），具體描述如下。

第一，兩種植物的花序結(jié)構(gòu)不同。黃麻葉鳳仙花為蝎尾狀花序，花梗纖細，花大，長約6 cm，徑約7 cm，花色鮮黃，開放時花冠朝下，多懸垂于葉背（圖1：B），側(cè)生萼片4，外面2枚卵狀矩圓形，先端漸尖，內(nèi)面2個小，呈矩圓狀披針形或條形（圖2：E）。然而，金鳳花具總狀花序，花梗絲狀，具多花，花型較小，長約6 cm，寬約4 cm，為橙黃色（圖1：C），開花時自下到上依次開放，側(cè)生萼片2枚，斜卵形或近四方形，頂端具長腺尖（圖2：F）。

第二，兩種植物的花被片結(jié)構(gòu)差異明顯。黃麻葉鳳仙花的旗瓣圓形，背面中肋有龍骨突，先端具小突尖；翼瓣近無柄，基部裂片圓形，上部裂片較大，寬斧形，背面有較大的耳，構(gòu)成明顯的訪花昆蟲停留展示臺（圖2：A，C）。同時，其唇瓣寬囊狀，基部延伸為短花距，長為（5.40±0.80）mm且二裂（圖2：G）。相反，金鳳花的旗瓣圓形僧帽狀，中肋背面具明顯龍骨狀突起（圖2：E，F(xiàn)）；翼瓣2裂，基部裂片近圓形，上部裂片較長，斧形，頂端鈍背部具反折的小耳，唇瓣檐部杯狀或漏斗狀，基部收狹，向后延伸為較長的細花距，長為（22.70±1.4）mm，末端圓鈍（圖2：F，H）。數(shù)據(jù)分析結(jié)果表明，它們的花距長具有極顯著性差異（U=0.000，Plt;0.01）。

第三，兩種植物的花通道特征顯著不同。黃麻葉鳳仙花的花通道較寬，其中徑深（19.6±0.30）mm，高（3.35±0.36）mm，寬（8.66±0.80）mm，具有顯眼的紅條紋（圖2：A，E）。然而，金鳳花的花通道較窄，其中徑深（15.9±0.48）mm，高（3.86±0.70）mm，寬（7.97±0.93）mm，布滿紫紅色斑點（圖2：B，F(xiàn)）。其花通道的徑深（U=240.500，Plt;0.05）、高度（t=3.023，Plt;0.05）和寬度（U=250.500，Plt;0.05）均具顯著性差異。

2.2 開花物候

兩種植物的居群花期均集中在8—11月，約120 d。黃麻葉鳳仙花的單花期、雌雄花期均比金鳳仙長（表1）。它們的單花期分別為（4.83±0.36）、（3.21±0.29） d，兩種相差約為1.62 d。雄花期分別為（3.71±0.22）、（2.33±1.23） d，兩種相差約為1.38 d。雌花期分別為（1.12±0.32）、（0.88±0.21） d，相差約為0.24 d。

2.3 花蜜量及糖含量

在居群開花期間，兩種植物的花蜜含量差異明顯， 但花蜜含糖量無顯著性差異。平均花蜜含量在黃麻葉鳳仙花中較低（4.57±1.43）μL，在金鳳花中較高（10.15±3.28）μL，后者是前者的近2～3倍，表現(xiàn)出極顯著相異（t=-9.459，Plt;0.01）。然而，平均花蜜糖含量較為相似，分別為（45.48±2.28）%和（46.12±1.48）%，無顯著性差異（t=-1.381，Pgt;0.05）。

2.4 傳粉昆蟲及傳粉行為

本文觀察到有6種傳粉昆蟲訪問了黃麻葉鳳仙花（3種）和金鳳花（6種）（圖3，表2）。兩種植物均有3種共同傳粉昆蟲，即中華蜜蜂（Apis cerana）（圖3： A，D）、黑盾胡蜂（Vespa bicolor）（圖3：B，E）、金環(huán)胡蜂（V. mandarinia）（圖3： C，F(xiàn)）。同時，金鳳花還有另外3種傳粉昆蟲，即長喙天蛾一種（Macroglossum sp.）（圖3： G）、灰熊蜂（Bombus grahami）（圖3：H）和三條熊蜂（B. trifasciatus）（圖3： I）。觀察記錄了6種訪花昆蟲的訪花行為，比較分析了它們的訪花昆蟲體型和花通道結(jié)構(gòu)之間的關(guān)系，結(jié)合前人經(jīng)驗（鐘云芳等，2014），把胸高大于花通道，并且能夠進入到花通道內(nèi)的昆蟲視為傳粉者（長喙天蛾除外）。因此，本文比較了傳粉昆蟲的種類、訪花行為、昆蟲體型特征與兩種植物的花通道口大小的關(guān)系。其中，金鳳花的合生雄蕊偏向一側(cè)，所以傳粉昆蟲攜帶花粉也均偏向一側(cè)（圖3：D）。

第一，中華蜜蜂是兩種鳳仙花的共同傳粉昆蟲，其訪花頻率集中在10：00—16：00之間（圖4，圖5），但是最高訪花頻率出現(xiàn)在不同的時間段，其中黃麻葉鳳仙花為12：00—13：00之間（圖4），高達50 times·h-1，金鳳花為15：00—16：00之間（圖5），高達92 times·h-1。并且，訪花的停留時間也有些許差異，前者訪花時較短（3～6 s），后者訪花時間較長（7～10 s）。從傳粉昆蟲體型特征來看，中華蜜蜂胸高約（4.0±0.30） mm，均大于兩種植物的傳粉通道高 ［（3.35±0.36）、（3.86±0.70） mm］，可以接觸到花粉完成授粉行為，喙長約2.8 mm，有利于取食花距里的花蜜。訪花時，花粉會附著在昆蟲的翅膀、背部和胸部。第二，黑盾胡蜂和金環(huán)胡蜂同樣是兩種鳳仙花的共同傳粉昆蟲，它們同屬于胡蜂屬，訪花頻率僅次于中華蜜蜂，但其訪花高峰期時間段與中華蜜蜂保持一致，均在10：00—16：00之間，最高訪花頻率也出現(xiàn)在不同的時間段，其中黃麻葉鳳仙花為12：00—13：00之間（圖4），高達23 times·h-1，金鳳花為15：00—16：00之間（圖5），高達45 times·h-1。并且，兩者的胸高分別為（5.80±0.20）、（6.20±0.30） mm，均大于兩種鳳仙花通道高［（3.35±0.36）、（3.86±0.70） mm］，所以訪花時，攜帶的花粉會附著在昆蟲的背部以及翅膀上。第三，作為金鳳花的傳粉者，來自熊峰屬的灰熊蜂和三條熊蜂的訪花高峰期均集中在13：00—15：00之間（圖5），停留時間為7～10 s，訪花頻率最高時可達4 times· h-1。從昆蟲體型來看，灰熊峰和三條熊峰的胸高分別為（6.5±0.50）、（5.70±0.40） mm，均大于金鳳花的傳粉通道高（3.86±0.70） mm，所以傳粉時花粉會附著昆蟲的背部以及翅膀上。值得注意的是，兩種昆蟲喙的長度分別為3.1、7.1 mm，均遠遠短于金鳳花的花距長度（22.7 mm）。第四，作為金鳳花的傳粉昆蟲，長喙天蛾訪花高峰期集中在8：00—11：00之間（圖5），停留時間為8～28 s，訪花頻率最高時達4 times·h-1。長喙天蛾是金鳳花6種傳粉昆蟲里體型較大的一種，胸高約有7.10 mm，遠大于傳粉通道高（3.86±0.70） mm，但是其屬于花外傳粉，不會進入到花內(nèi)，所以其傳粉效率比較低效。因此，雖然長喙天蛾喙的長達38.8 mm，比金鳳花的花距（22.7 mm）還要長，但只能花外傳粉，因此其訪花行為導致長喙天蛾僅有前半部分身體有機會接觸到花粉，包括長喙、頭部和復眼等部位。

2.5 花粉/胚珠比（P/O）

胚珠數(shù)、花粉數(shù)和花粉胚珠比在兩種植物里差異顯著。胚珠數(shù)在黃麻葉鳳仙花 （16.67±1.68）和金鳳花（8.97±3.45）呈現(xiàn)極顯著性差異（t=10.807，Plt;0.01），兩者的最高值相差近2倍?；ǚ哿?shù)在黃麻葉鳳仙花（135 200±19 694）和金鳳花（38 133±14 537）間呈現(xiàn)極顯著性差異（t = 21.719，Plt;0.01），最高值相差近3倍。此外，花粉/胚珠比的數(shù)值黃麻葉鳳仙花（8 477 ± 2 220）和金鳳花（4 440±1 848）間也呈現(xiàn)極顯著性差異（t=7.655，Plt;0.01）。根據(jù)Cruden（1977）的標準來判斷，兩種植物均為專性異交繁育系統(tǒng)。

2.6 人工授粉實驗

2.6.1 繁育系統(tǒng)實驗"本研究做了6種不同的授粉處理的繁育系統(tǒng)實驗，兩種鳳仙花的坐果率均有明顯不同（表3）。由于自動自交和無融合繁殖處理均未觀察收集到果實，故不列入分析比較。同時，在人工自交授粉、同株異花授粉、異株異花授粉3種處理方式下，金鳳花的坐果率明顯比黃麻葉鳳仙花高。黃麻葉鳳仙花3種處理方式的坐果率分別為46%、56%、63%，均與自然結(jié)實率（53%）無顯著性差異；雖然金鳳花的坐果率普遍增高，分別為73%、86%、90%，但與自然結(jié)實率（83%）也均無顯著性差異。

2.6.2 人工雜交授粉實驗

為揭示同域分布的兩種同屬近緣伴生居群間未發(fā)現(xiàn)種間自然雜交個體的現(xiàn)象，本研究完成了這兩種植物的人工異花授粉雜交實驗，結(jié)果表明兩者的花粉和柱頭之間的識別通道有明顯障礙，存在著明顯的種間雜交不育。人工授粉后，兩種植物的花朵均表現(xiàn)為早落，具體表現(xiàn)如下：人工授粉后的第1天，花萼和花瓣凋落，僅剩子房；第2天后子房明顯膨大；持續(xù)到第5天后，子房膨大停止；第7天時子房干癟萎蔫凋落，解剖后，沒有觀察到種子。

3"討論與結(jié)論

3.1 開花物候?qū)鞣凵飳W的影響

第一，本文增補了黃麻葉鳳仙花和金鳳花在滇中地區(qū)同域分布的新記錄，為該屬物種多樣性及生物地理學研究提供了新資料，也為該屬同域分布物種的傳粉生物學提供了研究依據(jù)。同時，其分布具有垂直海拔分布的特征，這與在四川峨眉山產(chǎn)的14種風仙花的分布現(xiàn)象一致（陳藝林，2002）。

第二，本文研究的兩種植物的花果期同步，集中在8—11月，花期長達120天，如此長的花期使植物能夠有充足的時間進行繁殖，保證植株在面對惡劣環(huán)境時能夠做出緩沖，降低惡劣的環(huán)境對于植株繁衍的影響（周正立等，2005）。植物同步開花行為還被視作調(diào)節(jié)異交水平的影響因子（Herrerías-Diego et al.， 2006），兩種鳳仙花花期完全重合，相對能增加吸引到的傳粉昆蟲種類、數(shù)量，以此提高每種植物傳粉效率和生殖成功的機率。但同時，這也增加了傳粉昆蟲的競爭機率，從而影響某種植物傳粉昆蟲的訪花頻率，從而影響傳粉效率（紅雨和劉強，2006）。所以兩種鳳仙花的花果期同步，雖然可以增加其傳粉昆蟲的種類和數(shù)量，但是也加劇了對昆蟲資源的競爭壓力（Grey-Wilson， 1980；Boas et al.， 2013；Ruchisansakun et al.， 2016；Singer amp; Sazima， 2001）。

3.2 兩種鳳仙花屬植物的傳粉綜合征分化

本文研究的兩種植物具有相似的花形態(tài)特征，包括株型相似、花型較大、花色為黃色系、均具花距和花蜜、有顯著的花通道和雄蕊異熟等特征，表現(xiàn)出明顯的吸引傳粉昆蟲特征 （Grey-Wilson，1980；Wilson amp; Thomson， 1991；Ruchisansakun et al.， 2016；Abrahamczyk et al.， 2017）。但是，它們依然表現(xiàn)出不同的傳粉綜合征，主要是由于花距形態(tài)差異明顯。短花距的黃麻葉鳳仙花只表現(xiàn)出明顯的蜜蜂傳粉綜合征，但長花距的金鳳花還多吸引了具長口器昆蟲的傳粉綜合征。因此，這兩個物種的花距差異性特征決定了它們傳粉綜合征的分化，這也是同域分布近緣物種保持獨立演化的因素之一（Grey-Wilson， 1980；Ruchisansakun et al.， 2016）。

第一，兩種鳳仙花能夠吸引中華蜜蜂和兩種胡蜂作為傳粉者，因為它們符合蜜蜂傳粉綜合征，包括開黃色的花、具有漏斗狀唇瓣和寬闊的訪花通道，旗瓣深寬，翼瓣兜帽狀（Grey-Wilson， 1980；Wilson amp; Thomson， 1991）。因此，本研究證實了除非洲外的鳳仙花屬植物，蜜蜂是它們常見的傳粉者（Rust， 1977；Schemske， 1984；Kato， 1988；Kato et al.， 1991；Wilson， 1995；Tian et al.， 2004；Sreekala et al.， 2008， 2011；Ramasubbu et al.， 2011；Mohandass， 2013）。在我國產(chǎn)的其他鳳仙花屬植物中，也有報道這兩種鳳仙花所具有的傳粉綜合征（Tian et al.， 2004；肖樂希，2009；于勝祥，2012；鐘云芳等，2014；Li BZ et al.， 2021）。值得一提的是，尚未有關(guān)于胡蜂屬作為鳳仙花屬植物傳粉者的研究，這兩種胡蜂均屬于膜翅目胡蜂科，身體烏黑發(fā)亮，有黃條紋和成對的斑點，為具強螫針的蜂類，當?shù)厮追Q“大馬蜂”或“黃馬蜂”，常用于炮制藥酒。

第二，金鳳花除中華蜜蜂和胡蜂為其傳粉以外，還有3種特有的傳粉者，包括2種熊蜂和1種長喙天蛾。這3種昆蟲專性拜訪具有長距的金鳳花，對具短距的黃麻葉鳳仙花視而不見。這是因為前者的花通道較寬，具漏斗狀唇瓣且擁有長花距等花形態(tài)特征，均符合天蛾傳粉綜合征和長喙昆蟲傳粉綜合征（Grey-Wilson， 1980；Wilson amp; Thomson， 1991），證實了鳳仙花屬的花距形態(tài)是傳粉綜合征的重要特征之一（Tian et al.， 2004；Wang et al.， 2013）。此外，有研究認為長距也是鳳仙花屬植物吸引蝶類的傳粉綜合征（Grey-Wilson， 1980；Wilson amp; Thomson， 1991），但本研究并未觀察到蝶類對金鳳花的傳粉行為。這一點與Vandelook等（2019）研究過的56種鳳仙花屬植物的傳粉綜合征類似，即僅憑花形態(tài)來預測傳粉綜合征是不夠的，還需要結(jié)合野外實地觀察來判斷。

3.3 兩種植物的花距差異是傳粉綜合征分化的重要因素

本研究發(fā)現(xiàn)，兩種植物的花距特征差異顯著導致其傳粉昆蟲種類分化明顯。金鳳花的花距較長，花蜜量也更高，為傳粉昆蟲提供了更多的報酬，可以吸引6種傳粉昆蟲。相比之下，黃麻葉鳳仙花的花距較短，花蜜量也較少，僅有3種傳粉昆蟲。本文認為造成兩種鳳仙花傳粉昆蟲種類和訪花頻率差異的主要原因是它們特殊的花器官——花距（Pyke， 1982；Gómez， 2003；Liu amp; Huang， 2013；Horˇák amp; Janecˇek， 2021）。這是因為花距長度直接影響不同喙長傳粉昆蟲的訪花行為，同時也影響花蜜量（Gómez， 2003；Pyke， 2016；路廣梅等，2021）。在近緣物種中，過低的花蜜量會使傳粉者處于競爭劣勢（Pyke， 1982；Gómez， 2003），從而影響傳粉者的訪花頻率（路廣梅等， 2021）。此外，已有研究表明長花距吸引著長喙傳粉昆蟲（Willmer， 2011；Li DF et al.， 2021），故金鳳花能吸引長口器熊蜂和天蛾來傳粉?；ň嗟拈L短在這兩種同域分布鳳仙花屬植物的物種分化中發(fā)揮了重要作用，也是同域分布環(huán)境下近緣物種繁育生殖順利的補充機制。本文的研究結(jié)果不僅證實了花蜜含量影響了昆蟲的拜訪頻率（Vandelook et al.， 2109；劉南南等，2020），也支持花距形態(tài)是鳳仙花屬植物傳粉綜合征的重要組成部分（Tian et al.，2004；肖樂希，2009；于勝祥，2012；鐘云芳等，2014；Horˇák amp; Janecˇek， 2021）。

3.4 兩種植物傳粉昆蟲行為差異的傳粉生物學意義

本研究證實了亞洲鳳仙花屬植物的泛化傳粉機制（Tian et al.， 2004；毛志斌等，2011；鐘云芳等，2014；Abrahamczyk et al.， 2017；Li BZ et al.， 2021），并且兩種鳳仙花的共享傳粉昆蟲存在行為差異。本文發(fā)現(xiàn)兩種鳳仙花的共同傳粉昆蟲訪花頻率，集中在10：00—16：00之間。其中，最高訪花頻率出現(xiàn)在不同的時間段，黃麻葉鳳仙花為12：00—13：00之間，金鳳花為15：00—16：00之間。這樣的特殊性訪花規(guī)律由于動植物之間的協(xié)同進化所產(chǎn)生（Varassin et al.， 2001；Gegear et al.， 2007；Pyke， 2016；Stevenson et al.， 2017），可以保證同域分布近緣物種的傳粉昆蟲資源分配最優(yōu)化，可以最大限度保證傳粉昆蟲的利用率（Singer amp; Sazima， 2001；Boas et al.， 2013）。同時，共同傳粉昆蟲的訪花停留時間在金鳳花上更長，這是由于其花距較長擁有更多的花蜜。因此，昆蟲訪花時吸取花蜜的時間也變長了，借此增加傳粉效率（Tian et al.， 2004；Wang et al.， 2013；Li DF et al.， 2021）。此外，熊蜂和長喙天蛾身為金鳳花特有的傳粉昆蟲，但訪花頻率遠低于3種共同的傳粉昆蟲。熊蜂雖然訪花頻率低，但其身軀龐大，每次可以攜帶大量的花粉，是重要的傳粉昆蟲。長喙天蛾的訪花頻率集中在早上8：00—10：00，并且在所有傳粉昆蟲里僅有長喙天蛾為花外傳粉，這與瑤山鳳仙花（Impatiens macrovexilla）（肖樂希，2009）和側(cè)穗鳳仙花（I. lateristachys）（毛志斌等，2011）的觀察一致。

3.5 兩種植物的繁育系統(tǒng)特征

第一，本研究結(jié)合繁育系統(tǒng)實驗和P/O的結(jié)果表明，兩種植物均為專性異交型，雖自交親合，但自然狀態(tài)下無法完成自花自交，可通過傳粉者的活動實現(xiàn)同株異花自交，傳粉必須依賴傳粉者，這與其他鳳仙花屬植物的研究結(jié)果是一致的（肖樂希，2009；鐘云芳等，2014； Ruchisansakun et al.， 2016）。不過，現(xiàn)有資料表明，在鳳仙花屬里，具有自交和異交授粉的種類里，P/O的數(shù)值并沒有明顯差異（Lozada-Gobilard et al.， 2019）。因此，根據(jù)花粉胚珠比值差異來預測植物的繁育系統(tǒng)傾向仍需更多資料來澄清。

第二，通過為兩種植物進行人工授粉（同株異花、異株異花）可以增加其坐果率，進一步證實了這雌雄異熟的鳳仙花屬植物依賴于傳粉者的訪問，并且會受到傳粉者的訪花頻率限制（Stanton amp; Young， 1994）。同時，兩種鳳仙花的人工自交坐果率均低于對照組，說明它們更傾向于異交優(yōu)勢。在本文完成的自動自交和無融合繁殖實驗中，兩種鳳仙花均未結(jié)實。這是由于其特殊的合生雄蕊結(jié)構(gòu)決定了雌雄異熟的繁育特征，無法完成自動自交，構(gòu)成了植物繁殖過程中的 “自我保護”，防止近親繁殖的有害影響（Li et al.， 2001）。無融合繁殖未結(jié)實這一結(jié)果表明了這兩種鳳仙花的傳粉成功必需要傳粉昆蟲的介入。因此，本文揭示了兩種鳳仙花的生殖規(guī)律，即均雖然自交親和，但無法完成自動自交行為，并且其生殖繁衍需要傳粉昆蟲作為媒介完成傳粉行為，從而實現(xiàn)異交授粉提高坐果率。這在華鳳仙（I. chinensis）（肖樂希和劉克明，2009）、瑤山鳳仙花（肖樂希，2009）、海南鳳仙花（I. hainanensis）（鐘云芳等，2014）以及東南亞同域分布的7種鳳仙花屬植物（Ruchisansakun et al.， 2016）的傳粉生物學研究中也均得到證實。

第三，本文發(fā)現(xiàn)兩種鳳仙花存在生殖隔離機制。雖然其共享3種傳粉者，但是其表現(xiàn)為明顯的錯峰訪花，并且花通道差異決定了傳粉者攜帶花粉的部位不一致。因此，這兩個同域分布的近緣物種可以通過部分傳粉媒介和花形態(tài)差異在一定程度上維持生殖隔離。對兩種植物的人工雜交授粉實驗表明，花粉和柱頭識別通道在兩個種間存在明顯的障礙，存在著同域分布近緣種間雜交不親和的現(xiàn)象，解釋了本文研究的同域分布于梁王山的兩種植物居群里沒有觀察到明顯的種間雜交后代個體的原因。同理，Ruchisansakun等（2016）對東南亞同域分布的7種鳳仙花和Kato等（1991）對同域分布的4種植物傳粉生物學的觀察發(fā)現(xiàn)，即同域分布的近緣物種對共同傳粉者的利用方式差異導致存在生殖隔離現(xiàn)象。因此，本文選擇同域分布的鳳仙花屬近緣物種開展傳粉綜合征、傳粉昆蟲行為和繁育系統(tǒng)的對比研究，有助于揭示傳粉生態(tài)適應性和物種分化之間的關(guān)系（Cruden， 1977；Lloyd amp; Yates， 1982；Singer amp; Sazima，2001）。

綜上所述，本文以中國特有種黃麻葉鳳仙花和金鳳花的同域分布居群為研究對象，通過野外調(diào)查，首次揭示了兩種植物的開花物候、傳粉綜合征、傳粉昆蟲行為和繁育系統(tǒng)特征。結(jié)果表明，花距是同域分布的兩種伴生植物傳粉綜合征的關(guān)鍵組成，決定了它們各自擁有不同的傳粉昆蟲種類和訪花行為異同，均表現(xiàn)出明顯的異花授粉繁育系統(tǒng)且種間存在雜交不親和現(xiàn)象。因此，本文結(jié)果驗證了亞洲分布鳳仙花屬植物的泛化傳粉機制（Abrahamczyk et al.， 2017；Li BZ et al.， 2021），以及花距形態(tài)是傳粉綜合征分化的重要因素（Pyke， 1982）。鑒于亞洲鳳仙花屬種類豐富且同域分布現(xiàn)象廣泛，若想進一步了解其傳粉綜合征分化以及傳粉昆蟲資源分配等問題，還需要開展更多的研究工作。

致謝"實驗設(shè)計得到中國科學院昆明植物研究所任宗昕博士的指導；本文實驗材料的物種鑒定得到了中國科學院植物研究所于勝祥博士的幫助。野外調(diào)查工作得到西南林業(yè)大學在讀研究生田琴和段涵寧以及在讀本科生邵成艷等同學和澄江市林業(yè)和草原局陳敏工程師、市中醫(yī)院李得醫(yī)生、市職業(yè)中學李翔老師的協(xié)助。在此一并謹致謝意。

參考文獻：

ABRAHAMCZYK S， HUMPHREYS AM， TRABERT F， et al.， 2021. Evolution of brood-site mimicry in Madagascan Impatiens （Balsaminaceae） "［J］. Perspec Plant Ecol Evol Syst， 49： 125590.

ABRAHAMCZYK S， LOZADA-GOBILARD S， ACKERMANN M， et al.， 2017. A question of data quality—testing pollination syndromes in Balsaminaceae "［J］. PLoS ONE， 12（10）： e0186125.

AKIYAMA S， 1991. Taxonomic notes of the east Himalayan species of Impatiens （Balsaminaceae） "［J］. Himalayan Plants， 2： 67-94.

BARTO?M， JANECˇEK?， 2014. Pollinator-induced twisting of flowers sidesteps floral architecture constraints "［J］. Curr Biol， 24（17）： R793-R795.

BOAS JCV， FAVA WS， LAROCA S， et al.， 2013. Two sympatric Byrsonima species （Malpighiaceae） differ in phenological and reproductive patterns "［J］. Flora， 208（5/6）： 360-369.

CHEEK M， FISCHER E， 1999. A tuberous and epiphytic new species of Impatiens （Balsaminaceae） from Southwest Cameroon ［J］. Kew Bul， 54（2）： 471-475.

CHEN YL， 2002. Balsaminaceae "［M］// QIAN ZS， CHEN HY， LING R， et al. Flora Reipublicae Popularis Sinicae. Beijing： Science Press： 47（2）. "［陳藝林， 2002. 鳳仙花科 ［M］//錢崇澍， 陳煥鏞， 林鎔， 等. 中國植物志. 北京： 科學出版社： 47（2）.］

CRUDEN RW， 1977. Pollen-ovule ratios： A conservative indicator of breeding systems in flowering plants "［J］. Evolution， 31（1）： 32-46.

DUAN HN， TIAN Q， WANG YP， et al.， 2022. Diversity and conservation of medicinal vascular plants in Chengjiang County of Yunnan Province "［J］. J W Chin For Sci， 51（3）： 107-113. "［段涵寧， 田琴， 王艷萍， 等， 2022. 云南省澄江縣藥用維管植物多樣性及保護利用初探 ［J］. 西部林業(yè)科學， 51（3）： 107-113.］

GEGEAR RJ， MANSON JS， THOMSON JD， 2007. Ecological context influences pollinator deterrence by alkaloids in floral nectar "［J］. Ecol Lett， 10（5）： 375-382.

GMEZ JM， 2003. Herbivory reduces the strength of pollinator-mediated selection in the mediterranean herb Erysimum mediohispanicum： Consequences for plant specialization "［J］. Am Nat， 162（2）： 242-256.

GREY-WILSON C， 1980. Impatiens of Africa "［M］. The Netherlands： Balkema： CRC Press.

HERRERAS-DIEGO Y， QUESADA M， STONER KE， et al.， 2006. Effects of forest fragmentation on phenological patterns and reproductive success of the tropical dry forest tree Ceiba aesculifolia ［J］. Conserv Biol， 20（4）： 1111-1120.

HEINRICH B， 1979. Resource heterogeneity and patterns of movement in foraging bumblebees "［J］. Oecologia， 40（3）： 235-245.

HONG Y， LIU Q， 2006. A study on the pollination biology of Paeonia lactiflora Pall. ［J］. Guihaia， 26（2）： 120-124. ［紅雨， 劉強， 2006. 芍藥的傳粉生物學研究 ［J］. 廣西植物， 26（2）： 120-124.］

HORˇáK D， JANECˇEK?， 2021. A geographical perspective on the relationship between Impatiens spur lengths and bill lengths of sunbirds in Afrotropical mountains "［J］. Ecol Evol， 11（7）： 3120-3129.

JANSSENS SB， KNOX EB， HUYSMANS S， et al.， 2009. Rapid radiation of Impatiens （Balsaminaceae） during Pliocene and Pleistocene： result of a global climate change "［J］. Mol Phylogenet Evol， 52（3）： 806-824.

KATO M， 1988. Bumblebee visits to Impatiens spp.： pattern and efficiency "［J］. Oecologia， 76（3）： 364-370.

KATO M， ITINO T， HOTTA M， et al.， 1991. Pollination of four Sumatran Impatiens species by hawkmoths and bees "［J］. Tropics， 1（1）： 59-73.

KULLOLI SK， RAMASUBBU R， SREEKALA AK， et al.， 2009. Reproductive ecology of Impatiens campanulata Wight — a rare and endemic balsam of southern Western Ghats "［J］. Ecol Environ Conserv， 15（2）： 235-239.

KULLOLI SK， SREEKALA AK， PANDURANGAN AG， 2011. Pollination biology and resupination of Impatiens grandis （Balsaminaceae）： An endemic balsam of Southern Western Ghats "［J］. J Paleolimnol， 47（1）： 23.

LI BZ， LI ZF， XIANG MD，et al.， 2021. Pollination ecology of Impatiens uliginosa （Balsaminaceae） endemic to China "［J］. Taiwania， 66（3）： 298-306.

LI DF， YAN XC， LIN Y， et al.， 2021. Do flowers removed of either nectar or pollen attract fewer bumblebee pollinators？ An experimentaltest in Impatiens oxyanthera "［J］. AoB Plants， 13（4）： plab029.

LI QJ， XU ZF， KRESS WJ， et al， 2001. Flexible style that encourages outcrossing "［J］. Nature， 410（6827）： 432-432.

LIU CQ， HUANG SQ， 2013. Floral divergence， pollinator partitioning and the spatiotemporal pattern of plant-pollinator interactions in three sympatric Adenophora species "［J］. Oecologia， 173（4）： 1411-1423.

LIU NN， XIAO HW， CHEN XH， et al.， 2020. Nectar secretion characteristics and their effects on insect pollination of Goodyera foliosa， a nectar rewarding orchid "［J］. J Trop Subtrop Bot， 28（3）： 265-270. "［劉南南， 肖漢文， 陳興惠， 等， 2020. 多葉斑葉蘭花蜜特征和分泌規(guī)律及其對昆蟲訪花的影響 ［J］. 熱帶亞熱帶植物學報， 28（3）： 265-270.］

LLOYD DG， YATES JMA， 1982. Intrasexual selection and the segregation of pollen and stigmas in hermaphrodite plants， exemplified by Wahlenbergia albomarginata （Campanulaceae） "［J］. Evolution， 36（5）： 903-913.

LOZADA-GOBILARD S， WEIGEND M， FISCHER E， et al.， 2019. Breeding systems in Balsaminaceae in relation to pollen/ovule ratio， pollination syndromes， life history and climate zone "［J］. Plant Biol， 21（1）： 157-166.

LU GM， LU NN， MA Y， et al.， 2021. Floral traits and their manipulation of foraging behaviors of pollinators of two sympatric Pedicularis species "［J］. J Lanzhou Univ （Nat Sci）， 57（3）： 338-343. "［路廣梅， 路寧娜， 馬妍， 等， 2021. 同域分布兩種馬先蒿植物的花特征及其對傳粉昆蟲訪花行為的影響 ［J］. 蘭州大學學報（自然科學版）， 57（3）： 338-343.］

MAKOTO K， TAKAO I， MITSURU H， et al.， 1991. Pollination of four sumatran Impatiens species by hawkmoths and bees "［J］. Tropics， 1（1）： 59-73.

MAO ZB， BOEHLER C， GE XJ， 2011. Pollination ecology and breeding system of Impatiens lateristachys （Balsaminaceae） endemic to China "［J］. Guihaia， 31（2）： 160-166. "［毛志斌， Cedric Boehler， 葛學軍， 2011. 側(cè)穗鳳仙花的傳粉生態(tài)和繁育系統(tǒng) ［J］. 廣西植物， 31（2）： 160-166.］

MOHANDASS D， 2013. Pollination ecology of Impatiens rufescens （Balsamineae） — an endemic annual herb from Nilgiri Mountains， Western Ghats， India "［J］.Int J Ecol Environ Sci， 39（1）： 59-65.

NIENHUIS C， STOUT J， 2009. Effectiveness of native bumblebees as pollinators of the alien invasive plant Impatiens glandulifera （Balsaminaceae） in Ireland "［J］. J Pollination Ecol： 1-11. DOI：10.26786/1920-7603（2009）1.

PYKE GH， 2016. Floral nectar： pollinator attraction or manipulation？ "［J］. Trends Ecol Evol， 31（5）： 339-341.

PYKE GH， 1982. Local geographic distributions of bumblebees near Crested Butte， Colorado： competition and community structure ［J］. Ecology， 63（2）： 555-573.

RAHELIVOLOLONA EM， FISCHER E， JANSSENS SB， et al.， 2018. Phylogeny， infrageneric classification and species delimitation in the Malagasy Impatiens （Balsaminaceae） "［J］. PhytoKeys， （110）： 51-67.

RUCHISANSAKUN S， MERTENS A， JANSSENS SB， et al.， 2021. Evolution of pollination syndromes and corolla symmetry in Balsaminaceae reconstructed using phylogenetic comparative analyses "［J］. Ann Bot， 127（2）： 267-280.

RUCHISANSAKUN S， VANDER NIET T， JANSSENS SB， et al.， 2016. Phylogenetic analyses of molecular data and reconstruction of morphological character evolution in Asian Impatiens section Semeiocardium （Balsaminaceae） ""［J］. Syst Bot， 40（4）： 1063-1074.

RUST RW， 1977. Pollination in Impatiens capensis and Impatiens pallida （Balsaminaceae） "［J］. Bull Torrey Bot Club， 104： 361-367.

SCHEMSKE DW， 1978. Evolution of reproductive characteristics in Impatiens （Balsaminaeeae）： The significance of cleistogamy and chasmogamy "［J］. Ecology， 59（3）： 596-613.

SCHEMSKE DW， 1984. Population structure and local selection in Impatiens pallida （Balsaminaceae）， a selfing annual "［J］. Evolution， 38（4）： 817-832.

SINGER RB， SAZIMA M， 2001. The pollination mechanism of three sympatric Prescottia （Orchidaceae： Prescottinae） species in southeastern Brazil "［J］. Ann Bot， 88（6）： 999-1005.

SONG YX， XIAO Y， PENG S， et al.， 2021. Two new species of Impatiens from China， and taxonomic insights into the Longifilamenta Group， which is endemic to China "［J］. Plants （Basel， Switzerland）， 10（8）： 1697.

SREEKALA AK， PANDURANGAN AG， RAMASUBBU R， et al.， 2008. Reproductive biology of Impatiens coelotropis Fisher， a critically endangered balsam from the Southern Western Ghats "［J］. Curr Sci， 95（3）： 386-388.

SREEKALA AK， RAMASUBBU R， PANDURANGAN AG， et al.， 2011. Pollination biology of Impatiens cuspidate Wight and Arn. （Balsaminaceae）， a rare and endemic balsam of the Western Ghats， India "［J］. J Threat Taxa， 3（6）： 1818-1825.

STANTON ML， YOUNG HJ， 1994. Selecting for floral character associations in wild radish， Raphanus sativus ""L. ［J］. J Evolution Biol， 7（3）： 271-285.

STEVENSON PC， NICOLSON SW， WRIGHT GA， 2017. Plant secondary metabolites in nectar： impacts on pollinators and ecological functions "［J］. Funct Ecol， 31（1）： 65-75.

TAN YH， LIU YN， JIANG H， et al.， 2015. Impatiens pandurata （Balsaminaceae）， a new species from Yunnan， China "［J］. Bot Stud， 56（1）： 1-6.

TIAN JP， LIU KM， HU GW， 2004. Pollination ecology and pollination system of Impatiens reptans （Balsaminaceae） endemic to China "［J］. Ann Bot， 93： 167-175.

TOKUDA N， HATTORI M， ABE K，et al.， 2015. Demonstration of pollinator-mediated competition between two native Impatiens species， Impatiens noli-tangere and I. textori （Balsaminaceae） "［J］. Ecol Evol， 5（6）： 1271-1277.

VANDELOOK F， JANSSENS SB， GIJBELS P， et al.， 2019. Nectar traits differ between pollination syndromes in Balsaminaceae "［J］. Ann Bot， 124（2）： 269-279.

VARASSIN IG， TRIGO JR， SAZIMA M， 2001. The role of nectar production， flower pigments and odour in the pollination of four species of Passiflora （Passifloraceae） in south-eastern Brazil "［J］. Bot J Linn Soc， 136（2）： 139-152.

VERVOORT A， CAWOY V， JACQUEMART AL， 2011. Comparative reproductive biology in co-occurring invasive and native Impatiens species "［J］. Int J Plant Sci， 172（3）： 366-377.

WALLER DM， 1980. Environmental determinants of outcrossing in Impatiens capensis （Balsaminaceae） "［J］. Evolution， 34（4）： 747-761.

WANG JS， LU YF， XU YL， et al.， 2020. Impatiens wuyiensis （Balsaminaceae）， a new species from Fujian of Southeast China， based on morphological and molecular evidences "［J］. Bot Stud， 61（1）： 1-12.

WANG Q， LI YX， PU XZ， et al.， 2013. Pollinators and nectar robbers cause directional selection for large spur circle in Impatiens oxyanthera （Balsaminaceae） "［J］. Plant Syst Evol， 299（7）： 1263-1274.

WILLMER P， 2011. Pollination and floral ecology "［M］. Princeton： Princeton University Press.

WILSON P， 1995. Selection for pollination success and the mechanical fit of Impatiens flowers around bumblebee bodies "［J］. Biol J Linn Soc， 55（4）： 355-383.

WILSON P， THOMSON JD， 1991. Heterogeneity among floral visitors leads to discordance between removal and deposition of pollen "［J］. Ecology， 72（4）： 1503-1507.

XIAO LX， 2009. Studies on pollination biology of four "Impatiens L. plants "［D］. Changsha： Hunan Normal University. "［肖樂希， 2009. 四種鳳仙花屬（Impatiens L.）植物的傳粉生物學研究 ［D］. 長沙： 湖南師范大學.］

XIAO LX，LIU KM， 2009. Floral traits and pollination system of Impatiens chinensis （Balsaminaceae） "［J］. Bull Bot Res， 29（2）： 164-168. "［肖樂希， 劉克明， 2009. 華鳳仙花部特征和傳粉系統(tǒng)研究 ［J］. 植物研究， 29（2）： 164-168.］

YU SX， 2012. Chinese Impatiens "［M］. Beijing： Peking University Press： 1-215. "［于勝祥， 2012. 中國鳳仙花 ［M］. 北京： 北京大學出版社： 1-215.］

YU SX， JANSSENS SB， ZHU XY， et al.， 2016. Phylogeny of Impatiens （Balsaminaceae）： integrating molecular and morphological evidence into a new classification "［J］. Cladistics， 32（2）： 179-197.

YUAN TH， CHEN Y， YU S， et al.， 2022. Impatiens liupanshuiensis （Balsaminaceae）， a new species from Guizhou， China "［J］. PhytoKeys， 192： 37-44.

YUAN YM， SONG YI， GEUTEN K， et al.， 2004. Phylogeny and biogeography of Balsaminaceae inferred from ITS sequences "［J］. Taxon， 53（2）： 391-404.

ZHONG YF， ZHANG Z， SONG XQ， et al.， 2014. Pollination biology of Impatiens hainanensis （Balsaminaceae） populations at different altitudes "［J］. Biodivers Sci， 22（4）： 467-475. "［鐘云芳， 張哲， 宋希強， 等， 2004. 海南鳳仙花不同海拔種群的傳粉生物學 ［J］. 生物多樣性， 22（4）： 467-475.］

ZHOU ZL， LI ZJ， GONG WJ， et al.， 2005. Study on flowering biological characteristics of Populus euphratica and Populus euphratica "［J］. J Wuhan Bot Res， 23 （2）： 163-168. "［周正立， 李志軍， 龔衛(wèi)江， 等， 2005. 胡楊、灰葉胡楊開花生物學特性研究 ［J］. 武漢植物學研究， 23（2）： 163-168.］

（責任編輯"周翠鳴）

DOI： 10.11931/guihaia.gxzw202209008

張穎鐸， 朱永， 李青青， 等， 2024.

中國特有的兩種同域分布鳳仙花屬植物的傳粉生物學研究 ［Ｊ］.廣西植物， 44（4）： 741-755.ZHANG YD， ZHU Y， LI QQ， et al.， 2024.

Pollination biology of two Chinese endemic and sympatric Impatiens （Balsaminaceae） species ［J］.Guihaia， 44（4）： 741-755.

張穎鐸等： 中國特有的兩種同域分布鳳仙花屬植物的傳粉生物學研究

收稿日期： "2023-04-30"接受日期： 2023-06-19

基金項目： "國家自然科學基金（32060049）; 國家中醫(yī)藥管理局全國中藥資源普查項目（GZY-KJS-2018-004）。

第一作者： 張穎鐸（1998—），碩士研究生，研究方向為細胞生物學，（E-mail）1014770268@qq.com。

通信作者： "李璐，副研究員， 主要從事植物分類學和珍稀瀕危植物多樣性保護， （E-mail）lilu@swfu.edu.cn。