陳國柱

（1.西南林業(yè)大學(xué)云南省高原濕地保護修復(fù)與生態(tài)服務(wù)重點實驗室，昆明 650224；2.西南林業(yè)大學(xué)云南省滇池濕地生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站，昆明 650224；3.西南林業(yè)大學(xué)國家高原濕地研究中心/濕地學(xué)院，昆明 650224）

云貴高原地處喀斯特地貌區(qū)域，獨特的巖溶地下河和出露巖溶泉是該區(qū)魚類演化的關(guān)鍵物質(zhì)基礎(chǔ)。巖溶水體常因營養(yǎng)貧乏而使餌料資源受限。長期演化中，土著魚類以特化形式適應(yīng)了此類棲息地，而外來入侵種能否或如何適應(yīng)這種棲息地是有待探明的重要科學(xué)問題。浮游動物豐度被認為是制約依賴于浮游動物為食的魚類仔稚魚早期存活的關(guān)鍵生態(tài)因子（殷名稱，1991）。在巖溶水體中，極低的浮游動物豐度將是考驗入侵魚類仔稚魚早期生存的關(guān)鍵性因素，觀察入侵魚類仔稚魚在餌料資源不足生境中的適應(yīng)策略將有助于揭示其關(guān)鍵入侵生態(tài)學(xué)機制。

星云湖是云南九大高原湖泊之一，面積30 余km2，近代以來陷入了重度富營養(yǎng)化污染及大量入侵種入侵的雙重困境。盡管如此，在湖周廣闊的面山區(qū)域分布著相當豐富的巖溶泉，當?shù)亓?xí)慣稱為“龍?zhí)丁保S多土著魚類孑遺種群得以保存，如長臀云南鰍Yunnanilus analis、長鰾盤Discogobio macrophysallidos（金錦錦等，2021）。這些水體水質(zhì)清冽但營養(yǎng)貧乏，初步調(diào)查顯示其浮游動物豐度周年維持在極低水平。然而，在長期的觀察中發(fā)現(xiàn)，入侵種食蚊魚Gambusia affinis在許多泉眼中已形成穩(wěn)定種群。食蚊魚是世界入侵范圍最廣泛的小型魚類（Krumholz，1948；陳國柱等，2008a），1920s 經(jīng)上海引入中國大陸（潘炯華等，1980），它對云貴高原泉潭生境的入侵可能對該區(qū)關(guān)鍵生物多樣性造成重要的影響。Fairfax等（2007）指出，食蚊魚的入侵是美國荒漠地區(qū)以泉眼為主要棲息生境的小型特有魚類瀕危或滅絕的關(guān)鍵因素。作為入侵者，食蚊魚仔稚魚如何成功克服極低餌料豐度所帶來的困境？深入了解該問題將為理解食蚊魚在極端環(huán)境中的生存與擴散策略提供重要幫助。

本文以星云湖“天中”龍?zhí)度菏澄敏~種群為研究對象，針對其生境浮游動物豐度、仔稚魚食物組成及攝食策略等問題展開研究，以揭示食蚊魚仔稚魚對極低餌料豐度生境的適應(yīng)性及適應(yīng)策略，為進一步探索其早期生活史及入侵機制奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域

“天中”龍?zhí)度何挥谠颇鲜∮裣薪▍^(qū)大街鎮(zhèn)大營村村委會擺寨村以北、江華公路兩側(cè)，星云湖東南角（102°47′54.10″E，24°16′58.63″N，海拔1 776 m），自北向南記為1～5號龍?zhí)叮?號、5號龍?zhí)堕g直線距離約800 m。1號龍?zhí)蹲畲?，面積近50 m2，最大水深約2.5 m；其余4 個龍?zhí)缎钏嬖?～10 m2之間，最大水深約0.6 m，各以30～40 cm 寬出水水道與下游農(nóng)田灌溉渠道網(wǎng)連接。各龍?zhí)毒鶠楫數(shù)剞r(nóng)業(yè)主要灌溉水源。食蚊魚在3 號、4 號、5 號龍?zhí)兜臄?shù)量較多，2 號龍?zhí)遁^少，1 號龍?zhí)秳t因2020 年建造煙葉烘干房而硬化覆蓋了南側(cè)出水道，食蚊魚種群數(shù)量降至偶見。各龍?zhí)吨兄饕某了参餅楹谠錒ydrilla verticillata，在5—8 月可形成植被覆蓋水面，但常被當?shù)厝酥芷谛郧謇怼Ｔ谑卟耸斋@期，各龍?zhí)稙椴宿r(nóng)清洗蔬菜場所。流水周年不斷，在3 號龍?zhí)秾?cè)馬路旁山巖為一抽水房，定期抽水作為飲用水源。本研究以3 號、4 號龍?zhí)稙槭澄敏~樣品采集地；1～5 號龍?zhí)毒M行浮游動物樣品采集與分析。

1.2 樣品采集

2021—2022 年每年5 月底“天中”龍?zhí)秴^(qū)域食蚊魚開始繁殖，6 月初仔稚魚逐步增多，但較星云湖湖區(qū)的種群延后約1 個月。在食蚊魚繁殖盛期采集仔稚魚，并對應(yīng)在仔稚魚出現(xiàn)盛期（6—7月）、消失期（11 月）采集浮游動物樣品，以檢視其周年變動情況。

浮 游 動 物 樣 品 在2021 年6 月14 日、11 月14 日，2022 年6 月25 日、7 月16 日共采集4 次。采集時，以500 mL塑料量杯在龍?zhí)吨胁杉?0 L水樣，由13 號浮游動物采集網(wǎng)過濾濃縮至25 mL 水體后轉(zhuǎn)入50 mL離心管，即加入2～3 mL甲醛固定待檢。

魚類樣品采集在2021 年6 月14 日、6 月19 日，2022年6月25日、7月16日進行。以網(wǎng)孔2 mm，網(wǎng)口直徑40 cm的手抄網(wǎng)采集，10%甲醛固定待檢。

樣品分析在室內(nèi)進行。在顯微鏡下鑒定浮游動物種類，清點數(shù)量。在體視顯微鏡下解剖食蚊魚仔稚魚，鑒定及清點其消化道中食物種類、數(shù)量等。

食蚊魚體長9.5 mm以下或腹鰭未完全長成的仔稚魚對水體浮游動物餌料資源高度依賴。為探究特定貧營養(yǎng)水體對其早期攝食的影響，以體長＜9.5 mm的食蚊魚仔稚魚為研究對象，因此，文中若其無特別指出體長等的未性成熟個體，則依原文獻統(tǒng)一表述為幼魚。

1.3 數(shù)據(jù)處理

1.3.1 指標計算 以常規(guī)魚類攝食生態(tài)學(xué)指標（竇碩增，1996；薛瑩，金顯仕，2003）等進行分析：

出現(xiàn)頻率（F/%）=100Fi/Fs，式中，F(xiàn)i為某一食物種類在其消化道中出現(xiàn)的食蚊魚仔稚魚總數(shù)，F(xiàn)s為總檢查食蚊魚仔稚魚數(shù)。

數(shù)量百分比（N/%）=100Ni/Ns，式中，Ni為某一食物種類在食蚊魚仔稚魚消化道中的數(shù)量，Ns為食蚊魚仔稚魚消化道中各種食物種類總數(shù)。

攝食強度（ind./ind.）=某一食物種類在平均每尾食蚊魚仔稚魚消化道中的數(shù)量。

食物充塞度：以腸中食物團占據(jù)腸道的長短判定其所占腸道比例，定義為食物充塞度指數(shù)。完全空腸定為0，腸道充滿食物且前端略膨大定為1，分析時以食物團長度占據(jù)腸道比例在0～1 間連續(xù)定性取值。

特定餌料豐度（%）=食蚊魚仔稚魚消化道某種食物的數(shù)量/出現(xiàn)該種食物的食蚊魚仔稚魚消化道中食物的數(shù)量。

肥滿度（K）=100×體重/體長3（mg·mm-3）。

1.3.2 統(tǒng)計分析 單因素相似性分析（ANOSIM）比較年際、不同地點食蚊魚仔稚魚食物組成的差異性，顯著性水平設(shè)為α=0.05。

食蚊魚仔稚魚攝食策略分析采用Amundsen等（1996）修改的Costello（1990）圖形法，以特定餌料豐度（%）與出現(xiàn)頻率（%）作圖。利用該圖形分析攝食策略時，集中在右上角的餌料為主要餌料，左下角為稀有餌料；若餌料集中在左上角，則表明種內(nèi)個體間食物組成差異較大，而當餌料集中在右下角，則表明種內(nèi)個體間食物組成差異較小，重疊程度大；餌料集中在特定餌料豐度軸中線下側(cè)，且沿x軸方向分布，為廣食性策略；而餌料集中在中線上側(cè)，為狹食性策略。

2 結(jié)果

2.1 浮游動物豐度

2021—2022年4次調(diào)查中，各龍?zhí)吨懈∮蝿游镳D料豐度均維持在極低水平，僅2021 年6 月14 日1號龍?zhí)吨械呢S度達18.4 ind.·L-1（表1）。

表1 “天中”龍?zhí)度焊∮蝿游镓S度Table 1 Zooplankton abundance in the Tianzhong springs

各次調(diào)查總體均值未超過7 ind.·L-1，分別為6.98 ind.·L-1、1.14 ind.·L-1、0.76 ind.·L-1和2.92 ind.·L-1，周年均值為2.95 ind.·L-1。浮游動物中橈足類及其無節(jié)幼體占絕對數(shù)量優(yōu)勢，4 次調(diào)查分別占77.4%、68.4%、81.6%和53.4%。

2.2 食物組成

3 號龍?zhí)?021 年、2022 年食蚊魚仔稚魚消化道食物充塞度指數(shù)依次為0.78±0.09、0.72±0.13，4 號龍?zhí)兜臑?.41±0.26、0.66±0.12。整體均值為0.70±0.16，食物充塞度水平較高。

食蚊魚仔稚魚消化道中共檢出31 種食物類型：橈足類、卵及幼體在出現(xiàn)頻率、數(shù)量百分比上均占據(jù)了絕對優(yōu)勢（主要是鋸緣真劍水溞Eucylops serrulatus）（表2）；對橈足類的攝食強度分別為：3 號 龍 潭20.2 ind./ind.±11.7 ind./ind.（2021 年）、12.1 ind./ind.±5.7 ind./ind.（2022 年）；4 號 龍 潭4.1 ind./ind.±3.8 ind./ind.（2021 年）、4.1 ind./ind.±5.4 ind./ind.（2022年）。

表2 “天中”龍?zhí)度菏澄敏~仔稚魚食物組成Table 2 Food composition of larval-juvenile mosquitofish in Tianzhong Springs

3號龍?zhí)吨惺澄敏~仔稚魚在2021年、2022年檢出的食物多樣性指數(shù)分別為0.45±0.35（0～1.39）、0.13±0.26（0～0.94）。4號龍?zhí)稙?.54±0.44（0～1.30）、0.56±0.39（0～1.39）。在所有樣品中未檢出空腸個體（食物充塞度為0），而食物多樣性指數(shù)為0（僅攝食1種食物）的個體則達24.3%。

單因素相似性分析（ANOSIM）顯示，3、4 號龍?zhí)吨惺澄敏~仔稚魚各自年際間食物組成并未檢出具有統(tǒng)計學(xué)意義的差異（P＞0.05），R值分別為0.057、0.145；但兩地點間具有顯著差異（P＜0.01），R=0.201。

2.3 攝食策略

2021年，3號龍?zhí)吨惺澄敏~仔稚魚的主要食物是橈足類及其卵，其余食物種類雖多，但為稀有食物，表現(xiàn)出以橈足類及其卵為主要食物的狹食性策略（圖1：a）；4 號龍?zhí)吨?，橈足類表現(xiàn)出極高的特定餌料豐度，呈現(xiàn)明顯的狹食性策略（圖1：b）。

圖1 3號（a、c）和4號（b、d）“天中”龍?zhí)吨惺澄敏~仔稚魚攝食策略分析Fig.1 Feeding strategy of larval-juvenile mosquitofish in No.3 （a，c）and No.4 （b，d）Tianzhong Springs

2022 年，3 號龍?zhí)吨惺澄敏~仔稚魚食物種類少，橈足類為主要食物，呈現(xiàn)明顯的狹食性策略（圖1：c）；4 號龍?zhí)吨?，食蚊魚仔稚魚食物種類較多，且多數(shù)食物在特定餌料豐度中線下側(cè)，偏向于廣食性策略（圖1：d）。

2.4 肥滿度

在3 號、4 號龍?zhí)吨校澄敏~仔稚魚在2021 年、2022 年的肥滿度指數(shù)分別為2.1±0.2、2.2±0.2、2.2±2.6、2.1±2.8，總體均值為2.1±2.4。地點、年份間均無統(tǒng)計學(xué)差異。

3 討論

3.1 食蚊魚仔稚魚對低餌料豐度生境的適應(yīng)

當浮游動物餌料豐度低于一定水平，仔稚魚的存活就會受到嚴重影響（Houde，1987；Milleret al.，1988；殷名稱，1991）。對大鱗副泥鰍Paramisgurnus dabryanus（李新蕊等，2018）、花鱸Lateolabrax japonicus（謝仰杰等，2004）、大眼獅鱸Sander vitreus仔魚（Zornet al.，2020）的研究均顯示其餌料密度需大于100 ind.·L-1才能存活或獲得良好的生長狀況。美國密歇根湖湖灣春季大型浮游動物豐度較長時間低于5 ind.·L-1（Zornet al.，2020），是造成大眼獅鱸仔魚補充困難引發(fā)年際種群數(shù)量波動的關(guān)鍵因素（Mayet al.，2021）。

研究顯示，“天中”龍?zhí)度核w浮游動物豐度維持在極低水平，周年總體均值不超過3 ind.·L-1。這種餌料豐度水平對其他魚類仔稚魚的生存是危險因素，但對食蚊魚仔稚魚則并未構(gòu)成明顯的威脅。與金錦錦等（2020）的數(shù)據(jù)比較，“天中”龍?zhí)斗N群食蚊魚仔稚魚肥滿度指數(shù)與餌料較為豐富的滇池花紅園種群（＞300 ind.·L-1）并無統(tǒng)計學(xué)差異（2.1±2.4 vs.2.7±3.5）；且食物充塞度情況顯著高于后者（0.70±0.16 vs.0.55±0.18，P＜0.05）。解剖鏡下仔稚魚腸道皺褶充盈飽滿，未檢出遭受饑餓脅迫所呈現(xiàn)的皺褶松弛、潰散現(xiàn)象；它們主要攝食的橈足類（鋸緣真劍水溞）形體也飽滿勻稱，是生長狀態(tài)良好的餌料。這些都表明在低浮游動物餌料豐度條件下，食蚊魚仔稚魚仍獲得良好生長。

極強的早期攝食能力（Pyke，2005；陳國柱等，2008b）可能是食蚊魚仔稚魚能夠適應(yīng)低餌料豐度生境的關(guān)鍵。食蚊魚為卵胎生魚類，初產(chǎn)仔魚（稚魚）在產(chǎn)出后2 h 左右便可攝食外源食物，口裂寬可達2 mm（陳國柱等，2008b），這些特點可以擴大其餌料供應(yīng)范圍，是對不同生境形成適應(yīng)性的關(guān)鍵生物學(xué)基礎(chǔ)。而完善的身體發(fā)育狀況賦予食蚊魚仔稚魚早期極強的游動能力，支持其對水體大范圍搜索，提高了其在低餌料豐度環(huán)境中仍能獲取足夠食物的幾率。對鯡Clupea harengus（Munk& Kiorboe，1985）和大西洋鱈Gadus morhua仔魚（Puvanendran & Brown，2002）的研究顯示，仔魚能通過增加覓食時間，擴大搜索范圍來應(yīng)對低餌料豐度條件脅迫。盡管如此，要確切厘清食蚊魚仔稚魚對低餌料豐度條件的攝食適應(yīng)機制，尚需開展更深入的實驗觀察。

3.2 橈足類對食蚊魚仔稚魚生存與種群擴張潛力的重要性

橈足類在營養(yǎng)條件較低、捕食壓力較大的環(huán)境下仍能保持較強的種群穩(wěn)定能力，與其自身生物學(xué)特點（快速運動能力和高繁殖力）密切相關(guān)。在許多水體中，橈足類成為關(guān)鍵性餌料類群（楊關(guān)銘等，1999），如在撫仙湖，橈足類及其幼體占甲殼類浮游動物數(shù)量比的60%以上（潘繼征等，2009）；在新豐江水庫即使加入輪蟲，其數(shù)量比也超過60%（趙帥營，韓博平，2007）；在“天中”龍?zhí)吨?，其?shù)量比周年變化為53.4%～81.6%。橈足類從無節(jié)幼體到成蚤，形成連續(xù)尺寸的食物資源，是仔幼魚及小型魚類的可持續(xù)利用的重要資源（朱成德，1986）。“天中”龍?zhí)兜氖澄敏~仔稚魚食物組成年際間未檢出顯著差異，顯示以橈足類為核心的食物鏈在該區(qū)域形成了穩(wěn)定的運行系統(tǒng)，保證了食蚊魚仔稚魚狹食性策略能夠?qū)崿F(xiàn)。

橈足類在世界各地均是食蚊魚（G.affinis、G.holbrooki）的常見食物之一，對其仔稚魚的生存及種群擴展均具有重要作用：在匈牙利Hévíz 湖中食蚊魚幼魚消化道橈足類的出現(xiàn)頻率約為5%（Specziár，2004）；在土耳其農(nóng)田生境的為9.0%（Sokolov & Chvaliova，1936）；在法國卡瑪格濕地，7 月可達73.4%（Crivelli & Boy，1987）；在昆明花紅園，8 月 為59.6%，10—11 月 為74.7%（金 錦 錦 等，2020）；而本研究區(qū)域的則高達100%。在印度奈尼塔爾湖，橈足類及其無節(jié)幼體在食蚊魚幼魚消化道的出現(xiàn)頻率分別為20%、53.7%（Singh & Gupa，2010）。而以成魚及幼魚群體一起統(tǒng)計的研究顯示，橈足類在食蚊魚消化道的出現(xiàn)頻率在中國廣州的最高值可達100%（潘炯華等，1980）；在西班牙巴塞羅那巴尼奧萊斯湖的周年均值為46.1%（García-Berthou，1999）；在土耳其塞伊汗大壩湖則為9.8%（Erguden，2013）。從攝食量來看，食蚊魚幼魚在葡萄牙蒙德戈河谷稻田攝食橈足類的均值為14.6 ind./ind.（Cabralet al.，1998）；在昆明花紅園 為2.7 ind./ind.（8 月），3.5 ind./ind.（10—11 月）（金錦錦等，2020）；在本研究區(qū)域為4.1～20.2 ind./ind.。顯然，橈足類在許多生境中都是食蚊魚重要食物資源，是其能廣泛擴散的重要物質(zhì)基礎(chǔ)。

另一方面，橈足類是許多高海拔貧營養(yǎng)水體的優(yōu)勢浮游動物物種（如滇西北橫斷山區(qū)），且物種多樣性較高（舒樹森等，2013）。本文研究結(jié)果提示，有橈足類等食物資源支持，使得食蚊魚具有向高海拔貧營養(yǎng)水體區(qū)域入侵擴散的重要潛力及現(xiàn)實性。滇西北海拔3 000 m 以上等尚未被食蚊魚入侵的區(qū)域，避免從食蚊魚入侵區(qū)域引入養(yǎng)殖魚類與放流物種是阻止食蚊魚入侵的關(guān)鍵策略。