令狐克念 王 姝

（貴州大學林學院，森林生態(tài)研究中心，貴陽 550025）

生物量分配是生活史理論的核心概念［1］，生物量分配的差異往往比細胞或分子水平的生理機制更重要［2-3］。最優(yōu)分配理論認為，植物會優(yōu)先把生物量分配到獲取最有限資源的器官中，以使獲取受限資源的能力最大化［4-5］。例如，當?shù)叵沦Y源如水分或養(yǎng)分欠缺時，植物會將更多生物量分配給根部，降低莖和葉生物量的分配；地上資源如光照受限時，植物往往增大莖和葉生物量分配［6-7］。與非生物環(huán)境因素的影響相比，生物環(huán)境因素，如競爭［8］、采食作用［9］等，對植物生物量分配的影響復雜得多。

種群密度是自然界中對植物存活、生長和繁殖有重要影響的生物環(huán)境因素之一。密度增大不一定導致種內(nèi)競爭，因為種內(nèi)相互作用還包括促進作用［10］。大多數(shù)類似研究僅從種內(nèi)或種間競爭對植物影響的角度探討植物的可塑響應，忽略了密度影響的復合性和動態(tài)性。首先，密度增大可能導致多種地上和地下資源同時受限［11］，也會使植物間相互作用產(chǎn)生競爭或促進效應，誘導植物同一個特征上的多種可塑響應。植物生物量分配對密度增大的響應是否仍符合最優(yōu)分配理論，尚沒有清晰一致的結論。這可能因為，植物生物量分配對密度的可塑響應不僅隨土壤條件而變化，還受個體生長階段的影響［12-13］。土壤水分［14］、養(yǎng)分［13，15］等非生物環(huán)境條件影響競爭或促進作用的相對強度，進而改變植物生物量分配對密度的響應。例如，當土壤養(yǎng)分條件較好時，植株個體更大，地上競爭更強烈，莖部額外伸長或莖生物量分配的增加也會更顯著［16］，減少根生物量的分配［11-12］；土壤養(yǎng)分條件欠缺則加劇高密度種群的地下競爭，更容易導致根、葉、繁殖器官生物量分配的降低［12，17］。與濕潤條件相比，干旱條件下種內(nèi)相互作用更容易促進植物地上生物量的積累，降低地下生物量和根冠比［18］。另外，不僅高密度種群植物間相互作用強度會隨時間而變化，植物個體生物量分配方式也隨生長階段而變化（異速生長）［11-12，19］，如在生長的早期階段，相對于低密度種群，高密度種群植物更容易因種內(nèi)相互關系中的促進作用而使根冠比增大［14］；而在生長后期，植物個體的增長導致競爭強度增大，抵消了促進作用，進而導致根冠比降低或不變［20］。因此，生物量分配對密度的可塑響應也會因生長階段而異。

水分是影響植物存活、生長與繁殖的關鍵性非生物環(huán)境因子。研究表明，干旱會加劇根冠比對種內(nèi)相互作用的消極響應（降低）和地上生物量對種內(nèi)相互作用的積極響應［21］，意味著干旱加劇地下競爭，減弱地上競爭。但相關研究往往僅觀測了根冠比的響應，關于地上不同器官生物量分配對密度的可塑性研究較少，更缺少對生物量分配響應動態(tài)的關注（但見［12-13］）。另一方面，密度也顯著影響植物對水分條件的可塑性［3］。與單獨生長的植物個體相比，存在同種植物相互作用時，根冠比更容易在干旱條件下降低［13］。相關研究更多地關注非生物環(huán)境條件如何影響植物對密度的可塑響應［22-23］，而關于密度是否及如何影響植物對水分的可塑響應很少有研究（但見［21］），更缺少對生物量響應動態(tài)的關注。

苘麻（Abutilon theophrasti）是研究區(qū)域內(nèi)常見的草本植物，也經(jīng)常作為研究可塑性的模式植物。本研究以苘麻為研究對象，在土壤水分增加和對照2 種條件下，對植物進行3 種密度處理，測量并計算根、莖、葉等器官和繁殖部分生物量及其分配，主要探討以下問題：（1）各器官生物量分配是否會對密度產(chǎn)生可塑響應？（2）土壤水分增加是否影響各器官生物量分配對密度的響應？這種影響是否隨生長階段而變化？（3）種群密度增大是否影響各器官生物量分配對水分的響應？這種影響是否隨生長階段而變化？

1 材料與方法

1.1 研究對象

苘麻系錦葵科（Malvaceae），苘麻屬（Abutilon），1 年生草本植物，是中國和印度常見的本地種，目前廣泛分布于世界各地。苘麻為直立生長，莖粗壯，高度可達1.0～1.5 m，且生長較快，3個月內(nèi)達到生殖成熟期，約5個月內(nèi)完成生命周期［19］。苘麻廣泛分布于易受干擾的自然生境，在生物量分配、形態(tài)特征和結構方面有顯著的可塑性［10］。

1.2 試驗設計

研究地點位于吉林省長嶺縣東北師范大學草地生態(tài)研究野外實驗站，地理位置為44°40′N，123°44′E。研究區(qū)氣候類型為中溫帶大陸性季風氣候，年平均氣溫4.9 ℃，10 ℃以上有效積溫2 919 ℃，年降水量470 mm，無霜期約為140 d，植物生長季主要在6—8 月，其平均氣溫均超20 ℃；6—9 月降水量占70%～80%，全年最高。試驗區(qū)內(nèi)的土壤表現(xiàn)出一定程度的鹽堿性，一般情況下不影響植物的生長。

苘麻種子在2006年秋季收集于實驗站附近的野生種群，保存于-4 ℃干燥環(huán)境中。試驗開始于2007 年6 月7 日，結束于7 月29 日，在野外實驗站附近的田間實驗區(qū)進行。實驗區(qū)土壤為沙壤土，生長季土壤pH 8.3 養(yǎng)分含量：有效磷1.1 mg·kg-1，有效氮21.0 mg·kg-1，有機碳3.1 mg·kg-1。為避免土壤營養(yǎng)分布不均，播種前以20 g·m-2的比率施加可溶性顆粒肥料［（NH4）2HPO4，m（N）∶m（P）=18∶46］。采用裂區(qū)試驗設計，整個試驗地分成2 個部分，分別為加水（AW）和對照處理（CK），2 塊水分處理的試驗地之間間隔1 塊試驗地，以保證2 塊試驗地之間水分不會相互滲透。每種土壤水分處理下劃分為9個小區(qū)（2 m×2 m），3個密度處理和3個區(qū)組隨機分布，為低（13.4 株·m-2）、中（36 株·m-2）和高（121株·m-2）密度處理，分別對應為30 cm，20 cm和10 cm的植株間距。

密度處理設置主要依據(jù)苘麻的生長特點：在試驗末期，苘麻的側枝最長長度可達20 cm，主根（直徑＞1～3 mm）長度最長達20～30 cm，側根長度一般不超過20 cm［13］，因此低密度設置為植株間距30 cm 可以最大可能地避免植株之間的相互作用，而中密度設置為植株間距20 cm，使植物在生長中后期發(fā)生一定程度的相互干擾，高密度設置為植株間距10 cm，可以使植物之間發(fā)生強度較大的相互干擾。植物生長過程中，加水（AW）和對照（CK）處理分別用人工灌溉和不灌溉進行控制。加水處理中，在土壤表面水分低于70%時進行人工灌溉，使土壤水分達到飽和狀態(tài)，保持在70%～90%田間持水量；對照處理不灌溉，土壤水分保持依靠自然降水，土壤水分為30%～50%田間持水量。苘麻種子播種于2007年6月7日，大部分種子在播種后4 d 發(fā)芽、出土。幼苗生長到4～5 葉期建苗，調整到目標密度。

1.3 數(shù)據(jù)收集和分析

在植物生長20 d（6 月27 日）和50 d（7 月29日）時進行取樣，2 個時期分別處于苘麻的營養(yǎng)生長期和繁殖生長早期，以比較不同時期苘麻對密度和水分交互作用響應的差異。每次取樣時，每種水分處理下，每個密度和區(qū)組各選取5～6 株，最大取樣總數(shù)為：6 株×3 個密度×3 個區(qū)組×2 種水分條件×2 個階段=216 株。取樣后，每株植物分為根、莖（連接植物根到頂端的莖稈部分和側枝莖）、葉片、葉柄等器官和繁殖部分，分別裝入牛皮紙信封，置于烘箱中75 ℃烘干72 h 至恒質量，稱量質量?？偵锪繛楦髌鞴俑少|量的總和，繁殖器官生物量為花和果實干質量的總和，并計算各器官生物量比率。

所有數(shù)據(jù)分析采用SPSS 21.0 軟件，作圖采用ORIGIN 2018 軟件。分別在2 個生長階段，對總生物量用雙因素方差分析（two-way ANOVA），其余特征用雙因素協(xié)方差分析（two-way ANCOVA），影響因素為種群密度和土壤水分，協(xié)方差分析中總生物量為協(xié)變量（covariate）。每個生長階段和土壤水分條件下，密度對總生物量的影響用單因素方差分析（one-way ANOVA），對其他特征的影響用單因素協(xié)方差分析（one-way ANCOVA），總生物量為協(xié)變量。當總生物量（個體大?。μ卣黜憫c環(huán)境因素的變異有顯著影響時，此特征被認為表現(xiàn)為表觀可塑［10］，特征不依賴于總生物量的變異被認為是真正的可塑［3，13］。用一般線性模型（General Linear Model）程序中的最小顯著差法（LSD）進行多重比較。

2 結果與分析

2.1 密度與水分交互對生物量分配的可塑影響

由表1 可知，在植物的2 個生長階段，總生物量（個體大?。Υ蠖鄶?shù)特征均有顯著影響；水分處理只影響莖生物量比率（20 d 時，P＜0.05），密度對總生物量、根和葉柄生物量比率及根冠比有顯著影響（50 d 時，P＜0.05），水分與密度交互作用在20 d 時對根生物量比率有顯著影響，在50 d 時對總生物量和莖生物量比率有顯著影響。

表1 水分、密度及其交互作用對苘麻生物量特征影響的雙因素協(xié)方差分析Table 1 Two-factor covariance analysis of the effects of water，density and their interaction on mass traits of A.theophrasti

2.2 不同水分處理下生物量分配對密度的可塑響應

由圖1 可知，植物生長20 d 時，密度對總生物量影響不顯著；50 d時，對照處理（CK）下，低、中密度下總生物量分別為3.85、3.60 g，高密度下總生物量為1.38 g，平均降低了63.5%（P＜0.001）；加水處理（AW）下，密度對總生物量沒有顯著影響。

生長20 d 時，對照處理（CK）中，各器官生物量比率均不受密度影響；加水處理（AW）中，與低、高密度相比，中密度平均增大了根冠比21.5%（P＜0.010）和根生物量比率19.4%（P＜0.010），降低了葉生物量比率34.4%（P＜0.05；見圖2～3）。生長50 d 時，對照處理（CK）下，與低密度個體相比，高密度分別降低根冠比和根生物量比率14.1%（P=0.010）和7.5%（P=0.008），高密度提高了莖生物量比率20.3%（P=0.031），中密度降低了葉片生物量比率6.1%（P=0.024）；加水處理（AW）下，與低密度下個體相比，高密度下莖生物量比率提高了45.1%（P=0.002），根冠比和根生物量比率降低了19.7%（P=0.014）和23.5%（P=0.026）；在2 種水分條件下，葉柄生物量比率和繁殖器官生物量比率均不受密度影響（見圖2和4）。

2.3 不同密度下生物量分配對水分的可塑響應

生長20 d 時，低密度下，與對照（CK）相比，加水處理（AW）降低了總生物量31.3%（P=0.032；見圖1）。生長50 d 時，低密度和高密度下植物個體對水分的響應形成反差：與對照組（CK）相比，加水處理（AW）降低低密度下個體總生物量28.1%（P=0.014），提高了高密度下個體總生物量57.6%（P=0.034），對中密度下個體沒有影響。

圖1 植物生長20 d（A）和50 d（B）時，總生物量平均值（±標準誤）對種群密度和土壤水分處理的可塑響應不同小寫字母表示在相同水分條件下不同密度處理間的顯著差異，不同大寫字母表示相同密度下不同水分處理間的顯著差異（ANCOVA，P＜0.05）；下同F(xiàn)ig.1 Mean values（±SE）of total mass in response to population density and soil water treatments at 20 d（A）and 50 d（B）of plant growth CK and AW represent control treatment（30%-50% field water capacity）and water addition treatment（70%-90% field water capacity），respectively：Different lowercase letters indicate significant differences between different density treatments within each water treatment，and different uppercase letters indicate significant differences between different water treatments within each density treatment（ANCOVA，P＜0.05）；The same as below

對于生物量分配，生長20 d 時，中密度下，加水處理（AW）使根冠比從0.108 提高到0.136 3（P=0.013），根生物量比率增大了23%（P=0.013），在低密度或高密度下，生物量分配不受水分處理影響（見圖2～3）。生長50 d 時，在高密度下，加水處理（AW）降低了莖生物量比率（P=0.005），不影響其他密度下個體的生物量分配（見圖2和4）。

圖2 植物生長20 d（A）和50 d（B）時，根冠比平均值（±標準誤）對種群密度和土壤水分處理的可塑響應Fig.2 Mean values（±SE）of root/shoot ratio in response to population density and soil water treatments at 20 d（A）and 50 d（B）of plant growth

3 討論

關于密度增大對植物生物量分配的影響，除導致莖生物量的額外增加以外，其他器官如根、葉和繁殖器官生物量分配如何響應于密度并沒有非常清晰一致的結論［24-25］，這可能與環(huán)境因素和植物生長階段差異導致的密度影響程度不同有關［13，18］。本研究結果表明，水分處理對苘麻總生物量和生物量分配響應于密度的可塑性有顯著影響，并且影響的方式隨生長階段而變化。植物生長20 d 時，總生物量不受密度影響，但加水處理促進了根生物量分配對中密度的積極響應（升高），加劇了葉片生物量分配對中密度的消極響應（降低），但2 種水分處理下生物量分配在高密度下均缺乏響應。這說明早期植物個體較小，地上相互作用強度很低，可忽略不計，因此中、高密度都沒有降低總生物量，而中密度下適度的地下相互作用強度有利于促進根生物量分配的增加［12］。密度增大時，植物間相互作用會導致競爭和促進作用的產(chǎn)生，最后結果可能表現(xiàn)為競爭或促進作用［26-27］。生物量分配對密度的響應取決于密度增大導致的地上和地下相互作用的強度［28］。在資源充足且植物生長早期階段，往往競爭強度較弱，植物間地下相互作用比較適中，更容易表現(xiàn)為促進作用，導致根生物量分配的增大［13］。與高密度相比，中密度下植物間相互作用強度更適中，更有利于地下促進作用的產(chǎn)生。當?shù)叵沦Y源欠缺時，地下競爭強度加劇，抵消促進作用，導致根生物量分配不變或降低［21］。

圖3 植物生長20 d 時，根（A）、莖（B）、葉（C）生物量比率平均值（±標準誤）對種群密度和土壤水分處理的可塑響應Fig.3 Mean values（±SE）of root（A），stem（B）and leaf（C）mass ratio in response to population density and soil water treatments at 20 d

隨著植物的生長，個體增大足以造成植物間更強烈的相互作用，并且導致地上競爭和地下競爭的加劇［29］。因此，生長階段可以通過影響植物個體大小而影響植物相互作用強度，并由此影響生物量分配對密度增大的響應［11，13］。植物生長50 d時，在對照水分處理中，高密度降低了總生物量，但在2種水分處理中，高密度都降低了根冠比和根生物量比率，提高了莖生物量比率。說明水分欠缺加劇密度增大對植物個體大小（總生物量）的不利影響，但加水處理幾乎不影響生物量分配對密度的響應。植物生長后期，競爭強度往往超過促進作用，使莖的額外伸長和根生長的降低更顯著［30］。而在這個時期，加水處理中植物莖生物量分配響應于密度的可塑性更劇烈，說明加水處理促進了植物響應高密度的能力，這一點也體現(xiàn)為加水處理減緩了高密度對總生物量的降低。

高密度下或存在鄰株植物時莖部的積極響應是一種典型的“避陰響應”［31］。高密度種群中的植物為避免相鄰植株之間的遮擋，莖的額外伸長可以把葉托得更高，以獲取更多的光源，對植物的存活具有重要意義［13，21］。而葉片、根等器官生物量分配對密度的響應說法并不一致［8］。生長20 d時，根生物量對中密度的響應可能以葉片生物量的降低為代價，這在生長50 d時中密度下葉片生物量的降低也有所體現(xiàn)，與其他研究結果［11］一致。這說明葉片生物量分配對密度增大的響應，與地上、地下競爭強度有關。高密度下，植物可能通過增大葉面積等其他葉片特征而提高葉片生物量分配［30］。

密度增大可能提高［32］、降低［33］或不影響［34］繁殖器官生物量分配。本研究中，在2個生長階段，繁殖器官生物量均不受密度的影響，但其原始平均值（去除個體大小影響之前）隨密度升高而降低，說明繁殖器官生物量主要受個體大小的影響，屬于表觀可塑性［35］。繁殖器官生物量分配對密度增大的響應可能也與植物間相互作用的強度有關，由于繁殖器官的重要性，植物會盡最大努力維持繁殖器官生物量分配的穩(wěn)定［11，36］，但當密度增大導致的地上競爭過強時，也可能導致繁殖器官生物量分配的降低［36］。

密度對植物響應水分處理的可塑性的影響也隨生長階段而變化：生長20 d 時，只有低密度下個體總生物量在加水處理中低于對照處理，而生長50 d 時，只有高密度下總生物量對加水處理有積極響應。加水處理在早期對低密度下植物的不利影響，可能是由于增加土壤水分對植物造成了一定的鹽堿脅迫（實驗地有一定鹽堿度，在未加水狀態(tài)下影響較?。?，而中、高密度下的植物受脅迫的影響可以與水分增加導致的競爭減弱和促進作用增強相抵消。植物生長后期，水分增加對高密度種群中植物間的競爭作用的減弱更顯著，可能由于自然狀態(tài)下降水增加，加水處理的頻率有所降低，不足以造成植物生長和響應的差異。

4 結論

圖4 植物生長50 d時，根（A）、莖（B）、葉柄（C）、葉片（D）和繁殖器官（E）生物量比率平均值（±標準誤）對種群密度和土壤水分處理的可塑響應Fig.4 Mean values（±SE）of root（A），stem（B），petiole（C），lamina（D）and reproductive organ（E）mass ratio in response to population density and soil water treatments at 50 d of plant growth

本研究結果表明，水分處理對植物響應于密度的可塑性有顯著影響。水分增加在植物生長早期促進根生物量分配對密度的積極響應，后期減緩密度增大對總生物量的不利影響，但對生物量分配響應于密度的可塑性的影響不顯著。葉片和繁殖器官生物量分配對密度的響應與種內(nèi)相互作用強度有關，說明生物量分配對密度的響應取決于種內(nèi)相互作用的強度。早期適中密度下植物間相互關系更容易產(chǎn)生地下促進作用。生長階段可以通過影響植物個體的大小而影響密度增大導致的植物相互作用強度，并由此影響生物量分配的響應。同時，密度增大導致的種內(nèi)相互作用可以促進根生物量分配和總生物量對加水處理的積極響應。本研究在植物對生物和非生物環(huán)境因子的交互作用的響應方面進行了初步探索，相關結論可以通過未來更多研究得到進一步證實，特別是關注植物多個生長階段的野外或溫室研究。