趙曜，張強(qiáng)

(安徽科技學(xué)院生命與健康科學(xué)學(xué)院，安徽鳳陽233100)

羊肚菌(Morchellaesculenta)，俗稱羊肚子、羊肚蘑、羊雀菌、包谷菌等，隸屬子囊菌亞門(Ascomycotina)，盤菌綱(Discomycetes)，羊肚菌科(Morchellaceae)[1-2]。羊肚菌是一種世界性的珍稀名貴藥食兩用真菌，多生于潮濕的闊葉林地上，因其菌蓋表面常有不規(guī)則凹陷和褶皺，且形似羊肚而得名[3]。羊肚菌不僅味道鮮美，營養(yǎng)價值高，而且具有非常重要的經(jīng)濟(jì)和科研價值。當(dāng)前，對羊肚菌的研究主要集中在資源分布、生物學(xué)特性、遺傳多樣性、人工栽培、菌種選育、營養(yǎng)及活性組分鑒定、藥理作用以及產(chǎn)品開發(fā)等方面，其中，基于營養(yǎng)成分與藥理作用的羊肚菌的保健功能一直是國內(nèi)外學(xué)者研究的熱點。對羊肚菌的營養(yǎng)成分、藥理作用以及研究開發(fā)現(xiàn)狀與應(yīng)用前景進(jìn)行了綜述，為羊肚菌的深度開發(fā)和利用提供參考。

1 羊肚菌的主要營養(yǎng)成分

羊肚菌肉質(zhì)脆嫩鮮美，含有多糖、蛋白質(zhì)、維生素及礦質(zhì)元素等多種營養(yǎng)成分，具有非常高的食用和藥用價值。

1.1 蛋白質(zhì)及氨基酸

羊肚菌中含有較多的優(yōu)質(zhì)蛋白質(zhì)，其含量在不同地區(qū)及品種間有一定差異，最高可達(dá)38.11%[4]。羊肚菌的總氨基酸含量遠(yuǎn)高于一般食用菌，人體必需氨基酸如賴氨酸和亮氨酸等含量十分豐富，約占氨基酸總量的47.48%，比一般食用菌高出25%～40%，營養(yǎng)價值達(dá)到了聯(lián)合國糧食及農(nóng)業(yè)組織(FAO)提出的理想蛋白質(zhì)水平因此，羊肚菌被認(rèn)為是極好的蛋白質(zhì)來源[3,5]。在所有品種的羊肚菌中，谷氨酸和天冬氨酸的含量均遠(yuǎn)超其他氨基酸，這是羊肚菌味道鮮美的主要原因之一[3]。此外，羊肚菌還含有一般食用菌所不具有的α-氨基異丁酸，順-3-氨基- L-脯氨酸及2，4-二氨基異丁酸等稀有氨基酸，使其具有獨特風(fēng)味[3,6]。

1.2 多糖

多糖是羊肚菌的主要活性成分之一，羊肚菌的許多生物活性和藥理作用都與多糖有關(guān)。過去的十幾年里，已有很多關(guān)于羊肚菌多糖提取、結(jié)構(gòu)鑒定及生物活性研究的報道。Yang et al.[7]對羊肚菌子實體中的多糖進(jìn)行了分離、純化和結(jié)構(gòu)表征，結(jié)果表明，羊肚菌多糖主要由葡萄糖、甘露糖、半乳糖和阿拉伯糖組成，平均分子量43625 Da；Cui et al.[8]從羊肚菌發(fā)酵液中提取并分離了2個活性多糖(MEP-I和MEP-II)，經(jīng)檢測，兩種多糖均含有甘露糖、葡萄糖和半乳糖等單糖，但摩爾比不同，其中葡萄糖含量高達(dá)80%左右，而且這2種多糖均具有免疫調(diào)節(jié)活性。Hu et al.[9]從羊肚菌發(fā)酵液中分離到一種新型多糖，并通過實驗證實該多糖能誘導(dǎo)人肝癌細(xì)胞(HepG2)的凋亡。

1.3 脂類

羊肚菌中的脂類含量約為3.82%～6.16%，種類十分豐富[6]。羊肚菌中的脂肪酸以亞油酸為主63%～72%，其次是油酸9.7%～21%，棕櫚酸和硬脂酸的含量相對較低[10]。也有報道稱，羊肚菌中含有一定量的亞麻酸0.2%～7.2%[5]。Ivanov et al.[11]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌菌絲體中除含有亞油酸、油酸、棕櫚酸、硬脂酸和十七烷酸等多種脂肪酸外，還含有較高含量的生育酚，這可能是羊肚菌具有抗衰老和消除自由基功效的主要原因。

1.4 維生素、礦質(zhì)元素及其他成分

羊肚菌中維生素的種類齊全。有資料表明，羊肚菌中含有維生素B1、B2、B3、B5、B6、B7、B11、B12以及維生素E等多種維生素，營養(yǎng)成分與牛乳、肉和魚粉相當(dāng)[12]。羊肚菌中也含有多種人體必需的礦質(zhì)元素，其中Mg、Cu、Mn、Ca、Zn、Co和Cr的含量較多，這些元素有抗癌和預(yù)防心血管系統(tǒng)疾病的功效；而且，羊肚菌中Mg、Pb、Cd和Zn的含量均符合聯(lián)合國糧農(nóng)組織/世界衛(wèi)生組織(FAO/WHO)的標(biāo)準(zhǔn)[6]。此外，羊肚菌中還含有較高含量的有機(jī)鍺[13]。除維生素和礦質(zhì)元素外，羊肚菌中還含有酚類、色素類、甾醇類以及有機(jī)酸等其他組分。

2 羊肚菌的藥理作用

羊肚菌不僅營養(yǎng)豐富，還具有補(bǔ)腎壯陽、和胃消食、化痰理氣、補(bǔ)腦提神等多種功效，是一味非常好的中藥[3]?，F(xiàn)代藥理學(xué)研究表明，羊肚菌具有多種藥理學(xué)作用。

2.1 免疫調(diào)節(jié)活性

羊肚菌的子實體、菌絲體或發(fā)酵液對小鼠的細(xì)胞免疫、體液免疫及非特異性免疫有增強(qiáng)作用。Cui et al.[8]研究表明，羊肚菌菌絲體多糖不僅能激活T淋巴細(xì)胞，還可以促進(jìn)腹腔巨噬細(xì)胞內(nèi)NO的合成；Wen et al.[14]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌子實體多糖不僅能夠提高巨噬細(xì)胞的吞噬作用，促進(jìn)細(xì)胞NO，TNF-α和IL-6的分泌，還能夠通過激活TLR4/JNK和Akt /NF-κB信號通路發(fā)揮免疫增強(qiáng)作用。Meng et al.[15]從野生羊肚菌中分離到一種活性羊肚菌多糖(MSP-II)，活性研究結(jié)果揭示，其不但能促進(jìn)RAW264.7細(xì)胞的增殖和吞噬作用，還可以誘導(dǎo)巨噬細(xì)胞分泌一氧化氮(NO)，提示MSP-II具有良好的免疫調(diào)節(jié)活性，是醫(yī)學(xué)和食品工業(yè)中潛在的新型免疫增強(qiáng)劑。

2.2 抗腫瘤活性

Hu et al.[9]研究表明，羊肚菌多糖可以通過激活細(xì)胞凋亡途徑抑制HepG2細(xì)胞的增殖，并且發(fā)現(xiàn)活性氧自由基(ROS)在此過程中發(fā)揮著極其重要的作用。Wang et al.[16]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌中的三萜類化合物對4種癌細(xì)胞(結(jié)腸癌細(xì)胞HT-29、肝癌細(xì)胞HepG2、前列腺癌細(xì)胞PC-3和宮頸癌細(xì)胞HeLa)的增殖具有顯著的抑制作用。Wu et al.[17]從羊肚菌中分離到一種新型的免疫調(diào)節(jié)蛋白(FIP)，發(fā)現(xiàn)其能夠顯著抑制人A549和HepG2細(xì)胞的增殖，并能通過抑制NF-kB信號通路來減少炎癥細(xì)胞因子的表達(dá)水平。

2.3 保肝作用

Nitha et al.[18]研究了羊肚菌菌絲體乙醇提取物對乙醇和四氯化碳誘導(dǎo)的大鼠肝損傷的緩解效果，發(fā)現(xiàn)羊肚菌菌絲體提取物能以劑量依賴的方式抑制模型鼠血清中谷草轉(zhuǎn)氨酶(GOT)、谷丙轉(zhuǎn)氨酶(GPT)和堿性磷酸酶(ALP)活性的升高以及多種抗氧化酶水平的降低，說明羊肚菌菌絲體提取物具有顯著的保肝活性。Meng et al.[19]研究表明，羊肚菌可通過調(diào)節(jié)肝臟脂代謝，抑制炎癥因子的生成，以及增強(qiáng)抗氧化酶和解毒酶的活性來對酒精引起的急性肝損傷發(fā)揮保護(hù)作用，其作用機(jī)制可能與抗氧化和抗炎信號通路的調(diào)節(jié)有關(guān)。Wang et al.[20]研究證實，羊肚菌中的多酚類物質(zhì)(PMP)可通過 Nrf2，PPARα，PPARγ的共激活來減輕氧化應(yīng)激，減少炎癥反應(yīng)并調(diào)節(jié)脂類代謝，從而減弱了D-氨基半乳糖/脂多糖誘導(dǎo)的小鼠急性肝衰竭。

2.4 抗氧化活性

羊肚菌中含有多種具有抗氧化活性的組分。Vieira et al.[21]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌的甲醇提取物具有很強(qiáng)的還原性，不僅對DPPH自由基有較強(qiáng)的清除能力，而且能很好地抑制脂質(zhì)過氧化。Zhang et al.[22]通過H2O2誘導(dǎo)的細(xì)胞氧化損傷模型評價了羊肚菌蛋白酶解物及其糖基化衍生物的抗氧化活性，結(jié)果表明，二者均能顯著抑制細(xì)胞ROS和MDA的產(chǎn)生，提高細(xì)胞抗氧化酶活性，并激活Nrf2信號通路，表明二者具有良好的體外抗氧化作用。Cai et al.[23]研究證實，從羊肚菌子實體中分離的一種雜多糖(FMP-1)可通過降低MDA含量和提高SOD，CAT和GSH-Px活性來保護(hù)斑馬魚胚胎免受AAPH誘導(dǎo)的氧化損傷。

2.5 其他活性

Shameem et al.[24]研究證實，羊肚菌的丁醇提取物具有良好的抗細(xì)菌和抗真菌活性。Xiong et al.[25]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌子實體的水提物能通過調(diào)節(jié)PI3K/Akt和MEK/ERK1/2信號傳導(dǎo)途徑實現(xiàn)以劑量依賴的方式刺激PC12細(xì)胞的神經(jīng)突向外生長，說明羊肚菌子實體的水提物有促神經(jīng)生成活性，有望用于神經(jīng)系統(tǒng)疾病的治療。Li et al.[26]研究揭示，羊肚菌多糖及其衍生物能夠可以通過抑制NF-κB的活化來保護(hù)NR8383細(xì)胞免受PM2.5誘導(dǎo)的炎癥的影響。此外，有資料報道，羊肚菌蛋白具有脂肪氧合酶活性、葡聚糖裂解酶活性以及抑制血小板聚集等多種作用；酶解羊肚菌蛋白產(chǎn)生的一些活性肽段和氨基酸具有抑菌和降血壓的功效[6]。

3 羊肚菌的研究開發(fā)現(xiàn)狀與應(yīng)用前景

羊肚菌作為一種世界上公認(rèn)的藥食兩用真菌，其營養(yǎng)豐富，藥用價值極高，富含蛋白質(zhì)、多糖、脂肪酸和多種維生素，具有免疫調(diào)節(jié)、抗腫瘤、降血脂、抗氧化及保護(hù)肝腎等多種有效功效，在食品、保健品、醫(yī)藥等領(lǐng)域展示出極大的開發(fā)潛力。在規(guī)模化栽培方面，雖然近年來我國的羊肚菌栽培產(chǎn)業(yè)呈現(xiàn)了井噴式發(fā)展，栽培面積由2012年的200 hm2左右增加到2019年的近9000 hm2[27]，但是產(chǎn)量并不穩(wěn)定，2012～2017年，全國有70%～80%的種植戶處于減產(chǎn)甚至絕收的虧本狀態(tài)，羊肚菌尚未實現(xiàn)高效、大規(guī)模的商業(yè)化生產(chǎn)[28]；在產(chǎn)品開發(fā)方面，盡管羊肚菌飲料、罐頭、餅干、發(fā)酵醋和保健茶的開發(fā)以及具有抗氧化、免疫調(diào)節(jié)、抗疲勞等功效的羊肚菌酒、營養(yǎng)液和膠囊等保健產(chǎn)品的研制已均有報道，但總的來說，國內(nèi)外市場上羊肚菌的深加工產(chǎn)品種類偏少、附加值偏低。

現(xiàn)代生物技術(shù)特別是液態(tài)深層發(fā)酵技術(shù)的快速發(fā)展為羊肚菌的開發(fā)利用開辟了廣闊的發(fā)展空間。由于利用液態(tài)深層發(fā)酵技術(shù)可以在較短時間內(nèi)獲得大量的羊肚菌菌絲體，并且這些菌絲體的營養(yǎng)組分及所具功效都與其子實體相當(dāng)。因此，羊肚菌在食品、保健品、化妝品乃至醫(yī)藥等領(lǐng)域均顯示出極為廣闊的研究開發(fā)前景。然而，當(dāng)前的羊肚菌產(chǎn)業(yè)發(fā)展中仍存在著一些科學(xué)和技術(shù)問題。首先，羊肚菌的高效商業(yè)化、工廠化栽培是亟待解決的問題之一；其次，液態(tài)發(fā)酵作為獲得羊肚菌的一種替代方法，其發(fā)酵工藝條件仍需進(jìn)一步優(yōu)化，以提高產(chǎn)量，提升品質(zhì)，降低生產(chǎn)成本；另外，羊肚菌的深度開發(fā)利用仍缺乏理論及技術(shù)支撐，如羊肚菌的許多功效是建立在粗提物試驗基礎(chǔ)上的，功效物質(zhì)的分離純化、結(jié)構(gòu)鑒定、結(jié)構(gòu)修飾以及構(gòu)效關(guān)系方面還有待深入研究，功效物質(zhì)的作用機(jī)制有待進(jìn)一步闡明，在體外試驗、動物實驗基礎(chǔ)上的羊肚菌功效物質(zhì)的臨床應(yīng)用研究也有待進(jìn)一步加強(qiáng)。相信在未來的幾年里，隨著羊肚菌人工栽培技術(shù)的逐漸成熟，液態(tài)發(fā)酵工藝的不斷優(yōu)化，將會有越來越多的羊肚菌源功能性成分被發(fā)掘和利用，通過對這些功能性成分的提取、分離、鑒定及藥效和藥理方面的研究，羊肚菌的功效價值將得到更大程度的開發(fā)和利用。