郜鵬暢,陳志彪,陳志強,牛玉嬌,區(qū)曉琳,王海燕

(福建師范大學地理科學學院,濕潤亞熱帶山地生態(tài)國家重點實驗室培育基地，福州 350007)

植物功能性狀是與其生存發(fā)育有密切相關的核心屬性，可以反映對環(huán)境變化的適應性，并且影響生態(tài)系統(tǒng)的功能[1–3]。植物在應對環(huán)境及生態(tài)系統(tǒng)變化時進行自我調節(jié)，從形態(tài)等方面表達其對環(huán)境的適應程度[4]，功能性狀的變化最大程度地減少了環(huán)境對自身不利的影響，反映出植物的最優(yōu)“適應原則”[5]，揭示植物群落對于環(huán)境變化的適應策略及在逆境條件下的生物多樣性恢復機制[2]。植物功能性狀之間是相互協(xié)同與權衡的關系，通過各性狀間組合聯(lián)動來實現(xiàn)生存與延續(xù)[6–7]。

葉片是植物進行光合作用和與大氣能量交換的主要器官[8]，目前對于影響葉片性狀的因素較多且沒有統(tǒng)一的認識，丁佳等[9]研究表明，土壤水分和氮含量影響森林生態(tài)系統(tǒng)幼齡植物葉片性狀變異的主要因子，而在老齡林中影響葉片性狀的主要因素有土壤有機質和磷含量。Jager 等[10]對新西蘭熱帶雨林30 樹種的研究表明，葉片氮磷含量、比葉面積、葉厚以及葉干物質含量均與土壤肥力存在相關關系。劉旻霞等[11]對甘南高寒草甸植物性狀的研究表明，土壤pH 與土壤水分共同對植物性狀產生影響。根系是植物吸收水分和養(yǎng)分的重要器官,根系功能性狀是反映植物對水分和養(yǎng)分利用效率的重要指標[12]，其研究是了解植物對資源利用效率高低的重要途徑。根系對環(huán)境的適應能力是莖葉部分生長發(fā)育和增強植物自身環(huán)境適應性的重要因素[13]，為應對生境變化，根系形成了自身特點,為適應極端干旱的環(huán)境植物會延長根深以抵御干旱[14]，張帆等[15]研究表明，檸條人工林的細根根長密度受土壤溫度等因子影響存在季節(jié)波動性。在植物生長發(fā)育的過程中，植物的功能性狀與溫度、水分和養(yǎng)分等有緊密的聯(lián)系[16]。研究作為植物體重要的營養(yǎng)與表型器官的功能性狀，有助于了解和掌握植物對生態(tài)系統(tǒng)中環(huán)境變化的適應程度。許多學者逐漸意識到可以通過對植物功能性狀的研究輔助解決植物生態(tài)學問題，越來越多的研究開始側重于在環(huán)境梯度的變化下所導致的植物功能性狀的改變及對生態(tài)系統(tǒng)功能的改變等方面[17]。

福建省長汀縣南方紅壤侵蝕區(qū)是典型的生態(tài)系統(tǒng)嚴重退化區(qū)，植被恢復是恢復與重建退化生態(tài)系統(tǒng)的前提，尋找優(yōu)良草本成為水土流失治理與退化生態(tài)系統(tǒng)恢復與重建的關鍵。在土壤貧瘠，干熱化嚴重的退化生態(tài)系統(tǒng)中很多植被難以存活發(fā)育,但近年來我們在調查研究中發(fā)現(xiàn)，本土植物黑莎草(Gahnia tristis)能與代表性草本植物芒萁(Dicranopteris dichotoma)共生甚至生長更健壯，根系發(fā)達,地上與地下連接處保水作用十分明顯。但經初步調查發(fā)現(xiàn)，黑莎草的分布存在明顯的地域性，原因有待進一步探索。目前關于黑莎草的研究主要集中在植物群落多樣性和生物量等方面[18–20]，功能性狀的相關研究鮮有報道。本研究以黑莎草為研究對象，分析黑莎草葉片和根系的功能性狀特征，結合土壤因子的變化，明晰其功能性狀與土壤環(huán)境因子的關系，探討黑莎草在紅壤侵蝕區(qū)的環(huán)境適應狀況，以期為黑莎草投入侵蝕區(qū)水土流失治理工作提供科學依據。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于福建省西南部的長汀縣(25°38′15″～25°42′55″ N，116°23′30″～116°30′30″ E)，屬于中亞熱帶濕潤氣候，多年平均氣溫18.3 ℃，無霜期年均260 d，1月平均氣溫8.1 ℃，7月平均氣溫27.2 ℃;年降水量為1 700～2 000 mm，且降水的季節(jié)變化較明顯，其中3—8月為集中降水期，降水量占全年的70%以上。土壤以花崗巖風化淋溶形成的紅壤和侵蝕紅壤為主，抗侵蝕能力極低[21]。長期以來受自然和人為等因素的影響，植被遭到嚴重破壞，產生嚴重的土壤侵蝕現(xiàn)象，退化生態(tài)系統(tǒng)面積不斷擴大。研究區(qū)內草本以黑莎草、芒萁和寬葉雀稗(Paspalum wettsteinii)為主。

1.2 樣地選擇、樣品采集與處理

根據典型性和代表性原則并結合當?shù)氐闹参镎{查，在長汀縣來油坑和黃泥壟選取侵蝕樣地3 處，分別命名為1、2、3 樣地(表1,2)，樣地內的黑莎草植株均為自然生長。

表1 樣地概況Table 1 Overview of plots

不同季節(jié)的光照強度、月均溫和水分供應不同，植物以不同的形態(tài)和習性等特征來適應生長環(huán)境，另外不同溫度和水分條件會影響土壤有機碳、總氮、總磷等含量和植物的生理功能及養(yǎng)分轉移[22–23]。本研究選定采樣時間為7月(夏季)和12月(冬季)，分別代表一年中的2 個極端情況，通過測量冬夏季黑莎草各項功能性狀指標和土壤理化性質，更有利于認識黑莎草對環(huán)境的適應性。分別于12月與次年7月采集樣品，3 個樣地自西向東布設20 m×20 m 的樣方，再分別設置5 個5 m×5 m 的小樣方，每個小樣方內挑選1 株黑莎草植株。黑莎草地上部分采取收獲法，隨機選取20 片發(fā)育良好的完整葉片，用潤濕濾紙相夾裝入編號自封袋然后放入4 ℃冰盒保存，地下部分采取挖掘法，將伴有須根和細根的土壤一并放入編號自封袋，帶回實驗室。按照5 點法采集土樣均勻混合成1 個樣品后裝入寫好標簽的自封袋中；同時采用環(huán)刀-鋁盒采集各樣點的原狀土，用自封袋密封保存帶回實驗室。

表2 土壤環(huán)境因子特征Table 2 Characteristics of soil environmental factors

在實驗室中將采集回的植物樣本用蒸餾水沖洗后陰干并將帶有土壤的細根、須根用蒸餾水進行浸泡清洗，隨后將黑莎草地上、地下部分樣本分開裝入牛皮紙信封袋中于75 ℃鼓風干燥箱中烘干后稱量質量，計算地上部分(葉片)、地下部分(根系)的生物量。最后將黑莎草樣本用粉碎機進行粉碎,再過100 目篩裝入自封袋保存于干燥處，用于測定元素含量。除去土樣中的石子、樹根、枯草等雜質，放置在干燥通風的地方自然風干。風干后的土壤樣本研磨過100 目篩，用于測定土壤養(yǎng)分等。

1.3 方法

葉片表型性狀的測定挖取黑莎草植株前,隨機選取3 片完整葉片，分別在葉基、葉中和葉尖部分用PJ-4N 便攜式葉綠度測量儀(鄭州明檢農業(yè)科技有限公司)測定葉綠素相對含量(SPAD 值)。然后用游標卡尺(精度0.02 mm)按葉基、葉中和葉尖的順序測量葉片寬度(mm)和厚度(mm)。清除葉片表面雜質，使用佳能2580S 掃描儀對葉片進行掃描，運用Image J 圖像分析軟件計算葉面積(cm2)、葉長(cm)。以上數(shù)據均取平均值。對葉片編號入檔。采用精度為0.0001 g 的電子天平稱量葉片鮮質量(g),然后置于4 ℃水中浸泡12 h，取出吸干表面水分,稱量飽和葉片鮮質量(g)。葉片樣品在烘箱內經105 ℃殺青30 min 后，在70 ℃下烘干，稱量葉片干質量(g)。使用Excel 2010 計算比葉面積(specific leaf area,SLA )、葉干物質含量(leaf dry matter content,LDMC)、葉組織密度(leaf tissue density,LTD)和葉相對含水率(leaf relative water content,LRWC)，比葉面積(cm2/g)=葉面積(cm2)/葉干質量(g); 葉干物質含量(g/g)=葉干質量(g)/葉飽和鮮質量(g); 葉組織密度(mg/mm3)=葉干質量(g)/[葉面積(cm2)×葉厚(mm)]; 葉相對含水率(%)=[葉鮮質量(g)-葉干質量(g)]/[葉飽和鮮質量(g)-葉干質量(g)]×100%。

根系表型性狀的測定將植物根系上附著的土用水洗干凈，并分離出細根(直徑<2 mm)裝入自封袋內并做好標簽，放于4 ℃冰箱保存鮮樣。用佳能2580S掃描儀對根系進行掃描，采用WinRHIZO 8.0軟件對根系形態(tài)進行分析。測量根長(root length,RL)、根表面積(root superficial area,RSA)、根體積(root volume,RV)和平均根直徑(root average diameter,RAD)等指標，根系經70 ℃烘干后，利用精度為0.000 1 g 的電子天平秤稱量根干質量(g)，計算比根長、根組織密度、比根面積。比根長(m/g)=根長(m)/根干質量(g)；根組織密度(mg/cm3)=根干質量(g)/根體積(cm3)；比根面積(cm2/mg)=根表面積(cm2)/根干質量(g)。

葉片和根系養(yǎng)分含量的測定將采集的葉片和根系于烘箱中105 ℃殺青30 min 后，70 ℃烘干，分別進行粉碎研磨、過100 目尼龍篩，裝袋待測。葉片和根系全碳和全氮含量采用Elemantar Vario ELⅢ碳氮元素分析儀(德國)測定，全磷含量采用高氯酸消煮法，用Skalar san++連續(xù)流動分析儀(荷蘭)測定；全鉀采用氫氟酸-高氯酸消煮法，用FP 640 火焰光度儀(中國)測定。

土壤因子測定用五點法采集10 cm 厚土樣,每樣方設置3 組重復，相同樣地不同樣方的土壤混合均勻，同時，采用環(huán)刀-鋁盒采集原狀土。采用環(huán)刀法測定土壤容重；鋁盒烘干法測定土壤含水率;以水∶土=1∶2.5 水浸-電位測定土壤pH 值。有機碳和全氮采用Elemantar Vario MAX 碳氮元素分析儀測定；全磷采用高氯酸消煮法、用Skalar san++連續(xù)流動分析儀測定；全鉀采用氫氟酸-高氯酸消煮法，用FP 640 火焰光度儀測定; 速效氮(銨態(tài)氮、硝態(tài)氮)采用2 mol/L KCl 浸提法，用Skalar san++連續(xù)流動分析儀測定；速效磷采用Mehlich3 法浸提,用Skalar san++連續(xù)流動分析儀測定；速效鉀采用1 mol/L NH4OAc 浸提，用FP 640 火焰光度儀測定。

1.4 數(shù)據處理和分析

采用Excel 2010 和SPSS 22 軟件對數(shù)據進行統(tǒng)計分析，采用單因素方差分析(One-Way ANOVA)及LSD 多重比較進行顯著性檢驗，用冗余分析(RDA)法對黑莎草葉片、根系表型性狀與土壤理化性質之間的關系進行分析。相關圖表在Excel 2010、Origin 2018 和Canoco 5 內完成。

2 結果和分析

2.1 黑莎草功能性狀特征

2.1.1 表型性狀特征

除葉面積外，其余葉片表型性狀在冬夏季間均存在差異(圖1)。葉長、葉寬、葉組織密度和葉綠素含量表現(xiàn)為夏季顯著大于冬季(P<0.05)，比葉面積則相反。3 個樣地的葉面積在冬夏季間差異不顯著。

圖1 黑莎草葉片表型性狀特征。柱上大寫字母表示7 和12月間差異顯著(P<0.05)，小寫字母表示不同樣地間差異顯著(P<0.05)。下同F(xiàn)ig.1 Leaf phenotypic characteristics of Gahnia tristis.Capital letters upon column indicate significant differences between July and December at 0.05 level,while lowercase letters indicate differences among plots at 0.05 level.The same below

根系表型性狀同樣表現(xiàn)出差異性(圖2)。3 個樣地的根直徑在冬夏季的差異均不顯著(P>0.05)；樣地1 和樣地2 的比根長、根組織密度和比根面積在冬夏季均有顯著差異(P<0.05)；冬季的比根長和比根面積高于夏季，根組織密度則相反。樣地2 夏季的比根長和比根面積均最小。

圖2 黑莎草根系表型性狀特征Fig.2 Root phenotypic characteristics of Gahnia tristis

2.1.2 養(yǎng)分含量特征

從圖3可見，黑莎草葉片的碳、氮、磷和鉀含量分別為403.65～433.45、4.17～5.82、0.14～0.24 和11.97～25.20 g/kg。樣地3 的葉片碳含量最低，氮、磷、鉀含量最高，冬夏季葉片碳、氮和鉀含量分別僅在樣地1、樣地3和樣地2存在顯著差異(P<0.05)，而葉片磷含量在樣地1 和樣地3 均差異顯著(P<0.05)。

圖3 黑莎草葉片養(yǎng)分含量特征Fig.3 Characteristics of nutrient content in leaf of Gahnia tristis

從圖4可見，根系的碳、氮、磷和鉀含量分別為258.85～428.22、1.49～2.76、0.09～0.21 和5.6～21.27 g/kg。樣地3 的根系碳含量最低，鉀含量最高，且根系碳含量在冬夏季的差異顯著(P<0.05)；冬季根系氮、磷含量高于夏季，且樣地2 和樣地3 的差異顯著(P<0.05)。

圖4 黑莎草根系養(yǎng)分含量特征Fig.4 Characteristics of nutrient content in root of Gahnia tristis

總體上，除碳含量和12月根系氮含量外，其余養(yǎng)分均以樣地3 較高，冬季的根系養(yǎng)分含量均高于夏季，養(yǎng)分的分配上葉片高于根系。

2.2 相關分析

由表3和4 可見，葉組織密度與比葉面積呈顯著負相關，而與葉綠素含量則呈顯著正相關關系;葉綠素含量與葉片全碳和全氮含量相關；葉干物質含量與葉片氮、磷、鉀含量均呈負相關關系。根組織密度與比根長、比根面積和根系全磷含量均呈顯著負相關，葉片和根系氮、磷、鉀含量之間均顯著正相關。

表3 黑莎草葉片功能性狀間的相關系數(shù)Table 3 Correlation coefficient of leaf functional traits of Gahnia tristis

表4 黑莎草根系功能性狀間的相關系數(shù)Table 4 Correlation coefficient of root functional traits of Gahnia tristis

2.3 功能性狀對土壤因子的響應

為進一步探討黑莎草葉片和根系功能性狀與土壤因子間的關系，將7 和12月的功能性狀指標分別與土壤含水率、pH、容重、土壤全量養(yǎng)分和速效養(yǎng)分等11 個指標進行冗余分析(RDA)。由表5可見，12月第1、2 排序軸的特征值分別為0.982 9和0.916 6，共解釋了60.28%的葉功能性狀變化和73.9%的葉功能性狀與土壤因子關系；7月第1、2排序軸的特征值分別為0.944 1 和0.977 4,共解釋了66.94%的葉功能性狀變化和76.21%的葉功能性狀與土壤因子關系。12月第1、2 排序軸的特征值分別為0.985 2 和0.996 0，共解釋了72.31%的根系功能性狀變化和74.92%的根系功能性狀與土壤因子關系；7月第1、2 排序軸的特征值分別為0.991 1 和0.986 0，共解釋了72.03%的根系功能性狀變化和76.90%的根系功能性狀與土壤因子關系。可見黑莎草葉片與根系功能性狀和土壤因子有較好的相關關系，前兩排序軸能較好地反映黑莎草功能性狀和土壤因子的關系。由圖5、6可見，12月黑莎草葉片功能性狀主要受土壤全碳和銨態(tài)氮含量的影響，根系功能性狀主要受全量碳、磷、鉀含量的影響。7月黑莎草葉片功能性狀主要受土壤全磷、全氮和硝態(tài)氮的影響，根系功能性狀主要受土壤全氮、全磷和速效磷的影響。可見黑莎草葉片與根系功能性狀和土壤因子有較好的相關關系，前2 排序軸能較好地反映黑莎草功能性狀和土壤因子的關系。由圖5、6 可見，12月黑莎草葉片功能性狀主要受土壤全碳和銨態(tài)氮含量的影響，根系功能性狀主要受全量碳、磷、鉀含量的影響。7月黑莎草葉片功能性狀主要受土壤全磷、全氮和硝態(tài)氮的影響，根系功能性狀主要受土壤全氮、全磷和速效磷的影響。

表5 葉片功能性狀(LFT)與土壤因子(SF)的RDA 分析Table 5 RDA analysis of leaf functional traits (LFT) and soil factors (SF)

表6 根系功能性狀(RFT)與土壤因子(SF)的RDA 分析Table 6 RDA analysis of root functional traits (RFT) and soil factors (SF)

3 結論和討論

3.1 葉片和根系功能性狀及其相關性

植物功能性狀不是孤立發(fā)揮作用的，在長期適應生存環(huán)境過程中，黑莎草葉片和根系通過協(xié)同進化并最終形成最佳功能性狀組合，響應外部環(huán)境的同時對生態(tài)系統(tǒng)產生一定影響[10]。植物通過比葉面積與葉組織密度共同作用來維持水分的平衡，具體表現(xiàn)為比葉面積減小和葉組織密度增大[24]。本研究中比葉面積和葉組織密度也呈顯著負相關關系。目前有關葉面積與比葉面積的關系并未形成一致的認識[25–26]，本研究中黑莎草的葉面積與比葉面積不存在顯著相關關系，表現(xiàn)出不同植物對特定環(huán)境的適應性不完全一致。葉綠素是植物光合作用的基礎[27]，黑莎草葉綠素含量與葉片氮含量呈顯著正相關關系，這與前人[28]的研究結果一致。比根長很大程度上反映了根系對水分與養(yǎng)分的吸收能力，根組織密度則反映根系的抗拉力和防御能力，黑莎草根系在12月表現(xiàn)出較高的比根長與較低的根組織密度來維持對養(yǎng)分的吸收，在7月保持較高的根組織密度以防止水分過度流失以及高溫損傷，這與戚德輝等[29]對鐵桿蒿(Artemisia sacrorum)對環(huán)境變化的適應研究結果一致，鐵桿蒿在干旱貧瘠的環(huán)境中通過較高的比根長與較低的根組織密度維持對水分和養(yǎng)分的吸收，黑莎草的比根長與根組織密度也存在顯著負相關關系。通常具有較大比根長或比根面積的植物根組織密度較小，可加快根系延伸與周轉速率，提高對養(yǎng)分和水分的吸收能力，是植物吸收養(yǎng)分的策略[10]。黑莎草根組織密度與比根長、比根面積間呈顯著負相關，反映其生長與防御之間的權衡關系[30]和對環(huán)境有較強適應能力[31]。本文對黑莎草根系表型性狀的研究，僅選取了根直徑、根組織密度、比根長和比根面積，指標相對葉片而言偏少，今后可增加如根尖數(shù)、根分支數(shù)等拓撲結構方面的形狀指標，為根系性狀研究提供更全面的參考。

圖6 黑莎草根系功能性狀與土壤因子的RDA 排序圖Fig.6 RDA ordination diagram of root functional traits and soil factors of Gahnia tristis

葉片氮、磷平均含量均低于我國東部南北樣帶654 種陸生植物葉片的平均含量[32]，根系碳、氮、磷平均含量均遠低于中國植物細根的碳、氮、磷平均含量(分別為437.90、9.16 和0.95 g/kg)[33]，說明黑莎草在侵蝕區(qū)養(yǎng)分含量低的環(huán)境中適應與耐受程度相對較高。植物葉片對光合、呼吸以及化合物的合成具有重要作用，黑莎草葉片養(yǎng)分含量總體上高于根系。7月屬于黑莎草生長旺盛期，通過自身調節(jié)將更多的養(yǎng)分分配到地上部分從而導致7月根系養(yǎng)分含量低，而12月份為越冬及明年生長儲存養(yǎng)分導致根系養(yǎng)分升高，黑莎草養(yǎng)分含量及其分配受所處環(huán)境和養(yǎng)分有效性的制約，同時也與自身的生長節(jié)律密切相關[34]。葉片和根系的氮、磷元素具有極顯著的正相關關系，這與前人[35–37]的研究結果一致，作為陸地生態(tài)系統(tǒng)植物生長的主要限制元素，氮、磷兩者的正相關關系符合全球尺度的普遍性[38]。

芒萁是南方紅壤侵蝕區(qū)具有耐寒耐貧瘠特征的重要地帶性植物[39]，黑莎草的葉面積、比葉面積、根直徑和根組織密度及葉片與根系的鉀含量遠大于芒萁[40]，較大的比葉面積有利于黑莎草體內養(yǎng)分保持[41–42]，較高的根組織密度則體現(xiàn)黑莎草在貧瘠環(huán)境中的適應性[43–44]，黑莎草葉片和根系中較高的鉀含量可促進糖類及蛋白質合成，提高纖維素和木質素含量，使得根莖膨大堅韌[45]，顯示出比芒萁更大生物量、良好水土保持潛力且籽粒富含油脂，具有較高經濟價值。

3.2 功能性狀對土壤因子的響應

植物性狀是由遺傳因素和環(huán)境條件共同決定的[46]，土壤環(huán)境條件通過改變植物性狀影響植物生存策略的調整[14]。從冗余分析結果來看，土壤養(yǎng)分是影響黑莎草功能性狀的主要因素，黑莎草12月功能性狀主要受土壤碳、氮和磷含量的影響，7月功能性狀主要受土壤氮、磷含量的影響。土壤養(yǎng)分是植物氮、磷營養(yǎng)的基礎，進而影響植物代謝與生長[47]。黑莎草葉片與根系養(yǎng)分含量與土壤養(yǎng)分之間具有很強的相關性。磷含量是限制植物生長的重要因子，低磷的環(huán)境使得植物不斷調整自身形態(tài)來適應環(huán)境[48]，黑莎草葉面積和根直徑與土壤全磷顯著正相關。比葉面積可反映植物碳的獲取策略[49]，在貧瘠土壤中的植物有較小比葉面積，養(yǎng)分充足的土壤環(huán)境中植物有較大的比葉面積[50–51]，本研究中黑莎草比葉面積與土壤全氮和速效鉀顯著正相關。植物葉片與根系的組織密度則體現(xiàn)植物的防御能力,葉組織密度高的植物分配較多氮素提高細胞壁韌性從而防治葉片損傷或失水過多[52]，本研究中葉組織密度與土壤氮含量存在密切相關性。

本研究主要側重于黑莎草生長指標與土壤因子的相關性方面，在今后的研究中可考慮添加對其它環(huán)境因子的研究，如降水量、溫度、濕度、日照強度以及日照時長等。

黑莎草葉片表型性狀在冬夏季間存在顯著差異。葉長、葉寬、葉組織密度和葉綠素表現(xiàn)為夏季顯著大于冬季，根系表型性狀與葉片相比季節(jié)差異較小，黑莎草根系表型性狀比葉片更具穩(wěn)定性，冬季的根系養(yǎng)分含量均高于夏季，養(yǎng)分的分配上葉片養(yǎng)分高于根系養(yǎng)分。葉組織密度與葉綠素顯著正相關，與比葉面積顯著負相關；根組織密度與比根長和比根面積均顯著負相關，葉片和根系養(yǎng)分之間均顯著正相關。土壤碳、氮、磷含量是影響黑莎草功能性狀主要因子。黑莎草通過調節(jié)功能性狀指標對環(huán)境變化表現(xiàn)出適應性策略，可作為地帶性植物引入南方紅壤侵蝕區(qū)的植被恢復和水土流失治理。