鄭志偉 肖鳳秋 邵 琦 趙曉鳳 黃 妍 李 娟

情景記憶成功年老化的神經(jīng)機(jī)制*

鄭志偉1,2肖鳳秋3邵 琦1,2趙曉鳳1,2黃 妍1,2李 娟1,2

(1中國(guó)科學(xué)院心理健康重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(中國(guó)科學(xué)院心理研究所), 北京 100101) (2中國(guó)科學(xué)院大學(xué)心理學(xué)系, 北京 100049) (3中國(guó)兒童中心, 北京 100035)

隨著年齡的增長(zhǎng), 大部分老年人的情景記憶會(huì)出現(xiàn)衰退, 但也會(huì)有一部分老年人的情景記憶表現(xiàn)出成功的年老化, 即記憶成績(jī)較好或隨增齡的衰退程度較小。腦保持理論、神經(jīng)去分化理論、認(rèn)知儲(chǔ)備理論以及神經(jīng)補(bǔ)償理論分別從不同角度解釋了情景記憶成功年老化的神經(jīng)機(jī)制。基于選擇性優(yōu)化與補(bǔ)償模型對(duì)現(xiàn)有理論進(jìn)行整合, 發(fā)現(xiàn)情景記憶成功年老化可能與個(gè)體的認(rèn)知儲(chǔ)備水平直接相關(guān)：高認(rèn)知儲(chǔ)備的老年人能夠?qū)η榫坝洃浵嚓P(guān)的腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化且具備更強(qiáng)的神經(jīng)補(bǔ)償能力, 因而其腦功能(比如, 神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性)可能會(huì)保持地更好。未來研究需要更多地采用縱向設(shè)計(jì)來考察各理論之間的關(guān)系及其影響因素, 從而更好地解釋記憶成功年老化的神經(jīng)機(jī)制并為提升老年人的腦與認(rèn)知健康提供支持。

情景記憶, 成功年老化, 腦保持, 神經(jīng)去分化, 認(rèn)知儲(chǔ)備, 神經(jīng)補(bǔ)償

1 前言

情景記憶是個(gè)體對(duì)過去發(fā)生在特定時(shí)間和地點(diǎn)的事件的記憶(Tulving, 2002)。對(duì)事件相關(guān)的細(xì)節(jié)信息進(jìn)行有意回想(recollection)是情景記憶提取階段的核心特征(Rugg et al., 2015)。在實(shí)驗(yàn)室研究中, 研究者主要使用聯(lián)結(jié)記憶范式來考察情景記憶的回想過程。在該范式中, 被試在編碼階段通常需要學(xué)習(xí)項(xiàng)目?項(xiàng)目配對(duì)(比如, 詞語?詞語或面孔?姓名等)或項(xiàng)目與背景配對(duì)(比如, 詞語?顏色或面孔?空間位置等), 然后通過線索回憶(cue-recall)或者聯(lián)結(jié)再認(rèn)(associative recognition)等任務(wù), 對(duì)項(xiàng)目與項(xiàng)目或項(xiàng)目與背景之間的關(guān)系信息進(jìn)行有意提取(Naveh-Benjamin, 2000)。

隨著年齡的增長(zhǎng), 老年人的認(rèn)知功能會(huì)出現(xiàn)明顯衰退, 其中情景記憶下降是最突出的一個(gè)方面(Dodson, 2017; Park et al., 2002)。老年人的情景記憶功能衰退主要體現(xiàn)在難以對(duì)事件與事件或事件與背景之間的關(guān)系信息進(jìn)行有意回想(Alghamdi & Rugg, 2020; Old & Naveh-Bejamin, 2008)。此外, 個(gè)體要準(zhǔn)確地回想事件相關(guān)的細(xì)節(jié)或關(guān)系信息, 還需要執(zhí)行控制過程的參與(Shing et al., 2010)。相應(yīng)地, 負(fù)責(zé)回想和執(zhí)行控制過程的腦區(qū)(比如, 內(nèi)側(cè)顳葉和前額葉)或腦網(wǎng)絡(luò)(比如, 默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)和額頂網(wǎng)絡(luò))的結(jié)構(gòu)和功能衰退, 被認(rèn)為是老年人情景記憶功能下降的主要原因(Liem et al., 2021; Wang et al., 2017)。

以往大量研究通常將老年人視為一個(gè)同質(zhì)的群體, 主要通過組平均的方法比較情景記憶成績(jī)的年齡差異。然而, 老年人的情景記憶功能存在較大的個(gè)體間差異(Lindenberger, 2014; Nyberg & Pudas, 2019; Tucker-Drob & Salthouse, 2013)。例如, 瑞典的大樣本人群隊(duì)列研究Betula項(xiàng)目, 通過橫斷比較發(fā)現(xiàn)663名老年人群中(年齡范圍在70～85歲)有55名老年人(約占8.3%)的情景記憶成績(jī)要比中年組老年人(年齡范圍在50～65歲)的平均成績(jī)顯著更高(Habib et al., 2007)。另外, 該項(xiàng)目對(duì)1500多名被試(年齡范圍在35～85歲)進(jìn)行了長(zhǎng)達(dá)15年的多次縱向追蹤測(cè)試, 發(fā)現(xiàn)記憶成績(jī)較高且持續(xù)保持在穩(wěn)定狀態(tài)的人群約占18% (Josefsson et al., 2012)。上述研究提示, 雖然大部分老年人的情景記憶功能會(huì)隨增齡出現(xiàn)較大程度的下降, 但是卻存在一部分老年人表現(xiàn)出記憶的成功年老化(successful memory aging), 這些老年人的情景記憶功能較好或隨增齡的衰退程度較小。

關(guān)于成功年老化, 最著名的解釋莫過于Baltes等提出的選擇性優(yōu)化與補(bǔ)償模型(theory of selective optimization with compensation, SOC; Baltes & Baltes, 1990; Baltes & Carstensen, 1996; Baltes & Smith, 2003)。該模型結(jié)合人類心理的畢生發(fā)展理論(Baltes et al., 1999), 提出老年人可以通過選擇(selection)、優(yōu)化(optimization)和補(bǔ)償(compensation)三個(gè)基本過程及其相互作用, 達(dá)到獲得(gains)最大化和損失(losses)最小化的狀態(tài), 從而實(shí)現(xiàn)成功年老化(韓布新, 朱莉琪, 2012)。具體來說, 隨著年齡的增長(zhǎng), 老年人如果能夠縮小其目標(biāo)范圍, 有選擇性地將主要資源聚焦在少數(shù)重要目標(biāo)上(比如, 業(yè)余時(shí)間主要用來擴(kuò)充知識(shí)體系), 然后通過應(yīng)用各種資源來優(yōu)化該目標(biāo)(比如, 報(bào)名參加老年知識(shí)課程), 并通過補(bǔ)償過程來彌補(bǔ)已經(jīng)出現(xiàn)的損失或衰退(比如, 通過及時(shí)戴助聽器彌補(bǔ)聽力下降造成的不利影響), 就會(huì)更有可能獲得成功的發(fā)展。SOC模型為理解個(gè)體在不同領(lǐng)域(比如, 認(rèn)知、社會(huì)或生理功能)的成功年老化提供了一個(gè)一般性的理論框架。

近20年來, 伴隨著神經(jīng)成像技術(shù)的進(jìn)步, 年老化認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)研究獲得了飛速發(fā)展。情景記憶作為受增齡影響最為顯著的認(rèn)知功能之一, 得到了大量研究者的關(guān)注。其中, 老年人情景記憶功能個(gè)體差異的神經(jīng)機(jī)制一直是研究熱點(diǎn), 由此產(chǎn)生了腦保持理論、神經(jīng)去分化理論、認(rèn)知儲(chǔ)備理論以及神經(jīng)補(bǔ)償理論來解釋情景記憶成功年老化的原因。雖然這些理論都是在認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)研究領(lǐng)域內(nèi)被提出, 但是也可以借鑒SOC模型的基本概念(比如, 優(yōu)化和補(bǔ)償)進(jìn)行解讀。首先, 腦保持理論和認(rèn)知儲(chǔ)備理論所持觀點(diǎn)均體現(xiàn)了老年人實(shí)現(xiàn)成功年老化的優(yōu)化過程, 因?yàn)檫@兩種理論均認(rèn)為記憶成功年老化的老年人能夠利用已有資源(比如, 年輕時(shí)接受的正規(guī)教育)或獲取新資源(比如, 閱讀等認(rèn)知活動(dòng))對(duì)記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化。具體來說, 經(jīng)典的腦保持理論(brain maintenance theory)強(qiáng)調(diào)教育、職業(yè)、身體鍛煉以及認(rèn)知活動(dòng)等因素可以促使老年人保持腦結(jié)構(gòu)和功能的“年輕化”, 即腦結(jié)構(gòu)形態(tài)和功能水平與年輕人更為接近, 從而導(dǎo)致老年人記憶功能受增齡的影響較小(Nyberg et al., 2012; Nyberg & Lindenberger, 2020)。遵循相同的邏輯, 神經(jīng)去分化理論(neural dedifferentiation theory)認(rèn)為神經(jīng)分化水平越高的老年人, 即神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性程度與年輕人越接近的老年人, 情景記憶功能越好, 因而可以視為另一形式的腦保持理論(Li et al., 2002; Koen & Rugg, 2019; Koen et al., 2020)。而認(rèn)知儲(chǔ)備理論(cognitive reserve theory)則強(qiáng)調(diào)老年人在生命全程中的生活經(jīng)歷(包括上面提到的教育和職業(yè)等一系列因素)有助于認(rèn)知儲(chǔ)備的積累, 進(jìn)而使其能夠更好地從腦功能上應(yīng)對(duì)腦結(jié)構(gòu)老化對(duì)認(rèn)知功能產(chǎn)生的制約, 從而導(dǎo)致老年人情景記憶功能的下降速度更慢(Barulli & Stern, 2013; Stern, 2002, 2009)。從以上觀點(diǎn)可以看出, 雖然腦保持和認(rèn)知儲(chǔ)備理論均體現(xiàn)了實(shí)現(xiàn)成功年老化的優(yōu)化過程, 但腦保持理論側(cè)重于強(qiáng)調(diào)優(yōu)化的結(jié)果, 而認(rèn)知儲(chǔ)備理論則側(cè)重于強(qiáng)調(diào)優(yōu)化的途徑。其次, 情景記憶的成功年老化還需要補(bǔ)償過程的參與。比如, 神經(jīng)補(bǔ)償理論(neural compensation theory)認(rèn)為, 記憶成功年老化的老年人能夠使用額外的神經(jīng)通路來補(bǔ)償已有的腦結(jié)構(gòu)或功能衰退(Cabeza & Dennis, 2013; Reuter-Lorenz & Park, 2014)。最后, 優(yōu)化和補(bǔ)償過程之間還可能存在緊密的相互作用。比如, 老年人認(rèn)知儲(chǔ)備水平可能會(huì)影響其神經(jīng)補(bǔ)償能力, 而老年人的神經(jīng)補(bǔ)償能力則可能會(huì)影響其腦保持水平。綜合以上理論可以看出, 老年人情景記憶成功年老化的原因可能是, 他們可以利用各種后天的生活經(jīng)歷或資源來積累認(rèn)知儲(chǔ)備, 進(jìn)而能夠優(yōu)化與情景記憶功能直接相關(guān)的腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò), 并且可以通過神經(jīng)補(bǔ)償過程來彌補(bǔ)已有的腦衰退, 最終導(dǎo)致其腦功能(比如, 神經(jīng)表征或神經(jīng)加工通路的特異性)保持地更好。然而, 關(guān)于各個(gè)理論中核心概念的界定以及各理論之間錯(cuò)綜復(fù)雜的關(guān)系, 還需要深入探討。

關(guān)注情景記憶年老化的個(gè)體間差異, 考察記憶成功年老化的神經(jīng)機(jī)制, 不僅有助于揭示人類認(rèn)知功能的神經(jīng)基礎(chǔ)、了解老年人記憶功能保持韌性(resilience)的原因, 而且對(duì)于發(fā)展有效改善老年人情景記憶功能的干預(yù)手段以延緩認(rèn)知年老化具有重要意義。本文首先詳細(xì)介紹了各理論的核心觀點(diǎn)及其支持證據(jù), 然后對(duì)當(dāng)前存在的問題進(jìn)行討論并對(duì)未來的研究進(jìn)行展望。

2 腦保持理論及其證據(jù)

由于增齡往往伴隨著腦結(jié)構(gòu)和功能的衰退(Spreng & Turner, 2019), 因而腦結(jié)構(gòu)或功能衰退程度存在個(gè)體差異可能是導(dǎo)致老年人記憶功能存在個(gè)體差異的原因之一。從這一角度出發(fā), 腦保持理論認(rèn)為, 既然腦衰退會(huì)導(dǎo)致情景記憶功能的下降, 那么腦衰退程度越小的老年人或者腦結(jié)構(gòu)形態(tài)和功能水平與年輕人越接近的老年人, 其情景記憶功能就會(huì)越好(Nyberg et al., 2012; Nyberg & Lindenberger, 2020; Nyberg & Pudas, 2019)。隨著年齡的增長(zhǎng), 老年人腦保持程度能夠預(yù)測(cè)其記憶衰退程度, 即腦隨增齡的保持程度越高, 記憶功能的衰退程度也就越小。腦保持可以體現(xiàn)在腦結(jié)構(gòu) (比如, 灰質(zhì)體積以及白質(zhì)完整性等)以及腦功能(比如, 腦區(qū)激活或腦功能連接)等不同層面。因此, 根據(jù)腦保持理論, 情景記憶功能較好的老年人, 是由于其腦結(jié)構(gòu)或功能的保持程度較好。

與腦保持理論一致, 橫斷研究顯示內(nèi)側(cè)顳葉區(qū)域海馬/旁海馬的結(jié)構(gòu)完整性與老年人的情景記憶功能存在顯著關(guān)聯(lián), 具體表現(xiàn)為老年人的海馬/旁海馬結(jié)構(gòu)完整性越高, 其記憶成績(jī)?cè)胶?K?hncke et al., 2021)。不過, 腦保持理論的主要證據(jù)來自于老年人內(nèi)側(cè)顳葉區(qū)域(尤其是海馬)的結(jié)構(gòu)或功能的縱向變化與記憶表現(xiàn)縱向變化之間的緊密聯(lián)系。比如, Persson等(2012)和Gorbach等(2017)均發(fā)現(xiàn), 老年人海馬結(jié)構(gòu)的保持程度能夠顯著預(yù)測(cè)其情景記憶保持水平, 即海馬體積的萎縮程度越小, 其情景記憶的衰退程度也越小。在腦功能上, Salami等(2014)發(fā)現(xiàn), 與記憶下降的老年人相比, 情景記憶成績(jī)?cè)诙陜?nèi)保持較好的老年人, 其海馬靜息態(tài)功能連接保持較好。Pudas等(2013)采用任務(wù)態(tài)功能磁共振實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì), 發(fā)現(xiàn)情景記憶保持者在聯(lián)結(jié)記憶編碼階段的海馬激活程度比記憶下降者更強(qiáng), 且與年輕人更為接近; 此外, 將腦灰質(zhì)體積作為協(xié)變量進(jìn)行分析時(shí), 上述效應(yīng)仍然存在, 表明保持海馬功能激活強(qiáng)度能夠獨(dú)立預(yù)測(cè)記憶的成功年老化。

除了內(nèi)側(cè)顳葉外, 前額葉區(qū)域激活強(qiáng)度的縱向變化模式也為腦保持理論提供了重要證據(jù)。在情景記憶任務(wù)中, 左側(cè)前額葉皮層主要參與記憶編碼過程, 右側(cè)前額葉主要參與記憶提取過程, 該現(xiàn)象被稱之為半球的編碼/提取不對(duì)稱現(xiàn)象(hemispheric encoding/retrieval asymmetry; Tulving et al., 1994)。Johansson等(2020)的縱向研究結(jié)果顯示, 隨著年齡的增長(zhǎng), 老年人在聯(lián)結(jié)記憶任務(wù)中的半球編碼/提取不對(duì)稱程度存在下降趨勢(shì)(即編碼和提取過程所激活的前額葉區(qū)域的重疊程度越來越大), 而且這種前額葉的編碼/提取不對(duì)稱性的下降趨勢(shì)還伴隨著情景記憶成績(jī)的下降。

由上述研究結(jié)果可見, 記憶功能保持較好的老年人, 在與情景記憶功能直接相關(guān)的腦區(qū)(比如, 海馬和前額葉)上的結(jié)構(gòu)和功能特征也保持地相對(duì)較好, 表明保持年輕化的大腦可能是記憶成功老化的關(guān)鍵所在。腦保持理論所持觀點(diǎn)簡(jiǎn)單直接且得到了縱向研究證據(jù)的支持, 因而獲得了領(lǐng)域內(nèi)研究者的極大認(rèn)可。然而, 該理論對(duì)于功能特征保持較好的腦區(qū)所涉及的神經(jīng)機(jī)制缺乏深入探討。在這方面, 神經(jīng)去分化理論給出了更為具體的闡釋。

3 神經(jīng)去分化理論及其證據(jù)

去分化的概念來源于行為研究, 即不同領(lǐng)域的認(rèn)知功能之間的相關(guān)程度會(huì)隨增齡而增加(Lindenberger & Baltes, 1994; Lindenberger et al., 2001), 提示老年人越來越傾向于使用相同神經(jīng)基礎(chǔ)來支持其不同認(rèn)知功能。隨后的神經(jīng)計(jì)算模型提出, 老年人的神經(jīng)遞質(zhì)系統(tǒng)功能下降使得其神經(jīng)分化水平下降, 進(jìn)而表現(xiàn)出神經(jīng)去分化現(xiàn)象, 因此導(dǎo)致其認(rèn)知功能出現(xiàn)損傷, 此為認(rèn)知年老化的神經(jīng)去分化理論(Li & Lindenberger, 1999; Li et al., 2001)。神經(jīng)去分化理論能夠很好地解釋老年人記憶功能的個(gè)體間差異現(xiàn)象：神經(jīng)去分化水平越高的老年人, 神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性下降越嚴(yán)重, 其記憶功能越差; 反過來, 神經(jīng)去分化水平越低的老年人, 其神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性程度與年輕人越接近, 記憶功能就越好。從這一方面講, 神經(jīng)去分化理論可以看作是一種對(duì)老年人情景記憶功能成功年老化解釋地更為深入的腦保持理論。

老年人的神經(jīng)去分化主要表現(xiàn)在兩個(gè)方面(Li & Sikstr?m., 2002; Li & Rieckmann, 2014)。一是神經(jīng)表征的特異性或精確度(fidelity)下降, 導(dǎo)致神經(jīng)表征之間的區(qū)分度(distinctiveness)下降。隨著年齡的增長(zhǎng), 不同事件以及事件發(fā)生時(shí)的背景信息的表征特異性和區(qū)分度下降, 導(dǎo)致事件之間很容易產(chǎn)生混淆。Park等(2004)采用功能磁共振成像技術(shù)證明老年人的腹側(cè)視覺皮層(ventral visual cortex)在知覺任務(wù)中存在神經(jīng)表征特異性或精確度下降, 為老年人神經(jīng)去分化現(xiàn)象提供了最早的證據(jù)。隨后的研究發(fā)現(xiàn), 腹側(cè)視覺皮層的神經(jīng)去分化現(xiàn)象在情景記憶編碼(Koen et al., 2019; Srokova et al., 2020; Zheng et al., 2018)和提取階段(Abdulrahman et al., 2017; Trelle et al., 2020)均存在。此外, 有大量研究使用多體素模式分析方法(比如, 表征相似性分析), 通過考察老年人在記憶提取過程中神經(jīng)激活模式再現(xiàn)強(qiáng)度(neural pattern reinstatement), 來估計(jì)其回想信息相關(guān)的神經(jīng)表征的特異性或精確性, 進(jìn)而探討老年人在記憶提取階段的神經(jīng)表征去分化現(xiàn)象(比如, Abdulrahman et al., 2017; Folville et al., 2020; Johnson et al., 2015; Trelle et al., 2020)。這些研究普遍發(fā)現(xiàn), 在記憶回想過程中, 老年人默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)核心腦區(qū)(包括海馬、角回、后部扣帶皮層、顳中回以及內(nèi)側(cè)前額葉皮層等腦區(qū))的神經(jīng)激活模式的再現(xiàn)強(qiáng)度更弱。具體來說, 老年人在回想過程中神經(jīng)激活模式的編碼?提取相似性程度要比年輕人更低, 表明其情景回想信息的神經(jīng)表征存在去分化現(xiàn)象; 而且, 老年人的神經(jīng)去分化水平與情景記憶成績(jī)存在顯著負(fù)相關(guān), 即神經(jīng)去分化水平越低, 其記憶功能越好(Koen et al., 2019; Trelle et al., 2020)。上述研究結(jié)果提示, 老年人在腹側(cè)視覺皮層以及默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的神經(jīng)表征去分化, 可能是導(dǎo)致老年人情景記憶功能存在個(gè)體差異的重要原因。

老年人神經(jīng)去分化的另一表現(xiàn)是神經(jīng)加工通路的功能特異性下降, 不同神經(jīng)加工通路間的同步變化程度增強(qiáng)。也就是說, 年輕人會(huì)選擇性地使用特定的神經(jīng)通路執(zhí)行記憶任務(wù); 而老年人由于負(fù)責(zé)記憶加工的神經(jīng)通路的特異性下降, 使得不同神經(jīng)通路呈現(xiàn)出較強(qiáng)的共變性。人類大腦在功能組織上可以劃分為多個(gè)大尺度的腦網(wǎng)絡(luò), 這些腦網(wǎng)絡(luò)具有較強(qiáng)的功能分離(functional segregation)屬性或者功能特異性。近年來, 大量研究發(fā)現(xiàn)老年人在大尺度腦功能網(wǎng)絡(luò)上存在去分化現(xiàn)象, 即腦網(wǎng)絡(luò)之間的同步變化或相互作用程度比年輕人更高, 腦網(wǎng)絡(luò)的功能分離程度比年輕人更低(Damoiseaux, 2017; Koen et al., 2020; Wig, 2017)。具體來講, 多項(xiàng)畢生發(fā)展研究均發(fā)現(xiàn)腦網(wǎng)絡(luò)的功能分離程度隨年齡的增長(zhǎng)而降低(Cao et al., 2014; Chan et al., 2014; Geerligs et al., 2015; Malagurski et al., 2020; Chong et al., 2019; Han et al., 2018)。尤其是, Chong等(2019)和Malagurski等(2020)均報(bào)告了老年人腦網(wǎng)絡(luò)功能分離水平下降的縱向證據(jù), 為老年人大尺度腦功能網(wǎng)絡(luò)的去分化現(xiàn)象提供了堅(jiān)實(shí)的證據(jù)。此外, 老年人的腦網(wǎng)絡(luò)去分化程度與其認(rèn)知功能存在顯著關(guān)聯(lián)。橫斷研究顯示, 個(gè)體腦網(wǎng)絡(luò)的功能分離水平越高, 去分化程度越低, 其情景記憶成績(jī)?cè)胶?e.g., Chan et al., 2014; Geerligs et al., 2015); 縱向追蹤研究表明, 腦網(wǎng)絡(luò)去分化水平的增加會(huì)導(dǎo)致認(rèn)知功能出現(xiàn)衰退(Malagurski et al., 2020; Ng et al., 2016)。上述研究結(jié)果在負(fù)責(zé)高級(jí)認(rèn)知功能的大尺度腦網(wǎng)絡(luò)上(比如, 默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)和額頂網(wǎng)絡(luò)等)更為明顯(Chan et al., 2014; Geerligs et al., 2015; Malagurski et al., 2020; Ng et al., 2016)。

結(jié)合腦保持理論和神經(jīng)去分化理論, 可以看出情景記憶功能相關(guān)的腦區(qū)(比如, 海馬和前額葉)或腦網(wǎng)絡(luò)(比如, 默認(rèn)網(wǎng)絡(luò))的結(jié)構(gòu)和功能(比如, 神經(jīng)表征或神經(jīng)加工通路的特異性)保持良好的老年人, 更有可能在情景記憶上表現(xiàn)出成功年老化。此外, 如前所述, 腦保持可以看作是老年人通過利用已有資源或獲取新資源對(duì)記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化的結(jié)果。與該觀點(diǎn)一致, 研究發(fā)現(xiàn)教育、職業(yè)、身體鍛煉和認(rèn)知活動(dòng)等生活經(jīng)歷(lifetime experience)會(huì)對(duì)老年人海馬或前額葉起到更好的保護(hù)作用(Nyberg & Pudas, 2019; Nyberg et al., 2020)。除了上述后天因素, 基因則可能是影響腦保持效果的先天因素。比如, 攜帶兒茶酚胺氧位甲基轉(zhuǎn)移酶(Catechol-O-Methyltransferase, COMT) Met基因型的老年人, 其記憶功能更有可能保持相對(duì)穩(wěn)定的狀態(tài)(Josefsson et al., 2012)。上述研究提示老年人的腦保持水平可能受到先天(比如, 基因)和后天(比如, 教育、職業(yè)及生活方式)等多方面因素的影響。然而, 由于驗(yàn)證腦保持理論需要縱向證據(jù)的支持, 而縱向研究的難度要比橫斷研究更大, 因此考察腦保持影響因素的研究依然相對(duì)較少。尤其是, 哪些因素會(huì)導(dǎo)致老年人能夠保持高水平的神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性, 目前尚缺乏相關(guān)證據(jù)。

需要注意的是, 老年人群中顯然也有很多腦結(jié)構(gòu)保持地不夠好或存在腦結(jié)構(gòu)衰退的個(gè)體, 這部分人群是否依然有可能表現(xiàn)出較好的記憶成績(jī)或者記憶功能衰退速度更慢呢？認(rèn)知儲(chǔ)備理論強(qiáng)調(diào)個(gè)體在畢生發(fā)展過程中所積累的神經(jīng)資源, 有助于從腦功能上削弱伴隨增齡出現(xiàn)的腦結(jié)構(gòu)衰退對(duì)記憶功能帶來的不利影響, 可以看作是實(shí)現(xiàn)記憶成功年老化的優(yōu)化過程的另一體現(xiàn)。

4 認(rèn)知儲(chǔ)備理論及其證據(jù)

早期的腦儲(chǔ)備理論(brain reserve)認(rèn)為, 腦神經(jīng)解剖資源(比如, 神經(jīng)元數(shù)量以及突觸密度等)的個(gè)體差異使得一些人比其他人能夠更好地應(yīng)對(duì)腦老化帶來的不良影響。腦神經(jīng)解剖資源的多少是腦儲(chǔ)備水平的體現(xiàn), 可以通過腦結(jié)構(gòu)或腦形態(tài)學(xué)特征(比如, 顱內(nèi)總體積、灰質(zhì)體積、皮層表面積、皮層厚度以及者白質(zhì)纖維束完整性等)進(jìn)行量化。根據(jù)該理論, 面對(duì)腦結(jié)構(gòu)衰退, 腦儲(chǔ)備水平高的老年人, 腦內(nèi)可供使用的神經(jīng)解剖資源越多, 其記憶成績(jī)?cè)胶?Blessed et al., 1968; Katzman et al., 1988; Satz, 1993; Schofield et al., 1997)。但是, 有研究者發(fā)現(xiàn)即便是腦解剖資源接近的兩個(gè)老年人, 仍然有可能表現(xiàn)出不同的記憶成績(jī)(Stern, 2002)。這一現(xiàn)象提示, 腦儲(chǔ)備理論并不能對(duì)老年人記憶功能的個(gè)體差異進(jìn)行有效的解釋。

近年來, 認(rèn)知儲(chǔ)備理論逐漸成為年老化認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)研究領(lǐng)域最有影響力的理論之一。該理論認(rèn)為, 高認(rèn)知儲(chǔ)備的老年人能夠更加適應(yīng)性地應(yīng)對(duì)腦結(jié)構(gòu)老化, 進(jìn)而保持高水平的情景記憶功能。認(rèn)知儲(chǔ)備是指?jìng)€(gè)體在畢生發(fā)展過程中所積累的認(rèn)知過程的適應(yīng)能力(adaptability; Barulli & Stern, 2013; Stern, 2002)。個(gè)體在生命全程中的生活經(jīng)歷均有助于認(rèn)知儲(chǔ)備的積累, 其中教育、智力、職業(yè)復(fù)雜度以及身體鍛煉和認(rèn)知活動(dòng)等社會(huì)行為因素常被用于間接估計(jì)個(gè)體的認(rèn)知儲(chǔ)備水平(Boyle et al., 2021; Clouston et al., 2020; Li et al., 2021; Xu et al., 2016)。

認(rèn)知儲(chǔ)備理論的核心假設(shè)是, 認(rèn)知儲(chǔ)備能夠調(diào)控腦結(jié)構(gòu)與認(rèn)知功能之間的關(guān)系, 即認(rèn)知儲(chǔ)備與腦結(jié)構(gòu)之間通過交互作用對(duì)認(rèn)知功能產(chǎn)生影響。在實(shí)際研究中, 研究者可以通過測(cè)量認(rèn)知儲(chǔ)備水平、腦結(jié)構(gòu)特征以及情景記憶功能(Stern et al., 2020; Varangis & Stern, 2020)來驗(yàn)證這一假設(shè)。認(rèn)知儲(chǔ)備的調(diào)控作用體現(xiàn)在以下三個(gè)方面。第一, 在相同水平的腦結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)上, 高認(rèn)知儲(chǔ)備老年人的記憶成績(jī)可能會(huì)更好。比如, 在殼核和伏隔核等與記憶功能密切相關(guān)的皮層下區(qū)域, 對(duì)于灰質(zhì)體積水平相同的兩組老年人, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的那一組老年人的記憶成績(jī)更優(yōu)(Steffener et al., 2014)。第二, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平能夠調(diào)節(jié)腦結(jié)構(gòu)特征與情景記憶表現(xiàn)之間的關(guān)聯(lián)強(qiáng)度。對(duì)于低認(rèn)知儲(chǔ)備老年人來說, 腦結(jié)構(gòu)水平高低會(huì)對(duì)其記憶功能產(chǎn)生較大影響; 對(duì)于高認(rèn)知儲(chǔ)備老年人而言, 由于認(rèn)知儲(chǔ)備能夠更好地保護(hù)其記憶功能, 因而其記憶功能對(duì)腦結(jié)構(gòu)的依賴程度更小。比如, 研究發(fā)現(xiàn)高認(rèn)知儲(chǔ)備老年人的腦結(jié)構(gòu)水平(比如, 海馬灰質(zhì)體積)與其情景記憶表現(xiàn)之間的相關(guān)程度更弱(Vuoksimaa et al., 2013; Zahodne et al., 2019)。第三, 在控制了正?；虿±硇阅X結(jié)構(gòu)特征后, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平與情景記憶表現(xiàn)之間仍然存在顯著關(guān)聯(lián)。比如, Li等(2021)將與阿爾茨海默病相關(guān)的腦病理特征(比如, 神經(jīng)纖維纏結(jié)等)納入?yún)f(xié)變量之后, 高認(rèn)知儲(chǔ)備老年人仍然表現(xiàn)出高水平的情景記憶成績(jī)。

認(rèn)知儲(chǔ)備本質(zhì)上是一個(gè)認(rèn)知概念, 理論上, 它應(yīng)該通過腦功能的適應(yīng)性來保護(hù)認(rèn)知功能, 因此Stern等進(jìn)一步提出了神經(jīng)儲(chǔ)備(neural reserve)的概念。神經(jīng)儲(chǔ)備可以通過腦功能的效率(efficiency)、容量(capacity)和靈活性(flexibility)來體現(xiàn)認(rèn)知儲(chǔ)備的腦功能機(jī)制(Barulli & Stern, 2013; Stern, 2017)。高效率指的是, 行為成績(jī)相似的情況下, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的老年人在任務(wù)相關(guān)腦區(qū)上的激活水平更低; 高容量體現(xiàn)在認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的老年人在任務(wù)相關(guān)腦區(qū)上的激活強(qiáng)度會(huì)隨著任務(wù)難度或認(rèn)知負(fù)荷的增加而增加; 高靈活性是指認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的老年人能夠使用額外的腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)來補(bǔ)償其大腦隨增齡而產(chǎn)生的老化,以便維持或改善其認(rèn)知功能。研究者要將以上三種形式的神經(jīng)儲(chǔ)備解釋為認(rèn)知儲(chǔ)備的腦功能機(jī)制,需要滿足一個(gè)前提, 即它們需要與認(rèn)知儲(chǔ)備估計(jì)值存在顯著相關(guān)。遺憾的是, 神經(jīng)儲(chǔ)備對(duì)老年人情景記憶功能的保護(hù)機(jī)制還僅僅是理論構(gòu)想, 尚缺乏研究證據(jù)的支持。比如, Elshiekh等(2020)發(fā)現(xiàn), 情景記憶成績(jī)優(yōu)秀的老年人在情景記憶編碼階段更強(qiáng)地激活了前額葉以及內(nèi)側(cè)顳葉等腦區(qū), 提示這些老年人在記憶編碼階段可能存在神經(jīng)補(bǔ)償過程。但是, 上述腦區(qū)的激活強(qiáng)度與認(rèn)知儲(chǔ)備指標(biāo)之間并不存在顯著相關(guān), 表明這種補(bǔ)償機(jī)制并不是認(rèn)知儲(chǔ)備在腦功能方面的體現(xiàn), 或者說反映的并不是認(rèn)知儲(chǔ)備的神經(jīng)靈活性機(jī)制。因此, 采用神經(jīng)儲(chǔ)備來解釋認(rèn)知儲(chǔ)備保護(hù)老年人情景記憶功能的腦功能機(jī)制, 還有待后續(xù)研究的進(jìn)一步支持。

認(rèn)知儲(chǔ)備理論的優(yōu)勢(shì)在于, 它能夠很好地解釋為什么腦解剖神經(jīng)資源接近的兩個(gè)老年人仍然有可能會(huì)表現(xiàn)出不同的情景記憶成績(jī)。然而, 該理論面臨的一個(gè)最嚴(yán)峻的問題是其沒有明確的操作性定義。在實(shí)際研究中, 既有研究者使用單一的社會(huì)行為指標(biāo)來估計(jì)認(rèn)知儲(chǔ)備(Mousavi-Nasab et al., 2014), 也有研究者將多個(gè)指標(biāo)合并成一個(gè)綜合指標(biāo)作為認(rèn)知儲(chǔ)備的估計(jì)值(Elshiekh et al., 2020), 但是究竟哪一種指標(biāo)能夠更好地衡量個(gè)體的認(rèn)知儲(chǔ)備水平, 目前尚無定論。這使得以往考察認(rèn)知儲(chǔ)備如何保護(hù)老年人情景記憶的研究的可重復(fù)性受到質(zhì)疑。也就是說, 如果使用不同的指標(biāo)來估計(jì)認(rèn)知儲(chǔ)備水平, 這些研究可能會(huì)獲得不一致的研究結(jié)果。其次, 認(rèn)知儲(chǔ)備理論和腦保持理論均可看作是實(shí)現(xiàn)記憶成功年老化的優(yōu)化過程的體現(xiàn), 那么這兩個(gè)理論概念之間是否存在密切的聯(lián)系呢？根據(jù)認(rèn)知儲(chǔ)備理論, 高認(rèn)知儲(chǔ)備的老年人由于能夠更好地從腦功能上應(yīng)對(duì)腦結(jié)構(gòu)衰退對(duì)記憶功能產(chǎn)生的不利影響, 因而其記憶衰退速度可能會(huì)更慢(Stern et al., 2020)。從這一角度來看, 認(rèn)知儲(chǔ)備極有可能是老年人腦功能保持良好的重要原因。然后這一推測(cè)目前缺乏縱向的神經(jīng)影像學(xué)研究的支持。最后, 值得一提的是, 認(rèn)知儲(chǔ)備理論認(rèn)為神經(jīng)補(bǔ)償依賴于高水平的認(rèn)知儲(chǔ)備而存在, 是神經(jīng)儲(chǔ)備的機(jī)制之一(Barulli & Stern, 2013)。然而, 神經(jīng)補(bǔ)償在記憶年老化的認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)領(lǐng)域卻是一個(gè)相對(duì)獨(dú)立的理論, 被用于解釋成功的記憶年老化現(xiàn)象(Cabeza et al., 2018); 尤其是, 該理論很好地體現(xiàn)了SOC模型的補(bǔ)償過程, 因而可以看作是實(shí)現(xiàn)記憶成功年老化的另一途徑。

5 神經(jīng)補(bǔ)償理論及其證據(jù)

由于前額葉區(qū)域負(fù)責(zé)情景記憶功能中的執(zhí)行控制過程(比如, 編碼策略使用、提取監(jiān)控等), 因而該腦區(qū)的功能衰退一直被認(rèn)為是老年人記憶功能下降的重要原因之一(Shing et al., 2010)。與之一致, 大量研究發(fā)現(xiàn)老年人在情景記憶編碼或提取階段均存在前額葉區(qū)域功能激活下降的現(xiàn)象(Duarte & Dulas, 2020)。然而, 實(shí)際情況卻比這一解釋更為復(fù)雜, 因?yàn)樵谇榫坝洃浤昀匣纳窠?jīng)機(jī)制研究中, 卻發(fā)現(xiàn)了一類有趣的研究結(jié)果, 即記憶成績(jī)相對(duì)較好的老年人通常在前額葉區(qū)域表現(xiàn)出增強(qiáng)的腦區(qū)激活或者激活更分散的腦神經(jīng)模式(Grady, 2012)。其中, 記憶提取的半球不對(duì)稱性下降模式(hemispheric asymmetry reduction in old adults, HAROLD)和后部向前部轉(zhuǎn)移模式(posterior- anterior shift in aging, PASA)是兩種常見的神經(jīng)分布模式。HAROLD表現(xiàn)為在情景記憶提取過程中, 年輕人的右側(cè)前額葉表現(xiàn)出顯著激活, 而記憶成績(jī)較好的老年人的雙側(cè)前額葉均表現(xiàn)出顯著激活(Cabeza, 2002); PASA則表現(xiàn)為在執(zhí)行情景記憶任務(wù)時(shí), 老年人的前額葉激活增強(qiáng)而后部視覺皮層激活減弱(Davis et al., 2008)。一般認(rèn)為, 老年人的這種大腦激活模式反映的是一種腦功能重組(functional reorganization), 表明老年人在面對(duì)認(rèn)知挑戰(zhàn)時(shí), 能夠使用其他神經(jīng)資源對(duì)其記憶成績(jī)進(jìn)行“成功補(bǔ)償” (Cabeza & Dennis, 2013), 這種補(bǔ)償特征被形象地稱之為補(bǔ)償性的“腳手架” (compensatory scaffolding; Park & Reuter-Lorenz, 2009; Reuter-Lorenz & Park, 2014)。因此, 根據(jù)神經(jīng)補(bǔ)償理論, 記憶成功年老化的老年人能夠適應(yīng)性地使用補(bǔ)償性的腳手架, 用于抵抗腦結(jié)構(gòu)或功能衰退對(duì)記憶功能帶來的不利影響。

如前所述, 認(rèn)知儲(chǔ)備理論認(rèn)為, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的老年人才會(huì)表現(xiàn)出神經(jīng)補(bǔ)償機(jī)制; 然而, 神經(jīng)補(bǔ)償理論卻較少?gòu)?qiáng)調(diào)個(gè)人生活經(jīng)歷對(duì)補(bǔ)償過程的影響。比如, 目前存在3種和記憶功能直接相關(guān)的補(bǔ)償機(jī)制(Cabeza et al., 2018), 似乎都不受個(gè)體認(rèn)知儲(chǔ)備水平的影響。第一種是上行調(diào)控的補(bǔ)償機(jī)制(compensation by upregulation)。該機(jī)制表現(xiàn)為, 當(dāng)任務(wù)難度增加時(shí), 任務(wù)所需要的加工資源也隨之增加時(shí), 老年人會(huì)表現(xiàn)出增強(qiáng)的前額葉激活以支持其認(rèn)知成績(jī)。這種情況下, 老年人在執(zhí)行任務(wù)過程中和年輕人激活了相同的腦區(qū), 只是在激活程度上有量的差異(Reuter-Lorenz & Cappell, 2008; Cappell et al., 2010)。這種補(bǔ)償機(jī)制受任務(wù)負(fù)荷調(diào)控, 當(dāng)任務(wù)所需加工資源與個(gè)體當(dāng)前已有神經(jīng)資源不匹配時(shí), 老年人就會(huì)額外使用更多的神經(jīng)資源以達(dá)到和年輕人相似的記憶水平。第二種是選擇性補(bǔ)償機(jī)制(compensation by selection)。該機(jī)制表現(xiàn)為老年人會(huì)使用不同于年輕人的神經(jīng)通路去完成相同的任務(wù)。比如, 年輕人會(huì)使用更有效但需要更多意志努力的回想過程(依賴于海馬)來完成記憶提取, 而老年人則會(huì)使用雖然不太有效但不需要太多意志努力的熟悉性過程(依賴于嗅皮層)來完成記憶提取(Daselaar et al., 2006)。第三種機(jī)制是重組性補(bǔ)償機(jī)制(compensation by reorganization)。此機(jī)制體現(xiàn)在記憶成績(jī)較好的老年人能夠針對(duì)自身的腦結(jié)構(gòu)或功能下降而發(fā)展出年輕人群體不存在的神經(jīng)通路來補(bǔ)償其認(rèn)知成績(jī)。前面提到的HAROLD模式就是重組性補(bǔ)償?shù)囊环N典型體現(xiàn)。重組性補(bǔ)償表現(xiàn)在老年人使用新的神經(jīng)通路(如, 對(duì)側(cè)前額葉)來完成補(bǔ)償機(jī)制, 而另外兩種補(bǔ)償則表現(xiàn)為老年人使用已有的認(rèn)知過程(上行調(diào)控機(jī)制)或認(rèn)知策略(選擇性機(jī)制)來完成補(bǔ)償。

綜上所述, 根據(jù)神經(jīng)補(bǔ)償理論, 記憶成功年老化的老年人, 會(huì)使用和年輕人相似但激活增強(qiáng)的前額葉區(qū)域或者不同于年輕人的認(rèn)知過程(比如, 依賴于嗅皮層的熟悉性), 甚至是新的神經(jīng)通路(比如, 對(duì)側(cè)前額葉)來補(bǔ)償其記憶成績(jī)。神經(jīng)補(bǔ)償理論的提出始于情景記憶的年齡差異研究(Cabeza, 2002), 因而在記憶年老化的認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)研究領(lǐng)域具有重要的地位。但是, 使用該理論來解釋記憶的成功年老化, 在近年來也遭遇到了很多反對(duì)意見。首先, 老年人增強(qiáng)的前額葉激活需要與其更優(yōu)的記憶成績(jī)建立關(guān)聯(lián), 才能證實(shí)其反映的確實(shí)是補(bǔ)償過程。然而, 最近幾項(xiàng)使用多變量腦成像分析方法的研究顯示, 老年人在前額葉表現(xiàn)出的增強(qiáng)的激活模式, 并不一定與更好的情景記憶成績(jī)顯著有關(guān), 提示老年人的這種增強(qiáng)的前額葉激活模式也有可能反映的是前額葉區(qū)域的效率降低甚至是神經(jīng)去分化過程, 而非補(bǔ)償過程(Morcom & Henson, 2018; Roe et al., 2020)。其次, 當(dāng)前支持神經(jīng)補(bǔ)償理論的證據(jù)主要來自于橫斷研究(Cabeza, 2002;Davis et al., 2008; Reuter- Lorenz & Cappell, 2008; Cappell et al., 2010), 縱向研究相對(duì)較少。已有的幾項(xiàng)縱向研究結(jié)果似乎并不完全支持補(bǔ)償理論(Persson et al., 2006; Pudas et al., 2018)。比如, Pudas等(2018)發(fā)現(xiàn), 前額葉激活更強(qiáng)的現(xiàn)象存在于情景記憶成績(jī)出現(xiàn)衰退而非保持穩(wěn)定的老年人群中, 提示前額葉的神經(jīng)激活增強(qiáng)模式反映的不一定是補(bǔ)償過程。最后, 補(bǔ)償理論強(qiáng)調(diào), 記憶成績(jī)較好的老年人所表現(xiàn)出來的神經(jīng)補(bǔ)償過程主要受認(rèn)知負(fù)荷或個(gè)體的認(rèn)知過程和策略所影響, 卻難以說明具備何種特征的老年人能夠更好地使用補(bǔ)償機(jī)制來保護(hù)其情景記憶功能, 導(dǎo)致該理論在解釋老年人記憶功能個(gè)體差異問題上依然存在困境。

6 討論與展望

近年來, 認(rèn)知年老化個(gè)體差異的神經(jīng)機(jī)制問題逐漸成為認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)的研究熱點(diǎn)。其中, 亟需解釋的問題是為什么有些老年人的情景記憶功能會(huì)表現(xiàn)出成功年老化。考察老年人積極應(yīng)對(duì)增齡相關(guān)的腦衰退的神經(jīng)機(jī)制, 既能夠?yàn)樘嵘夏耆说恼J(rèn)知韌性提供重要的理論啟示, 也能夠?yàn)檎贫ü残l(wèi)生政策提供科學(xué)依據(jù)。本文結(jié)合SOC模型中的優(yōu)化和補(bǔ)償概念, 詳細(xì)介紹了腦保持、神經(jīng)去分化、認(rèn)知儲(chǔ)備以及神經(jīng)補(bǔ)償四種理論觀點(diǎn)及其相應(yīng)的支持證據(jù)。上述理論從不同角度解釋了老年人情景記憶功能成功年老化的原因。然而, 從理論建構(gòu)和實(shí)際研究層面出發(fā), 未來仍有諸多問題值得探討。

在理論建構(gòu)方面, 目前存在三個(gè)值得關(guān)注的重要問題。首先, 儲(chǔ)備概念的界定尚存在爭(zhēng)議。早期的研究者通常將腦儲(chǔ)備和認(rèn)知儲(chǔ)備區(qū)別對(duì)待。腦儲(chǔ)備側(cè)重于腦結(jié)構(gòu)層面, 可以看作是大腦中的硬件; 認(rèn)知儲(chǔ)備聚焦于腦功能的靈活性和適應(yīng)性, 可以形象地理解為大腦中實(shí)施計(jì)算環(huán)節(jié)的軟件部分。與腦儲(chǔ)備相比, 認(rèn)知儲(chǔ)備強(qiáng)調(diào)各方面生活經(jīng)驗(yàn)對(duì)認(rèn)知儲(chǔ)備水平的影響, 因而是一種更為積極、動(dòng)態(tài)的儲(chǔ)備類型。然而, 有研究者認(rèn)為沒有必要人為地區(qū)分腦儲(chǔ)備和認(rèn)知儲(chǔ)備, 畢竟腦功能必須依賴于一定的結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)而存在, 而且所有的認(rèn)知功能都最終依賴于結(jié)構(gòu)和功能之間復(fù)雜的相互作用(Cabeza et al., 2018); 此外, 老年人的腦結(jié)構(gòu)和腦功能均有一定的可塑性(Gutchess, 2014), 區(qū)分被動(dòng)的腦儲(chǔ)備和積極的認(rèn)知儲(chǔ)備并不合理。因此不如化繁為簡(jiǎn), 僅使用儲(chǔ)備這一術(shù)語, 將其視為個(gè)體不斷積累神經(jīng)資源(neural resources)的過程。這種神經(jīng)資源既可以是某腦區(qū)的灰質(zhì)體積或者某纖維束的完整度, 也可以是某腦區(qū)或者腦網(wǎng)絡(luò)的功能水平。Stern和Chételat等(2019)則堅(jiān)持傳統(tǒng)觀點(diǎn), 認(rèn)為單一的儲(chǔ)備概念很難完全表現(xiàn)研究問題的全貌。腦儲(chǔ)備和認(rèn)知儲(chǔ)備的側(cè)重點(diǎn)有所不同, 腦儲(chǔ)備可用于描繪大腦的生理狀態(tài), 而認(rèn)知儲(chǔ)備則側(cè)重于調(diào)控腦結(jié)構(gòu)與認(rèn)知功能之間的關(guān)系, 因而能夠更好地解釋老年人記憶功能的個(gè)體差異問題。不過Stern等(2020)也承認(rèn)腦儲(chǔ)備與認(rèn)知儲(chǔ)備并非完全排斥的概念, 兩者主要是在質(zhì)而非量的水平上進(jìn)行區(qū)分。從上述觀點(diǎn)來看, 受限于研究技術(shù)的發(fā)展, 由于目前很難澄清腦結(jié)構(gòu)和腦功能之間的錯(cuò)綜復(fù)雜的關(guān)系, 使得整合這兩個(gè)概念受到較大的約束。未來的技術(shù)進(jìn)步也許能夠消除這種概念上的對(duì)立, 進(jìn)而為解釋記憶成功年老化的原因和機(jī)制提供重要支持。

其次, 認(rèn)知儲(chǔ)備與神經(jīng)補(bǔ)償之間的關(guān)系目前還存在爭(zhēng)議。認(rèn)知儲(chǔ)備觀點(diǎn)認(rèn)為, 補(bǔ)償與認(rèn)知儲(chǔ)備不是一個(gè)層級(jí)或水平的概念, 補(bǔ)償依賴于認(rèn)知儲(chǔ)備而存在, 是神經(jīng)儲(chǔ)備靈活性的體現(xiàn); 也就是說, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平?jīng)Q定了個(gè)體能否表現(xiàn)出神經(jīng)補(bǔ)償, 高水平認(rèn)知儲(chǔ)備是支持老年人使用額外腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)來補(bǔ)償其認(rèn)知功能的基礎(chǔ)(Barulli & Stern, 2013; Stern, Barnes, et al., 2019; Stern, Chételat, et al., 2019)。因此, 理論上, 如果兩個(gè)老年人經(jīng)歷相同程度的腦衰退的話, 高認(rèn)知儲(chǔ)備的那個(gè)老年人會(huì)因?yàn)楸憩F(xiàn)出神經(jīng)補(bǔ)償進(jìn)而表現(xiàn)出更好的情景記憶功能。遺憾的是, 實(shí)際上這一理論觀點(diǎn)目前尚無實(shí)驗(yàn)證據(jù)的支持。Cabeza等(2018)則認(rèn)為認(rèn)知儲(chǔ)備可能只是神經(jīng)補(bǔ)償?shù)谋匾獥l件, 而非充分條件; 認(rèn)知儲(chǔ)備可以為神經(jīng)補(bǔ)償創(chuàng)造條件, 但不會(huì)必然導(dǎo)致神經(jīng)補(bǔ)償?shù)陌l(fā)生。例如, 當(dāng)認(rèn)知負(fù)荷超出已有可用神經(jīng)資源時(shí), 記憶成功老化個(gè)體就有可能使用其他腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)來支持其記憶功能(Cabeza & Dennis, 2013)。因此, 神經(jīng)補(bǔ)償理論能夠獨(dú)立解釋老年人情景記憶個(gè)體差異的神經(jīng)機(jī)制。對(duì)于當(dāng)前的爭(zhēng)議, 我們認(rèn)為, 這兩種理論觀點(diǎn)可能并非完全互相排斥。根據(jù)目前支持補(bǔ)償理論的實(shí)驗(yàn)研究來看, 老年人是否表現(xiàn)出神經(jīng)補(bǔ)償過程, 確實(shí)并不依賴于個(gè)體的認(rèn)知儲(chǔ)備水平, 而是受任務(wù)難度、個(gè)體的認(rèn)知過程和認(rèn)知策略等因素的影響。但是, 對(duì)于存在神經(jīng)補(bǔ)償過程的這部分記憶表現(xiàn)優(yōu)異的老年群體來說, 其認(rèn)知儲(chǔ)備水平和神經(jīng)補(bǔ)償能力之間極有可能存在積極的關(guān)系, 即老年人的認(rèn)知儲(chǔ)備水平越高, 其神經(jīng)補(bǔ)償過程的能力極有可能也越高。然而, 關(guān)于后者, 目前還需要進(jìn)一步的證據(jù)支持。

第三, 關(guān)于情景記憶成功年老化的原因, 尚需將不同的理論觀點(diǎn)進(jìn)行有機(jī)整合, 以完善當(dāng)前的理論體系。根據(jù)目前已有的理論, 結(jié)合SOC模型的優(yōu)化和補(bǔ)償概念, 我們推測(cè)部分老年人的情景記憶功能之所以表現(xiàn)出成功年老化, 可能是因?yàn)樗麄兡軌蚶酶鞣N資源對(duì)記憶相關(guān)腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化, 并通過神經(jīng)補(bǔ)償過程來彌補(bǔ)已有的腦衰退。然而這一觀點(diǎn)還存在很多細(xì)節(jié)問題需要討論。首先, 根據(jù)腦保持理論, 直觀來看, 部分老年人的情景記憶功能成績(jī)較好或者衰退程度相對(duì)較小, 是因?yàn)樗麄兡軌蚶媒逃?、職業(yè)、身體鍛煉以及認(rèn)知活動(dòng)等多種資源對(duì)對(duì)記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化, 因而腦功能保持地較好。然而, 除了腦保持理論外, 認(rèn)知儲(chǔ)備理論也強(qiáng)調(diào)老年人能夠利用各種資源優(yōu)化其記憶相關(guān)的腦功能(Barulli & Stern, 2013; Nyberg et al., 2012); 尤其是, 認(rèn)知儲(chǔ)備理論解釋的更為具體, 它強(qiáng)調(diào)上述資源有助于老年人認(rèn)知儲(chǔ)備的積累, 進(jìn)而有助于從腦功能上保護(hù)情景記憶功能, 因而使情景記憶功能衰退的速度更慢或者保持地更好(Stern et al., 2020)。由此可以推斷, 至少?gòu)哪X功能角度來看, 腦保持可能是老年人對(duì)記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化的直接結(jié)果, 而認(rèn)知儲(chǔ)備則可能是實(shí)現(xiàn)這一優(yōu)化結(jié)果的主要途徑; 也就是說, 記憶功能成功年老化的老年人能夠利用認(rèn)知儲(chǔ)備來優(yōu)化其腦功能, 使得其腦功能得到較好保持, 最終導(dǎo)致記憶功能表現(xiàn)良好或者衰退更慢。目前這一推斷已經(jīng)得到了行為研究的支持。比如, Li等(2021)發(fā)現(xiàn), 高認(rèn)知儲(chǔ)備老年人的情景記憶表現(xiàn)確實(shí)隨增齡保持地更好。其次, 如前所述, 雖然認(rèn)知儲(chǔ)備不一定是神經(jīng)補(bǔ)償?shù)南葲Q條件, 但高水平的認(rèn)知儲(chǔ)備個(gè)體極有可能會(huì)表現(xiàn)出更高的神經(jīng)補(bǔ)償能力。因而, 認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的老年人不僅可能會(huì)表現(xiàn)出更佳的優(yōu)化能力, 也有可能更善于使用神經(jīng)補(bǔ)償過程。綜上所述, 從腦功能的角度出發(fā), 老年人的情景記憶表現(xiàn)出成功年老化的原因可能是, 與情景記憶功能直接相關(guān)的腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)的功能特征(比如, 神經(jīng)表征或神經(jīng)加工通路的特異性)保持較好; 之所以其腦功能的保持水平較高, 是因?yàn)榻逃?、職業(yè)、身體鍛煉以及認(rèn)知活動(dòng)等生活經(jīng)歷有助于老年人建立高水平的認(rèn)知儲(chǔ)備, 從而能夠更好地相關(guān)腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)的功能進(jìn)行優(yōu)化; 除此之外, 這部分老年人還有可能更擅長(zhǎng)使用神經(jīng)補(bǔ)償機(jī)制來彌補(bǔ)其已有的腦衰退。然而, 這一推測(cè)還需要未來的神經(jīng)影像研究來驗(yàn)證。探討不同概念之間的相互聯(lián)系, 對(duì)于產(chǎn)生更完善的理論體系來解釋老年人情景記憶成功老化的原因具有極大的推動(dòng)作用。

從實(shí)證研究層面出發(fā), 目前存在三方面問題需要重點(diǎn)關(guān)注。首先, 先天(比如, 基因)和后天(比如, 教育、職業(yè)及生活方式等)因素有可能通過影響老年人腦保持、神經(jīng)去分化水平、認(rèn)知儲(chǔ)備和神經(jīng)補(bǔ)償水平, 使得老年人的記憶功能存在個(gè)體間差異(Nyberg et al., 2020)。比如, 攜帶載脂蛋白E (apolipoprotein E) ε4等位基因的老年人, 其海馬萎縮的風(fēng)險(xiǎn)會(huì)更高, 腦保持水平更低(Cacciaglia et al., 2018); 此外, 教育、職業(yè)以及認(rèn)知活動(dòng)等生活經(jīng)歷, 有可能通過減少腦衰退(比如, 更少的灰質(zhì)體積下降, 更少的腦微血管病變積聚或者更少的淀粉樣蛋白集聚或tau負(fù)荷)以及更多的神經(jīng)修復(fù)機(jī)制(repair processes), 來幫助個(gè)體的大腦保持年輕化, 進(jìn)而減少記憶功能的下降(Nyberg & Pudas, 2019)。此外, 這些后天因素還有可能貢獻(xiàn)于認(rèn)知儲(chǔ)備水平, 低教育水平通常與低認(rèn)知儲(chǔ)備相關(guān)(Stern, 2009)。然而, 目前關(guān)于先天和后天因素如何不同程度地調(diào)控個(gè)體的腦保持、神經(jīng)去分化、認(rèn)知儲(chǔ)備以及神經(jīng)補(bǔ)償水平, 目前還知之甚少。尤其對(duì)于認(rèn)知儲(chǔ)備來說, 研究者往往使用教育、職業(yè)復(fù)雜度以及身體鍛煉和認(rèn)知活動(dòng)等社會(huì)行為因素來間接估計(jì)個(gè)體的認(rèn)知儲(chǔ)備水平, 但是關(guān)于哪一種指標(biāo)能夠更好地衡量個(gè)體的認(rèn)知儲(chǔ)備水平, 目前還沒有定論; 而且, 由于不同因素之間還有可能存在相互作用, 使得量化和分離不同指標(biāo)對(duì)認(rèn)知儲(chǔ)備的貢獻(xiàn)也存在一定難度。未來研究需要進(jìn)一步考察先天和后天因素如何對(duì)腦保持、神經(jīng)去分化、認(rèn)知儲(chǔ)備和補(bǔ)償能力產(chǎn)生影響。探討這些因素如何有助于老年人優(yōu)化其腦結(jié)構(gòu)和功能, 對(duì)于改善老年人的記憶功能乃至認(rèn)知健康具有重要意義。

其次, 在諸多后天因素中, 教育水平一直被認(rèn)為是影響老年人認(rèn)知功能(尤其是記憶功能)個(gè)體差異的重要因素, 但是其作用機(jī)制尚缺乏一致的解釋。教育水平是衡量認(rèn)知儲(chǔ)備水平的一項(xiàng)核心的社會(huì)行為指標(biāo), 被視為延緩記憶功能衰退速度的重要因素(Stern et al., 2020); 此外, 教育還可能有助于降低增齡相關(guān)的腦衰退, 激發(fā)修復(fù)過程, 進(jìn)而促進(jìn)個(gè)體對(duì)腦和記憶功能進(jìn)行更好的保持(Nyberg & Pudas, 2019; Nyberg et al., 2020)。然而, 最新的證據(jù)顯示, 教育與認(rèn)知老化的速度之間的關(guān)系非常微小, 這對(duì)記憶成功年老化的腦保持和認(rèn)知儲(chǔ)備理論提出了一些挑戰(zhàn)。比如, 通過對(duì)考察教育水平與認(rèn)知老化關(guān)系的縱向研究及元分析研究進(jìn)行系統(tǒng)回顧, Seblova等(2020)發(fā)現(xiàn), 教育對(duì)認(rèn)知功能確實(shí)有積極影響, 表現(xiàn)為教育水平越高的個(gè)體, 其認(rèn)知功能也越高; 然而, 教育水平與增齡相關(guān)的認(rèn)知下降速度卻不存在顯著關(guān)系。也就是說, 無論教育水平高低, 個(gè)體認(rèn)知功能隨年齡增長(zhǎng)的下降程度都是相似的, 提示教育水平并不會(huì)減緩認(rèn)知下降程度, 也不是保持認(rèn)知功能的主要貢獻(xiàn)因素。與之相似, Nyberg等(2021)最近發(fā)現(xiàn)教育水平并不影響增齡相關(guān)的腦結(jié)構(gòu)衰退速度。L?vdén等(2020)認(rèn)為, 至少在教育如何影響認(rèn)知功能這個(gè)問題上, 簡(jiǎn)單的閾限模型就能夠解釋教育對(duì)老年期認(rèn)知功能的影響, 因而無需引入認(rèn)知儲(chǔ)備的概念。具體來講, 教育水平高的老年人普遍比教育水平低的老年人的認(rèn)知功能更好; 如果兩個(gè)相同年齡的人在增齡相關(guān)的腦衰退速度上是一樣的話, 那么教育水平高的人就需要更長(zhǎng)的時(shí)間來達(dá)到認(rèn)知功能受損的閾限, 因而會(huì)更晚地出現(xiàn)認(rèn)知衰退。由此可見, 教育確實(shí)有可能降低老年人情景記憶下降的風(fēng)險(xiǎn), 但這并非由于教育減緩了記憶衰退的速度, 而是由于高教育水平在成年早期產(chǎn)生的認(rèn)知功能優(yōu)勢(shì), 一定程度上維持到了老年期, 因而出現(xiàn)記憶衰退的時(shí)間會(huì)更晚。未來研究需要持續(xù)關(guān)注包括教育在內(nèi)的后天因素與腦與記憶功能隨增齡衰退的速度之間的關(guān)系。

最后, 考察多種因素對(duì)腦保持、神經(jīng)去分化、認(rèn)知儲(chǔ)備和神經(jīng)補(bǔ)償能力的影響, 亟需縱向研究證據(jù)的支持。縱向研究是考察老年人情景記憶功能個(gè)體差異神經(jīng)機(jī)制的最好方法, 但受研究成本等因素的制約, 目前仍然稀缺。例如, 如前所述, 我們推測(cè)高水平的認(rèn)知儲(chǔ)備可能會(huì)導(dǎo)致老年人更好地優(yōu)化其腦功能, 表現(xiàn)為腦功能保持更好以及記憶功能衰退的速度更慢。這一推斷也尤其需要縱向的神經(jīng)成像研究的支持。實(shí)際上, 當(dāng)前只有腦保持理論獲得了較多縱向研究證據(jù)的支持, 而且這些研究揭示了很多關(guān)于記憶年老化的其他重要發(fā)現(xiàn)。比如, 縱向結(jié)果顯示, 橫斷研究中所發(fā)現(xiàn)的老年人在記憶過程中的前額葉激活增強(qiáng)現(xiàn)象可能有夸大的趨勢(shì); 實(shí)際上老年人在記憶編碼或提取階段, 前額葉隨增齡激活減弱更為典型(Nyberg et al., 2010)。再者, 隨著年齡的增長(zhǎng), 前額葉激活增強(qiáng)有可能與下降的記憶功能相關(guān)聯(lián), 而不是對(duì)老年人的記憶成績(jī)起到補(bǔ)償作用(Pudas et al., 2018)。這些研究結(jié)果都對(duì)神經(jīng)補(bǔ)償理論提出了挑戰(zhàn)?？傊? 未來需要開展更多的縱向研究, 以便更準(zhǔn)確地刻畫老年人記憶功能個(gè)體差異的神經(jīng)基礎(chǔ)及其影響因素, 并驗(yàn)證各個(gè)理論的核心假設(shè)。

近年來, 越來越多的研究發(fā)現(xiàn)影響老年人認(rèn)知功能的諸多因素是可修正的(Mukadam et al., 2019), 而且老年人的大腦仍然具有一定的可塑性(Gutchess, 2014; 霍麗娟等, 2018), 因此如果能夠?qū)ι罱?jīng)歷相關(guān)因素進(jìn)行干預(yù), 極有可能會(huì)對(duì)老年人的情景記憶功能產(chǎn)生積極的影響。比如, 已有研究發(fā)現(xiàn)持續(xù)參與身體鍛煉或認(rèn)知活動(dòng)可以降低大腦衰退程度, 增強(qiáng)大腦的修復(fù)機(jī)制, 進(jìn)而降低記憶功能的衰退速度(K?hncke et al., 2016; K?hncke et al., 2018); 也有研究發(fā)現(xiàn)認(rèn)知干預(yù)(L?vdén et al., 2010)和運(yùn)動(dòng)干預(yù)(Soshi et al., 2021)能夠促進(jìn)老年人腦結(jié)構(gòu)特征的恢復(fù), 減緩大腦灰質(zhì)體積隨增齡的下降速度(Erickson et al., 2011; Jonasson et al., 2017); 另外, 認(rèn)知干預(yù)(Erickson et al., 2007)和運(yùn)動(dòng)干預(yù)(Colcombe et al., 2004; Voss et al., 2019)能夠使得老年人的腦激活模式與年輕人更接近。上述結(jié)果與腦保持理論的研究假設(shè)相符, 提示研究者應(yīng)該以幫助老年人修復(fù)受損的神經(jīng)通路, 使其腦結(jié)構(gòu)或功能恢復(fù)到和年輕人更接近的水平為目標(biāo), 來設(shè)計(jì)有效的干預(yù)方案, 從而達(dá)到提升老年記憶功能并增強(qiáng)老年人認(rèn)知韌性的目的。此外, 研究者也可以以認(rèn)知儲(chǔ)備理論或神經(jīng)補(bǔ)償理論為指導(dǎo), 通過增強(qiáng)老年人的認(rèn)知儲(chǔ)備水平或者改善老年人的補(bǔ)償性腳手架來改善老年人的情景記憶功能。由此可見, 盡管當(dāng)前的理論模型尚存在各種爭(zhēng)議, 但是不可否認(rèn)的是, 這些理論為研究者開展老年人的腦與認(rèn)知可塑性研究提供了重要的理論依據(jù)。

7 總結(jié)

關(guān)于情景記憶成功年老化的神經(jīng)機(jī)制, 目前有多種理論從不同角度進(jìn)行了解釋。從實(shí)現(xiàn)成功年老化的優(yōu)化過程出發(fā), 腦保持理論強(qiáng)調(diào)老年人在記憶相關(guān)腦區(qū)(比如, 海馬和前額葉等)或腦網(wǎng)絡(luò)(比如, 默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)和額頂網(wǎng)絡(luò)等)的結(jié)構(gòu)和功能上保持“年輕化”, 是其情景記憶成功年老化的關(guān)鍵; 在此基礎(chǔ)上, 神經(jīng)去分化理論認(rèn)為這種腦功能的保持主要體現(xiàn)在神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的功能特異性上。認(rèn)知儲(chǔ)備理論則認(rèn)為, 個(gè)體在畢生發(fā)展過程中所積累的認(rèn)知過程能夠促使老年人在腦功能上調(diào)控腦結(jié)構(gòu)衰退對(duì)情景記憶的不利影響, 從而使記憶功能下降速度更慢或保持更好。上述理論的差別在于, 腦保持可以看作是優(yōu)化過程的結(jié)果, 而認(rèn)知儲(chǔ)備則可以看作是完成這一優(yōu)化過程的途徑或手段。從實(shí)現(xiàn)成功年老化的補(bǔ)償過程出發(fā), 神經(jīng)補(bǔ)償理論強(qiáng)調(diào)老年人能夠使用補(bǔ)償性的腳手架(比如, 對(duì)側(cè)前額葉)來彌補(bǔ)已有的腦結(jié)構(gòu)或功能衰退, 是其表現(xiàn)出良好記憶成績(jī)的神經(jīng)基礎(chǔ)。綜合以上理論, 結(jié)合SOC模型的優(yōu)化和補(bǔ)償兩種過程來看, 老年人情景記憶功能成功年老化的原因可能是, 教育、職業(yè)、身體鍛煉以及認(rèn)知活動(dòng)等后天生活經(jīng)歷有助于個(gè)體積累認(rèn)知儲(chǔ)備, 而認(rèn)知儲(chǔ)備水平高的老年人由于能夠更好地對(duì)記憶相關(guān)腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行優(yōu)化且更善于使用神經(jīng)補(bǔ)償過程, 因而使得其腦功能狀態(tài)(比如, 神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性)得到更好地保持。研究者未來需要設(shè)計(jì)更多的縱向觀察性和干預(yù)研究, 深入探索各個(gè)理論概念之間的關(guān)系及其影響因素, 以更好地解釋記憶成功年老化的原因并為提升老年人的腦與認(rèn)知健康水平提供重要支持。

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Neural mechanisms of successful episodic memory aging

ZHENG Zhiwei1,2, XIAO Fengqiu3, SHAO Qi1,2, ZHAO Xiaofeng1,2, HUANG Yan1,2, LI Juan1,2

(1CAS Key Laboratory of Mental Health, Institute of Psychology, Beijing 100101, China)(2Department of Psychology, University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)(3China National Children’s Center, Beijing 100035, China)

Healthy aging is generally associated with a decline in episodic memory. However, older adults demonstrate notable individual differences in episodic memory. While most older adults show a normal or pathological decline in episodic memory, some indicate successful episodic memory aging. It is essential to investigate the neural mechanisms of individual differences in episodic memory aging to demystify the determinants of successful memory aging. To date, four critical theories have been proposed to explain why some older adults exhibit successful memory aging: brain maintenance, neural dedifferentiation, cognitive reserve, and neural compensation. Based on these theories and the SOC model, we speculate that some older adults display successful memory aging because they have higher cognitive reserve shaped by several lifestyle factors throughout their lifespans. Older adults with higher cognitive reserve can optimize the function of the brain regions and networks related to episodic memory and more successfully compensate for age-related neural decline. Ultimately, the benefits of the optimization and compensation processes are reflected in maintaining a higher level of brain function (e.g., the fidelity of neural representation or functional segregation of brain networks). Future research should incorporate more longitudinal studies to investigate the relationship between these theories and their impact factors, which would be beneficial for understanding the neural mechanisms of successful memory aging and providing support for improving brain and cognitive health in older adults.

episodic memory, successful aging, brain maintenance, neural dedifferentiation, cognitive reserve, neural compensation

B844

2021-09-10

*國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃(2018YFC2000300, 2020YFC2003000, 2018YFC2001700); 國(guó)家自然科學(xué)基金(32071079); 中國(guó)科學(xué)院青年創(chuàng)新促進(jìn)會(huì)(2020089)資助。

李娟, E-mail: lijuan@psych.ac.cn;

鄭志偉, E-mail: zhengzw@psych.ac.cn