夏榮林，寧志銘, ，余克服, ，方草，黃學(xué)勇, ，韋芬,

( 1.廣西大學(xué) 海洋學(xué)院，廣西 南寧 530004；2.廣西大學(xué) 珊瑚礁研究中心，廣西 南寧 530004；3.廣西南海珊瑚礁研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣西 南寧 530004)

1 引言

長(zhǎng)棘海星或稱為棘冠海星（Acanthaster planci），屬于棘皮動(dòng)物門，海星綱，有棘目，長(zhǎng)棘海星科，長(zhǎng)棘海星屬。長(zhǎng)棘海星是珊瑚捕食者，主要以造礁石珊瑚為食，其大量暴發(fā)會(huì)對(duì)珊瑚礁造成巨大損害[1-3]。在澳大利亞大堡礁中北部海域，長(zhǎng)棘海星暴發(fā)對(duì)珊瑚的影響遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于包括珊瑚白化在內(nèi)的其他干擾因素[4]。根據(jù)De’ath等[4]對(duì)世界上200多個(gè)珊瑚礁的統(tǒng)計(jì)顯示，1985-2012年期間活珊瑚覆蓋率從28.0%下降至13.8%，而這其中由長(zhǎng)棘海星造成的損害達(dá)到了驚人的42%，遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于珊瑚白化造成的10%。由此可見(jiàn)，長(zhǎng)棘海星對(duì)珊瑚有著極強(qiáng)的破壞性。長(zhǎng)棘海星暴發(fā)除了直接影響珊瑚外，還會(huì)造成珊瑚礁區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的不平衡、不穩(wěn)定[5]，例如，底棲大型海藻迅速占據(jù)珊瑚生長(zhǎng)空間[6]，造成珊瑚礁區(qū)的魚(yú)類多樣性減少等諸多負(fù)面影響[7]。

長(zhǎng)棘海星暴發(fā)與海水營(yíng)養(yǎng)鹽濃度有著千絲萬(wàn)縷的聯(lián)系，有學(xué)者認(rèn)為海水營(yíng)養(yǎng)鹽的補(bǔ)充是造成海星大面積暴發(fā)的重要原因[2,8]，水體營(yíng)養(yǎng)鹽補(bǔ)充可以提高長(zhǎng)棘海星幼體的存活率，有利于長(zhǎng)棘海星成體數(shù)量增加[8]。在營(yíng)養(yǎng)豐富的海水中，通常有較高的浮游植物量，以浮游生物為食的長(zhǎng)棘海星幼體存活率很高，反之，則很少有海星幼體完成發(fā)育[9]。水體富營(yíng)養(yǎng)化，浮游植物增長(zhǎng)暴發(fā)，浮游生物群落結(jié)構(gòu)加劇改變，都可能進(jìn)一步促進(jìn)長(zhǎng)棘海星的暴發(fā)[8-10]。此外，長(zhǎng)棘海星的幼體容易遭到珊瑚礁魚(yú)類的捕食，如耳帶蝴蝶魚(yú)（Chaetodon auripes）和紋帶蝴蝶魚(yú)（Chaetodon falcula）等，可以抑制海星幼體的存活率[11-12]，但珊瑚魚(yú)類捕食健康成年海星則相對(duì)罕見(jiàn)[13]。

沉積物-海水界面的物質(zhì)交換對(duì)維持海洋初級(jí)生產(chǎn)力和淺海營(yíng)養(yǎng)鹽平衡有著顯著作用[14-15]，但長(zhǎng)棘海星等底棲生物活動(dòng)可能會(huì)干擾或打破這種平衡[16]。沉積物內(nèi)的有機(jī)物在降解過(guò)程中會(huì)釋放大量的營(yíng)養(yǎng)鹽，促進(jìn)浮游植物的生長(zhǎng)，在一定程度上支持了表層水體的初級(jí)生產(chǎn)力[17-18]。例如，大堡礁北部和中部海域的生產(chǎn)力在很大程度上是由沉積物中的有機(jī)氮、磷快速循環(huán)而維持的[19]。除此之外，滲透性沉積物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的吸收導(dǎo)致海水中氮磷比的降低，有利于近海珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定[20]。

盡管沉積物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽生物地球化學(xué)循環(huán)起著關(guān)鍵作用，但在長(zhǎng)棘海星排泄活動(dòng)及其死后有機(jī)體降解過(guò)程中，沉積物界面營(yíng)養(yǎng)鹽動(dòng)力學(xué)的響應(yīng)機(jī)制尚不明確[20-22]。因此，本研究對(duì)長(zhǎng)棘海星和沉積物進(jìn)行受控培養(yǎng)，探討長(zhǎng)棘海星排泄活動(dòng)和沉積物界面營(yíng)養(yǎng)鹽動(dòng)力學(xué)對(duì)海水營(yíng)養(yǎng)鹽濃度和結(jié)構(gòu)的影響，并分析海星有機(jī)體降解時(shí)沉積物界面營(yíng)養(yǎng)鹽交換通量的變化。該研究將豐富我們對(duì)長(zhǎng)棘海星暴發(fā)期間珊瑚礁區(qū)營(yíng)養(yǎng)鹽循環(huán)的認(rèn)識(shí)，為治理和防范長(zhǎng)棘海星暴發(fā)提供科學(xué)理論基礎(chǔ)。

2 材料與方法

2.1 樣品采集與實(shí)驗(yàn)培養(yǎng)

2020年6 月，于南海宣德環(huán)礁礁區(qū)距海底5～15 m的礁盤采集長(zhǎng)棘海星活體，將其保存到盛有海水的保溫箱中，并用塑料樣品袋和取水器分別采集表層沉積物和底層海水，在2 h內(nèi)運(yùn)送到調(diào)查船上的室內(nèi)實(shí)驗(yàn)室，用于后續(xù)的培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)。之所以采集此深度的樣品是因?yàn)榇松疃鹊暮Ｐ潜┌l(fā)密度最大，珊瑚遭受的破壞最為嚴(yán)重[22]。

根據(jù)研究目的，設(shè)計(jì)了3組實(shí)驗(yàn)，每組實(shí)驗(yàn)設(shè)2個(gè)平行樣。實(shí)驗(yàn)裝置由有機(jī)玻璃柱和帶有出水口的上下兩個(gè)蓋子組合構(gòu)成流動(dòng)式反應(yīng)器（FTR），裝置底面積約為80 cm2，高為20 cm。培養(yǎng)過(guò)程采用水浴控溫，溫度為（29±0.5）℃，并用蠕動(dòng)泵控制流進(jìn)海水的流速。

第1組長(zhǎng)棘海星培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)，將采集的海星（海星體長(zhǎng)約20 cm、重量630 g、腕足數(shù)量15 ind.）分別培養(yǎng)在單獨(dú)的FTR中（圖1a），以10 mL/min的流速向裝置內(nèi)泵入海水，使其達(dá)到穩(wěn)定的狀態(tài)，從進(jìn)水口和出水口各收集兩份50 mL的水樣，過(guò)濾后在-20°C下冷凍保存，待測(cè)營(yíng)養(yǎng)鹽濃度。

圖1 流動(dòng)式反應(yīng)器培養(yǎng)裝置示意圖Fig.1 Schematic diagram of flow-through reactor experiments

第2組長(zhǎng)棘海星與沉積物串聯(lián)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)，將采集的沉積物中較大的珊瑚碎片和大型底棲生物去除并混勻沉積物，后將混勻的沉積物填充到FTR中，隨后在第一組實(shí)驗(yàn)的基礎(chǔ)上接入填充沉積物的裝置（圖1b）。泵入現(xiàn)場(chǎng)采集的海水，從進(jìn)水口和出水口各收集兩份50 mL的水樣，過(guò)濾后在-20°C下冷凍保存，待測(cè)營(yíng)養(yǎng)鹽濃度。

第3組長(zhǎng)棘海星有機(jī)體降解實(shí)驗(yàn)，將剛死亡的海星肢解并把其一腕足放到沉積物表面（此時(shí)長(zhǎng)棘海星密度相當(dāng)于85 000 ind./hm2），泵入現(xiàn)場(chǎng)采集的海水（圖1c）。在培養(yǎng)的第1天、第2天、第4天和第14天，從進(jìn)水口和出水口各采集兩份50 mL的水樣，過(guò)濾后在-20°C下冷凍保存，待測(cè)營(yíng)養(yǎng)鹽濃度。通過(guò)設(shè)置不同時(shí)間的取樣序列，分析海星有機(jī)體降解對(duì)沉積物-海水界面營(yíng)養(yǎng)鹽交換通量的影響。

2.2 樣品分析及計(jì)算方法

本實(shí)驗(yàn)的水樣營(yíng)養(yǎng)鹽濃度均使用QuAAtro營(yíng)養(yǎng)鹽自動(dòng)分析儀測(cè)定，溶解無(wú)機(jī)氮（Dissolved Inorganic Nitrogen, DIN）濃度為硝酸鹽（）、亞硝酸鹽（）和銨鹽（）的濃度總和，溶解有機(jī)氮（Dissolved Organic Nitrogen, DON）濃度為總?cè)芙獾═otal Dissolved Nitrogen, TDN）濃度減去溶解無(wú)機(jī)氮濃度。溶解無(wú)機(jī)磷（Dissolved Inorganic Phosphorus, DIP）采用磷鉬藍(lán)法測(cè)定，采用重氮-偶氮法測(cè)定，通過(guò)鎘-銅還原為測(cè)定，采用靛酚藍(lán)法測(cè)定，硅酸鹽（DSi）采用硅鉬藍(lán)法測(cè)定，TDN則使用過(guò)硫酸鉀氧化法將所有溶解氮轉(zhuǎn)化為進(jìn)行測(cè)定。分析的測(cè)量精度小于6%[23]。

海星排泄?fàn)I養(yǎng)鹽通量F1（μmol/(ind.·h)）的計(jì)算：流出裝置的海水營(yíng)養(yǎng)鹽濃度（Cout）減去流進(jìn)裝置的海水營(yíng)養(yǎng)鹽濃度（Cin）再乘以流經(jīng)每個(gè)海星的流速通量（T1），即 0.6 L/(ind.·h)，公式為

沉積物-水界面營(yíng)養(yǎng)鹽的交換通量F2（mmol/(m2·h)）的計(jì)算：海水流速設(shè)置為10 mL/min，通過(guò)FTR后流速通量（T2）轉(zhuǎn)換為 126 L/(m2·h)，C為流出液和流進(jìn)液的營(yíng)養(yǎng)鹽濃度差，公式為

式中，F(xiàn)2為正值代表沉積物中的營(yíng)養(yǎng)鹽被釋放到海水中，負(fù)值代表沉積物吸收水體中的營(yíng)養(yǎng)鹽。

3 結(jié)果與討論

3.1 長(zhǎng)棘海星的排泄活動(dòng)對(duì)海水營(yíng)養(yǎng)鹽濃度和結(jié)構(gòu)的影響

在第1組實(shí)驗(yàn)中，海星排泄釋放出大量的DIN、DIP 和DSi，它們的通量分別為（83.55±4.74）μmol/(ind.·h)、（2.53±0.03） μmol/(ind.·h)和 （0.22±0.37） μmol/(ind.·h)，釋放的DIN主要以的形態(tài)為主（圖2）。根據(jù)現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查的海星密度（1 000 ind./hm2）、水深（10 m）進(jìn)行估算，每公頃長(zhǎng)棘海星在1個(gè)月內(nèi)排泄的營(yíng)養(yǎng)鹽可使海域內(nèi)DIN和DIP的濃度分別升高0.60 μmol/L和0.02 μmol/L，其中，DIN 濃度與西沙海域夏季（6月）表層海水 DIN 濃度（0.99 μmol/L）相近，與秋季（11月）DIN濃度（2.63 μmol/L)相差較大，而DIP濃度與夏秋季 DIP 濃度（0.10 μmol/L）差異相當(dāng)[24-25]，所以夏季DIN受海星排泄活動(dòng)影響可能會(huì)高于秋季，而DIP濃度受海星排泄活動(dòng)影響的季節(jié)性差異不大。因此，在長(zhǎng)棘海星暴發(fā)期間，海星排泄釋放的、DIP可能容易在營(yíng)養(yǎng)鹽濃度較低的季節(jié)給珊瑚礁海域補(bǔ)充大量氮、磷，并對(duì)浮游生物豐度產(chǎn)生潛在的生態(tài)影響。

圖2 海星排泄的營(yíng)養(yǎng)鹽通量和海星與沉積物串聯(lián)時(shí)沉積物界面營(yíng)養(yǎng)鹽的交換通量以及培養(yǎng)裝置流進(jìn)和流出海水的DIN/DIPFig.2 The nutrient fluxes by starfish excretion and those at the sediment-seawater interface affecting by starfish and the DIN/DIP in the influent and effluent seawater

海星的排泄活動(dòng)不僅影響了DIN和DIP的濃度，還改變了海水營(yíng)養(yǎng)鹽的結(jié)構(gòu)。海星排泄后的水體氮磷比（DIN/DIP）高達(dá) 33（圖2d）。西沙海域 DIN/DIP約為10，低于Redfield 比值。在一定情況下，DIN/DIP過(guò)高容易導(dǎo)致浮游植物大量繁殖。例如，Heil等[26]的實(shí)驗(yàn)表明，水體DIN/DIP為32的實(shí)驗(yàn)組適合硅藻類浮游植物生長(zhǎng)。陳璐[25]在西沙海域的營(yíng)養(yǎng)加富實(shí)驗(yàn)同樣發(fā)現(xiàn)水體DIN/DIP為32的實(shí)驗(yàn)組葉綠素a（Chla）的濃度有明顯增加。由此，我們不難推測(cè)長(zhǎng)棘海星排泄過(guò)后的水體DIN/DIP會(huì)對(duì)浮游植物量有較大影響。浮游植物作為長(zhǎng)棘海星幼蟲(chóng)的食物來(lái)源[27]，其大量生長(zhǎng)將會(huì)給海星幼蟲(chóng)提供理想的生存條件。如Fabricius等[9]發(fā)現(xiàn)海星幼蟲(chóng)在Chla濃度為2～6.5 μg/L時(shí)，具有發(fā)育速度快、成活率高等特點(diǎn)，且在約翰斯頓環(huán)礁[28]和南馬里亞納群島[29]海域發(fā)生浮游植物暴發(fā)之后的兩個(gè)月便發(fā)現(xiàn)了長(zhǎng)棘海星的暴發(fā)。由此推測(cè)，在海星大面積暴發(fā)下，海星排泄可使水體營(yíng)養(yǎng)鹽濃度和DIN/DIP升高，浮游生物量有增長(zhǎng)的趨勢(shì)，從而給長(zhǎng)棘海星幼蟲(chóng)提供有利的攝食環(huán)境，有助于長(zhǎng)棘海星成體數(shù)量增加，使海星暴發(fā)的持續(xù)時(shí)間更為持久。

3.2 沉積物對(duì)長(zhǎng)棘海星排泄活動(dòng)的響應(yīng)

沉積物中氧化鐵等礦物對(duì)DIP有較強(qiáng)的吸附作用[34]，在實(shí)驗(yàn)中海星排泄釋放的DIP經(jīng)過(guò)沉積物后同樣被吸收了大部分，約有91.4%的DIP被截留在沉積物中（圖2c）。這表明沉積物在海星暴發(fā)時(shí)可以起到一定的調(diào)節(jié)作用，從而降低海星排泄活動(dòng)釋放營(yíng)養(yǎng)鹽所造成的生態(tài)影響。南海宣德環(huán)礁底質(zhì)類型包括礫、砂、珊瑚碎塊及生物碎屑等，其中砂質(zhì)沉積物幾乎遍及整個(gè)海域[35-36]。盡管如此，本文僅基于砂質(zhì)沉積物營(yíng)養(yǎng)鹽交換通量的數(shù)據(jù)來(lái)估算沉積物對(duì)海星排泄?fàn)I養(yǎng)鹽的截留效率存在一定的不確定性，所以需要開(kāi)展不同底質(zhì)類型的實(shí)驗(yàn)以獲取更準(zhǔn)確的數(shù)據(jù)。

盡管沉積物對(duì)海星排泄的營(yíng)養(yǎng)鹽吸收效果顯著，但仍然有部分營(yíng)養(yǎng)鹽停留在海水中，且由于沉積物對(duì)DIP、DIN有不一樣的截留效率，導(dǎo)致海水流經(jīng)沉積物后的DIN/DIP遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于Redfield比值，也高于海星排泄釋放營(yíng)養(yǎng)鹽的水體（圖2d）。高DIN/DIP的水體環(huán)境不僅會(huì)導(dǎo)致浮游植物大量繁殖[2]，還會(huì)使水體向珊瑚供應(yīng)的氮和磷失衡，珊瑚共生蟲(chóng)黃藻可能會(huì)因缺磷導(dǎo)致光合作用器官受損而發(fā)生白化[37]。因此，沉積物-海水界面的營(yíng)養(yǎng)鹽交換導(dǎo)致的DIN/DIP升高可能不利于珊瑚生長(zhǎng)。

3.3 長(zhǎng)棘海星有機(jī)體的降解對(duì)沉積物界面營(yíng)養(yǎng)鹽交換的影響

長(zhǎng)棘海星不會(huì)無(wú)節(jié)制的繁殖、發(fā)育和暴發(fā)，海星暴發(fā)的持續(xù)時(shí)間會(huì)受到食物短缺、被捕食、疾病、繁殖活動(dòng)和棲息地等環(huán)境因素的限制[2，8]。因此，在第3組實(shí)驗(yàn)中，我們探究海星死亡后有機(jī)體降解對(duì)沉積物營(yíng)養(yǎng)鹽動(dòng)力學(xué)的影響。在實(shí)驗(yàn)初期，海星腕足開(kāi)始腐敗降解，通過(guò)FTR實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，沉積物釋放DIN、DIP和 DSi的 交 換 通 量 分 別 為 （11.35±2.3） mmol/(m2·h)、（0.32±0.2） mmol/(m2·h)、（0.11±0.02） mmol/(m2·h)。 沉積物釋放到水體的DIN以形態(tài)為主，和多表現(xiàn)為被沉積物吸收，水體DIN/DIP也在此時(shí)檢測(cè)到最高值（圖3）。與DIN不同的是，沉積物會(huì)吸收水體中的DON，且在沉積物釋放DIN通量最大時(shí)，沉積物對(duì)DON吸收通量也為最大（圖3c，圖3d），這表明沉積物可能需要吸收水體中的DON來(lái)補(bǔ)充其內(nèi)部被快速消耗的有機(jī)物。

滲透性砂質(zhì)沉積物中孔隙水的對(duì)流會(huì)促進(jìn)有機(jī)質(zhì)的降解[38]。海星有機(jī)體在海水對(duì)流下快速降解，并在沉積物內(nèi)的微生物作用下將有機(jī)物轉(zhuǎn)化為無(wú)機(jī)物釋放到海水中[30-31]，從而影響水體DIN、DIP和DSi濃度。根據(jù)室內(nèi)培養(yǎng)的海星密度（85 000 ind./hm2）換算成自然海區(qū)的海星密度（1 000 ind./hm2），海星死亡后的第1天，沉積物-水界面釋放的營(yíng)養(yǎng)鹽可使其上覆水柱（以10 m計(jì)）中DIN和DIP濃度分別上升0.32 μmol/L和0.01 μmol/L。這些營(yíng)養(yǎng)鹽的補(bǔ)充可以緩解底棲藻類和藍(lán)藻的營(yíng)養(yǎng)限制[39]，為其提供生長(zhǎng)和繁殖所需的物質(zhì)資源。Chen等[40]研究表明，大氣氮輸入易導(dǎo)致遠(yuǎn)離陸地的珊瑚礁區(qū)大型藻類數(shù)量增加，最終可能導(dǎo)致大型藻類豐富的礁區(qū)逐步取代以珊瑚為主的礁區(qū)[24]。因此，從營(yíng)養(yǎng)鹽角度考慮，注射化學(xué)毒劑或捕撈滅活等手段殺死長(zhǎng)棘海星后仍將其保留在海中的方式并不是解決長(zhǎng)棘海星暴發(fā)的根本方法，這不能緩解海星有機(jī)體降解釋放營(yíng)養(yǎng)鹽所帶來(lái)的生態(tài)影響。

海星有機(jī)體隨著時(shí)間的慢慢推移將會(huì)被微生物完全降解。在實(shí)驗(yàn)后期，尤其是在實(shí)驗(yàn)第14天，海星有機(jī)體只剩下骨骼。此時(shí)的DIN、DIP和DSi的交換通量分別為（0.23±0.12）mmol/(m2·h)、（0.02±0.01）mmol/(m2·h)和（0.04±0.03）mmol/(m2·h)，與實(shí)驗(yàn)初期相比降低了60%以上（圖3）。但和的交換通量恰恰相反，由吸收變?yōu)獒尫牛▓D3b），DON也隨著DIN的釋放減少由吸收變?yōu)獒尫牛▓D3c，圖3d），DIN/DIP也由高值逐漸降低并趨向于Redfield比值（圖3f）。由此可見(jiàn)，海星死亡后有機(jī)體降解促使沉積物釋放的營(yíng)養(yǎng)鹽主要集中在短期內(nèi)釋放，但其釋放總量不容小覷。南海表層海水本是貧營(yíng)養(yǎng)的水體[41]，長(zhǎng)棘海星死后仍可為南海貧營(yíng)養(yǎng)水體提供較為豐富的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)。新補(bǔ)充的DIN和DIP往往容易被底棲大型藻類吸收利用[42]，而珊瑚被海星破壞后需要長(zhǎng)時(shí)間的修復(fù)[22]，在這期間，底棲大型藻類可能會(huì)趁機(jī)占據(jù)珊瑚生長(zhǎng)空間，不利于恢復(fù)期珊瑚的自我修復(fù)。

圖3 沉積物界面營(yíng)養(yǎng)鹽通量在海星有機(jī)體降解影響下的時(shí)間變化趨勢(shì)Fig.3 The time variation of nutrient fluxes at the sediment-seawater interface under the influence of the degradation of starfish

4 結(jié)論

（1）在長(zhǎng)棘海星暴發(fā)期，海水營(yíng)養(yǎng)鹽濃度和DIN/DIP易受海星排泄活動(dòng)影響而升高，促使浮游生物量增加，從而為海星幼蟲(chóng)創(chuàng)造了適宜的生存條件，因此可能會(huì)延長(zhǎng)海星暴發(fā)的持續(xù)時(shí)間。

（2）砂質(zhì)沉積物對(duì)海星排泄導(dǎo)致的水體營(yíng)養(yǎng)鹽濃度升高可起到緩沖作用，將約70.7%的DIN和91.4%的DIP截留在沉積物中。雖然該作用效果顯著，但仍然有部分營(yíng)養(yǎng)鹽停留在海水中，且沉積物-海水界面營(yíng)養(yǎng)鹽交換導(dǎo)致的DIN/DIP升高不利于珊瑚生長(zhǎng)。

（3）長(zhǎng)棘海星死亡后，海星有機(jī)體降解可促使沉積物在短期內(nèi)釋放大量營(yíng)養(yǎng)鹽，這些營(yíng)養(yǎng)鹽可能會(huì)被底棲大型藻類利用，導(dǎo)致藻類與珊瑚之間的競(jìng)爭(zhēng)加劇，不利于海星暴發(fā)后期珊瑚的自我修復(fù)。

致謝：感謝三沙航跡珊瑚礁保護(hù)研究所為本研究提供的幫助。