柳希竹 鐘 國(guó) 張瑜唅 何剛彬 王龍舞* 梁 偉

(1.貴州師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，貴陽(yáng)，550025；2.熱帶島嶼生態(tài)學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，海南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，?？冢?71158)

鳥類巢寄生是生物的社會(huì)性寄生行為之一，指在自然界中一些鳥類本身不筑巢，卻將卵產(chǎn)到其他鳥類(宿主)巢中，由宿主代為孵化和養(yǎng)育的一種特殊繁殖行為[1-2]。為了適應(yīng)寄生生活，寄生者會(huì)采用一些寄生手段來(lái)獲取寄生成功的機(jī)會(huì)，如卵色模擬、增加產(chǎn)卵數(shù)量及雛鳥模擬等[1，3-4]。宿主因被迫為寄生者撫養(yǎng)后代而付出巨大的繁殖代價(jià)，為此，許多宿主進(jìn)化出諸如拒絕寄生卵或雛鳥等反寄生機(jī)制來(lái)提升自己的適合度[2，5-6]。這種相互關(guān)系展示了適應(yīng)與反適應(yīng)之間的角逐，是研究寄生性鳥類及其宿主之間進(jìn)化競(jìng)賽的經(jīng)典模式系統(tǒng)[2，7-8]。

在以往的研究中，已記錄到種間專性寄生鳥類共有6個(gè)科，包括鴨科(Anatidae)、杜鵑科(Cuculidae)和響蜜鴷科(Indicatoridae)等，其中，杜鵑科類群共有65種，包括大杜鵑(Cuculuscanorus)、中杜鵑(C.saturatus)、小杜鵑(C.poliocephalus)和噪鵑(Eudynamysscolopaceus)等[1]。大杜鵑分布范圍相對(duì)較廣，其宿主種類達(dá)到276種之多，是目前杜鵑科中記錄到宿主最多的寄生者[9]，在中國(guó)記錄有24種，白鹡鸰(Motacillaalba)便是其中1種[10]。

白鹡鸰屬于雀形目(Passeriformes)，鹡鸰科(Motacillidae)，鹡鸰屬的一類鳴禽，形態(tài)學(xué)特征為前額和臉頰白色，頭頂和后頸黑色，體羽上體灰色，下體白色，兩翼及尾黑白相間，雌鳥似雄鳥但色較暗[11]。白鹡鸰分布在歐洲、亞洲和北非的大部分地區(qū)，可以長(zhǎng)距離遷徙[12-13]，在中國(guó)分布較廣，貴州境內(nèi)為留鳥[14]。以貴州六枝地區(qū)為研究區(qū)域，在2019—2021年調(diào)查并記錄白鹡鸰巢相關(guān)數(shù)據(jù)，于2020年6月16日首次發(fā)現(xiàn)大杜鵑寄生卵，寄生巢最終被捕食。通過(guò)對(duì)宿主卵與寄生卵的卵表型比較，初步了解白鹡鸰—大杜鵑寄生系統(tǒng)中大杜鵑卵的模擬程度。大杜鵑卵表型對(duì)宿主表現(xiàn)出中度模擬，這對(duì)研究寄生者及其宿主協(xié)同進(jìn)化進(jìn)程有著重要意義。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)為貴州省六枝地區(qū)(26°10′—26°14′ N，105°13′—105°24′ E)，海拔1 287～1 657 m，是亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，年均氣溫13.9 ℃(夏季21 ℃)，全年總降水量1 515.5 mm，無(wú)霜期270～320 d，全年日照時(shí)間1 262.3 h。研究區(qū)為喀斯特山地景觀類型，由村莊、耕地、河流、灌木叢和荒坡等組成[15]。

研究區(qū)域是以苗族為主的村落，以傳統(tǒng)農(nóng)耕的方式種植玉米等農(nóng)作物，鳥類資源相對(duì)較豐富，繁殖季為3月上旬至8月下旬。當(dāng)?shù)爻Ｒ姷镍B類有白鹡鸰、灰林(Saxicolaferreus)、北紅尾鴝(Phoenicurusauroreus)、戈氏巖鹀(Emberizagodlewskii)、白頰躁鹛(Garrulaxsannio)、山斑鳩(Streptopeliaorientalis)和大杜鵑等[15]。

2 研究方法

在2019—2021年白鹡鸰的繁殖季(3—8月)，對(duì)貴州六枝地區(qū)白鹡鸰及大杜鵑寄生情況進(jìn)行野外調(diào)查，系統(tǒng)搜尋白鹡鸰的巢。對(duì)發(fā)現(xiàn)的巢編號(hào)命名，并用GPS記錄鳥巢的位置，后續(xù)每3 d查巢1次，檢查巢狀態(tài)是否正常以及是否被寄生。

2.1 繁殖參數(shù)測(cè)量

對(duì)白鹡鸰繁殖參數(shù)測(cè)量，所有巢、卵參數(shù)測(cè)量均在滿窩卵數(shù)后進(jìn)行。用紅外線測(cè)距儀測(cè)量巢征的距離參數(shù)；用英衡牌電子珠寶秤(量程500 g，精確度0.01 g)稱量卵重；用數(shù)顯卡尺(GB/T 1214.2—1996，精確度0.02 mm)測(cè)量巢外徑、內(nèi)徑、巢高、巢深、卵長(zhǎng)徑和短徑；用相機(jī)收集巢生境的圖片，以灰色板為背景拍攝寄生巢卵圖片。

巢外徑與巢高：巢口平面上的外徑和該平面中心到巢底外部的距離(mm)。

巢內(nèi)徑和巢深：巢口平面上的內(nèi)徑和該平面中心到巢底內(nèi)部的距離(mm)。

窩卵數(shù)：雌性產(chǎn)完所有卵后巢中所有卵的數(shù)量(枚)。

卵重：胚胎未開始發(fā)育時(shí)的鮮卵重(g)。

卵體積：用公式V(cm3)=0.51LB2計(jì)算，式中L為卵長(zhǎng)徑(卵鈍端到尖端的距離，mm)，B為卵短徑(卵赤道面的直徑，mm)[16]。

2.2 模型卵識(shí)別實(shí)驗(yàn)

使用藍(lán)色模型卵(圖1B)檢測(cè)白鹡鸰對(duì)外來(lái)卵的識(shí)別能力。模型卵由陶塑泥捏制而成，其大小及形狀(白鹡鸰卵參數(shù)mean±SD)與白鹡鸰卵相似。實(shí)驗(yàn)過(guò)程：在白鹡鸰滿窩卵數(shù)或孵卵早期將1枚模型卵放入其巢內(nèi)，并未移除白鹡鸰卵，同時(shí)盡量避免其他因素影響[15]。每天檢查所有實(shí)驗(yàn)巢，以確定模型卵是否被接受、拒絕或?qū)嶒?yàn)巢是否被遺棄，持續(xù)6 d記錄結(jié)果并結(jié)束實(shí)驗(yàn)。

圖1 白鹡鸰識(shí)別模型卵實(shí)驗(yàn)

3 研究結(jié)果

3.1 繁殖參數(shù)

研究期間(2019—2021年3—8月)，在研究區(qū)發(fā)現(xiàn)白鹡鸰巢17個(gè)，包括被大杜鵑寄生的1巢和處于育雛期的1巢。最早繁殖的巢發(fā)現(xiàn)于3月22日，最晚是6月16日。

白鹡鸰巢常在靠近農(nóng)耕地和荒坡附近被發(fā)現(xiàn)，多為洞穴或半洞穴巢，筑于坎上、墻上或者荒坡。共記錄了16巢白鹡鸰的巢址，可分為3種類型(圖2)，即石洞中(n=11)、草叢根部(n=2)和巖蓋下(n=3)。巢距地面平均高度(1.23±0.48)m，巢外徑(139.50±29.12)mm，巢內(nèi)徑(75.48±5.33)mm，巢高(76.43±6.88)mm，巢深(61.38±4.04)mm。巢材有苔蘚、干草、樹枝、細(xì)草絲、秸稈、玉米稈、玉米須和動(dòng)物毛(牛毛、狗毛等)。

白鹡鸰窩卵數(shù)通常4～5枚(n=14)，在發(fā)現(xiàn)的寄生巢中，白鹡鸰卵2枚，大杜鵑卵1枚。白鹡鸰卵表面光滑，底色為白色，附著形狀和深淺不一的深褐色斑點(diǎn)，鈍端斑點(diǎn)較密集(圖2D)。卵重(2.21±0.21)g，卵長(zhǎng)徑(20.46±0.52)mm，卵短徑(15.19±0.44)mm，卵體積(2.40±0.18)cm3。

圖2 白鹡鸰巢位置及巢和卵

3.2 大杜鵑卵參數(shù)

2020年6月16日，在視野較開闊的荒坡草叢根部發(fā)現(xiàn)寄生巢(圖3A)。由圖3B可明顯看出，大杜鵑卵底色淺藍(lán)色，附著棕色斑塊，卵斑較白鹡鸰卵偏大，顏色偏淺，分布較稀疏，且大小均比寄生巢中另外2枚白鹡鸰卵大。大杜鵑卵表型及大小都與白鹡鸰卵有明顯區(qū)別，大杜鵑卵重3.89 g，卵長(zhǎng)徑23.40 mm，卵短徑17.46 mm，卵體積3.65 cm3，各項(xiàng)都比白鹡鸰卵參數(shù)平均值大。

圖3 大杜鵑對(duì)白鹡鸰的寄生巢

3.3 模型卵實(shí)驗(yàn)

對(duì)研究區(qū)的9巢白鹡鸰做了模型卵識(shí)別實(shí)驗(yàn)，模型卵拒絕率為77.8%(7/9)，接受率為22.2%(2/9)，說(shuō)明白鹡鸰對(duì)外來(lái)模型卵有較高的識(shí)別和拒絕能力。

4 討論

大杜鵑對(duì)白鹡鸰的寄生系統(tǒng)中，目前僅報(bào)道過(guò)白鹡鸰喂養(yǎng)大杜鵑的照片[10]。本研究首次報(bào)道大杜鵑寄生白鹡鸰的巢址和卵特征，對(duì)寄生卵測(cè)量記錄，將白鹡鸰卵與大杜鵑寄生卵顏色、斑點(diǎn)及斑點(diǎn)密集度相比較，根據(jù)Moksnes等[17]的劃分標(biāo)準(zhǔn)，發(fā)現(xiàn)寄生卵表型對(duì)宿主表現(xiàn)出中度模擬。

在大杜鵑及其宿主協(xié)同進(jìn)化進(jìn)程中，寄生壓力致使大多數(shù)宿主進(jìn)化出辨別及排斥外來(lái)卵的適應(yīng)性防御行為，寄生者也產(chǎn)生相應(yīng)反適應(yīng)變化，包括卵模擬[18]。隨著寄生和反寄生適應(yīng)性對(duì)抗的進(jìn)行，大杜鵑對(duì)宿主卵在大小、顏色及斑點(diǎn)等方面的模擬程度會(huì)趨于與宿主匹配[1，19]。

白鹡鸰是我國(guó)分布較廣的鳥類，在中國(guó)目前僅發(fā)現(xiàn)其被大杜鵑寄生，但沒(méi)有寄生率相關(guān)的統(tǒng)計(jì)和報(bào)道。在野外的觀察記錄中，僅有1巢被大杜鵑寄生，相對(duì)于白鹡鸰在當(dāng)?shù)氐姆N群數(shù)量，發(fā)現(xiàn)寄生巢的概率較低(5.88%，1/17)?；诒狙芯坑涗浀陌n鸰相關(guān)數(shù)據(jù)，有以下推測(cè)：

(1)在當(dāng)?shù)匕n鸰的種群密度過(guò)小，可能不適宜作為大杜鵑的宿主，致使發(fā)現(xiàn)寄生巢的概率較低。

(2)宿主通過(guò)與人類近距離繁殖的方式來(lái)尋求保護(hù)，以抵御大杜鵑的巢寄生，潛在宿主可通過(guò)適應(yīng)人類接近來(lái)躲避大杜鵑，降低被寄生的風(fēng)險(xiǎn)，以往在家燕(Hirundorustica)的研究中就發(fā)現(xiàn)類似情況[20]。白鹡鸰巢大多筑于房屋墻洞、公路和耕地地坎等人類相對(duì)較活躍區(qū)域，寄生巢則是位于遠(yuǎn)離人類活動(dòng)的荒坡生境，故在該區(qū)域大杜鵑的寄生率可能與白鹡鸰選址有關(guān)。

(3)據(jù)研究表明，宿主會(huì)采取一些反寄生策略來(lái)避免被大杜鵑寄生，例如選擇半洞穴或洞穴地方筑巢，筑長(zhǎng)管狀入口巢等，因大杜鵑體型較大難以入巢，阻礙大杜鵑寄生[21-23]。本研究中，筑于石洞中的白鹡鸰巢占68.75%，大多數(shù)是不適合被寄生的洞穴巢，而野外發(fā)現(xiàn)的寄生巢，是位于視野較開闊的半洞穴巢，推測(cè)白鹡鸰巢較低的寄生率與其筑巢類型有一定的關(guān)系。

(4)宿主通常會(huì)對(duì)寄生者有一定的防御策略，否則宿主可能失去部分甚至全部后代，其繁殖適合度會(huì)降低[5]。宿主巢被寄生后，它們會(huì)通過(guò)識(shí)別和拒絕寄生卵來(lái)抵御巢寄生[1，24-25]。本研究初步測(cè)試了白鹡鸰對(duì)外來(lái)卵(模型卵)的拒絕反應(yīng)，拒絕率偏高，已具備辨別并拒絕異卵能力。如果寄生卵很快被白鹡鸰拒絕，會(huì)導(dǎo)致實(shí)際記錄的寄生巢數(shù)量偏低，這可能是該研究區(qū)域寄生率較低的原因之一。

綜上，首次記錄了大杜鵑寄生白鹡鸰巢的實(shí)際案例，詳細(xì)報(bào)道了巢址和卵特征等基礎(chǔ)信息，補(bǔ)充和進(jìn)一步證實(shí)了大杜鵑與白鹡鸰的寄生關(guān)系，并通過(guò)模型卵實(shí)驗(yàn)初步測(cè)試了白鹡鸰對(duì)外來(lái)卵有較高的識(shí)別和拒絕能力，這對(duì)進(jìn)一步研究大杜鵑—白鹡鸰協(xié)同進(jìn)化過(guò)程中兩者的寄生與反寄生機(jī)制有著重要作用。