劉卓濤 鐘 義 王曉娟 李 謙 周厚熊 施小剛 李兆元*

(1.西南林業(yè)大學(xué)地理與生態(tài)旅游學(xué)院，昆明，650224；2.中國野生動(dòng)物保護(hù)協(xié)會(huì)，北京，100714；3.昆明逸境生態(tài)有限公司，昆明，650224；4.臥龍國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局，汶川，623006)

川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)屬于靈長目(Primates)，猴科(Cercopithecidae)，是中國特有物種，主要分布于陜西秦嶺、湖北神農(nóng)架、甘肅南部以及四川邛崍山、涼山和岷山幾大山系[1-2]，目前已被IUCN列為瀕危(EN)物種，是國家一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物[3]。川金絲猴主要取食植物的葉、芽、果、樹皮以及地衣等，食譜存在季節(jié)性變化[4-5]。

種間生態(tài)學(xué)關(guān)系是群落生態(tài)學(xué)研究的核心，開展種間空間關(guān)聯(lián)的研究是發(fā)現(xiàn)種間生態(tài)學(xué)關(guān)系全面且有效的方法。當(dāng)代種間空間關(guān)聯(lián)研究主要集中在植物群落，對(duì)動(dòng)物群落的研究較少，涉及的類群有魚類[6-7]、嚙齒類[8]、鳥類和靈長類[9]，這些研究局限于種對(duì)關(guān)系的空間關(guān)聯(lián)分析，沒有對(duì)群落中的物種網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行多維度的比較分析。基于這種研究現(xiàn)狀，本課題組從2018年開始，用紅外相機(jī)數(shù)據(jù)計(jì)算同一研究區(qū)中物種的佛愛系數(shù)以衡量種間關(guān)聯(lián)性，以此構(gòu)建四川臥龍地區(qū)生物群落中的地棲動(dòng)物關(guān)聯(lián)物種網(wǎng)絡(luò)。初步分析發(fā)現(xiàn)，臥龍地區(qū)存在2個(gè)地棲溫血物種網(wǎng)絡(luò)，一個(gè)包括羚牛(Budorcastaxicolor)等20種動(dòng)物，位于低海拔地區(qū)(海拔<3 531 m)[10]；另一個(gè)包括雪豹(Pantherauncia)等13種動(dòng)物，分布在高海拔地區(qū)(海拔3 531～4 430 m)[11]。川金絲猴生活于低海拔網(wǎng)絡(luò)中，本研究基于物種關(guān)聯(lián)網(wǎng)絡(luò)分析其群落環(huán)境，旨在豐富群落生態(tài)學(xué)的理論知識(shí)，為保護(hù)管理措施的改進(jìn)提供依據(jù)。

1 研究區(qū)概況

臥龍自然保護(hù)區(qū)位于四川省阿壩藏族羌族自治州汶川縣西南部(30°45′—31°25′ N，102°52′—103°24′ E)，屬于邛崍山系東麓，總面積2 000 km2，地勢(shì)西北高、東南低，相對(duì)高差5 100 m[12]。保護(hù)區(qū)1月平均氣溫為-1.7 ℃，7月17 ℃；年降水量為861.8 mm，集中在5—9月[13]。巨大高差形成豐富的立體氣候環(huán)境和發(fā)育良好的垂直植被帶：從山谷到山頂依次為亞熱帶(1 600 m以下)、溫帶(1 600～2 600 m)、寒溫帶(2 600～3 600 m)、寒帶(3 600～4 400 m)、高寒帶(4 400～5 000 m)和極高山寒凍冰雪帶(>5 000 m)，植被依次為常綠闊葉林、常綠落葉闊葉混交林、落葉闊葉林、溫性針葉林、溫性針闊混交林、寒溫性針葉林、耐寒灌叢、高山草甸和高山流石灘稀疏植被[14]。豐富的植被和生境類型孕育著豐富的動(dòng)物種類，有脊椎動(dòng)物504種，其中國家一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物14種，二級(jí)保護(hù)動(dòng)物51種[15]。代表物種有大熊貓(Ailuropodamelanoleuca)、川金絲猴和雪豹等。

2 研究方法

2.1 數(shù)據(jù)采集與提取

采用紅外線相機(jī)調(diào)查方法采集數(shù)據(jù)。臥龍自然保護(hù)區(qū)是一個(gè)山地環(huán)境，許多區(qū)域人無法進(jìn)入，根據(jù)臥龍自然保護(hù)區(qū)的邊界，利用ArcGIS生成覆蓋保護(hù)區(qū)的1 km×1 km的公里網(wǎng)格，在可通達(dá)的地方共布置了400臺(tái)紅外相機(jī)，每個(gè)網(wǎng)格安裝了1臺(tái)以上的相機(jī)。沿著海拔隨機(jī)抽取60個(gè)相機(jī)位點(diǎn)，覆蓋1 600～4 400 m，這個(gè)范圍大致可以分為3個(gè)區(qū)域：高海拔區(qū)域(3 100～4 400 m)、中海拔區(qū)域(2 500～3 400 m)和低海拔區(qū)域(1 600～2 800 m)。相機(jī)固定在距離地面50～80 cm的樹干或其他固定物上，鏡頭基本與地面保持平行，工作時(shí)間為2017年2月—2018年4月。將相機(jī)數(shù)據(jù)回收后，根據(jù)相機(jī)編號(hào)與內(nèi)存卡編號(hào)，逐一查看照片和視頻，對(duì)物種進(jìn)行分類與鑒定。物種鑒定參照《中國獸類野外手冊(cè)》[16]和《中國鳥類野外手冊(cè)》[17]。

2.2 數(shù)據(jù)分析

2.2.1 種對(duì)關(guān)聯(lián)性分析及網(wǎng)絡(luò)構(gòu)建

在進(jìn)行種對(duì)關(guān)聯(lián)性分析時(shí)，采用經(jīng)過數(shù)理論證的統(tǒng)計(jì)學(xué)方法來衡量種對(duì)關(guān)聯(lián)性，選取具有顯著正相關(guān)的種對(duì)進(jìn)行分析。由于各臺(tái)紅外相機(jī)獲得的是二分型數(shù)據(jù)，因此采用佛愛系數(shù)(r?)計(jì)算物種間關(guān)聯(lián)系數(shù)[18]。

2.2.2 非對(duì)稱關(guān)聯(lián)分析

本研究數(shù)據(jù)為二分型，為了探討物種間的非對(duì)稱關(guān)聯(lián)，先建立列聯(lián)表，分析物種兩兩間的非對(duì)稱關(guān)聯(lián)，列聯(lián)表與佛愛系數(shù)列聯(lián)表完全一致，用蘭布達(dá)系數(shù)(LB)[18]計(jì)算物種A(從偏利中不獲益，甚至受害)對(duì)物種B(從偏利中獲益的物種)的預(yù)測(cè)性，即預(yù)測(cè)率上限。

(1)

式中：j為列數(shù)；i為行數(shù)；N為相機(jī)位點(diǎn)數(shù)；nMj為第j列的最大列頻率；max(Ri)為最大行總和。

蘭布達(dá)系數(shù)的顯著性檢驗(yàn)，首先計(jì)算LB的變異性，如下：

2∑′nMj)]/[N-max(Ri)]3

(2)

式中：∑′nMj為落在max(Ri)所在行的最大列頻率之和。若落在該行上的最大列頻率只有1個(gè)，則∑′nMj=nMj。最后計(jì)算z，對(duì)于LB，有：

(3)

式中：λB0為預(yù)測(cè)物種B的出錯(cuò)率下降幅度等于某個(gè)具體數(shù)值，本研究取對(duì)應(yīng)顯著性P=0.05時(shí)z值的λB0。

(4)

式中：LB為公式1計(jì)算值，zP=0.05可以從統(tǒng)計(jì)學(xué)書籍的數(shù)表中查閱獲得。計(jì)算得出的λB0代表物種A對(duì)物種B有顯著性意義的預(yù)測(cè)率下限。

2.2.3 物種關(guān)聯(lián)復(fù)雜性分析

用香農(nóng)維納指數(shù)(Shannon-Wiener)來衡量物種關(guān)聯(lián)網(wǎng)絡(luò)的整體復(fù)雜性和物種關(guān)聯(lián)復(fù)雜性，計(jì)算如下：

(5)

(6)

當(dāng)分析特定物種關(guān)聯(lián)復(fù)雜性時(shí)，式中，H′為該物種的香農(nóng)維納指數(shù)，S為與該物種存在直接正關(guān)聯(lián)的種對(duì)總數(shù)，Pi為種對(duì)i的關(guān)聯(lián)系數(shù)占該物種關(guān)聯(lián)系數(shù)總和的比例。當(dāng)分析整個(gè)網(wǎng)絡(luò)的關(guān)聯(lián)復(fù)雜性時(shí)，式中H′為該網(wǎng)絡(luò)的香農(nóng)維納指數(shù)，S為該網(wǎng)絡(luò)所有存在顯著正關(guān)聯(lián)的種對(duì)總數(shù)，Pi為種對(duì)i的關(guān)聯(lián)系數(shù)占該網(wǎng)絡(luò)所有關(guān)聯(lián)系數(shù)總和的比例。

為了進(jìn)一步分析物種對(duì)整個(gè)網(wǎng)絡(luò)維系的作用以及網(wǎng)絡(luò)中物種的層級(jí)，進(jìn)行如下計(jì)算：

(7)

式中：C為該物種對(duì)網(wǎng)絡(luò)的貢獻(xiàn)率；H′值越大，則物種空間關(guān)系越復(fù)雜。特定物種的香濃維納指數(shù)占網(wǎng)絡(luò)香濃維納指數(shù)的比例用做該物種對(duì)網(wǎng)絡(luò)穩(wěn)定性的貢獻(xiàn)率，比例越大，貢獻(xiàn)率越高，物種對(duì)群落穩(wěn)定性的維系能力就越強(qiáng)。對(duì)于網(wǎng)絡(luò)中物種的層級(jí)，將各物種關(guān)聯(lián)復(fù)雜性對(duì)整個(gè)網(wǎng)絡(luò)復(fù)雜性的貢獻(xiàn)率進(jìn)行平均，然后將貢獻(xiàn)率高于平均值的物種歸為網(wǎng)絡(luò)的內(nèi)層物種，低于平均值的物種歸為外層物種。

3 結(jié)果與分析

3.1 種間關(guān)聯(lián)性

紅外相機(jī)共記錄到35種地棲動(dòng)物，構(gòu)成2個(gè)物種關(guān)聯(lián)網(wǎng)絡(luò)。在川金絲猴所在的網(wǎng)絡(luò)(圖1)中，將各物種關(guān)聯(lián)復(fù)雜性對(duì)整個(gè)網(wǎng)絡(luò)復(fù)雜性的貢獻(xiàn)率進(jìn)行平均，然后將貢獻(xiàn)率低于平均值的物種歸為網(wǎng)絡(luò)的外周物種(表1)，包括藏酋猴(Macacathibetana)、花面貍(Pagumalarvata)、羚牛、豹貓(Prionailurusbengalensis)、勺雞(Pucrasiamacrolopha)、狼(Canislupus)、紅腹錦雞(Chrysolophuspictus)和中華斑羚(Naemorhedusgriseus)，這些物種的顯著正關(guān)聯(lián)物種對(duì)<5個(gè)，關(guān)聯(lián)系數(shù)平均為0.36(0.31～0.41)，香農(nóng)維納指數(shù)平均值為0.57(0～1.38)。貢獻(xiàn)率高于平均值的物種歸為核心物種，包括毛冠鹿(Elaphoduscephalophus)、黃喉貂(Martesflavigula)、水鹿(Rusaunicolor)、野豬(Susscrofa)、小熊貓(Ailurusfulgens)、紅腹角雉(Tragopantemminckii)、川金絲猴、中華鬣羚(Capricornismilneedwardsii)、豪豬(Hystrixbrachyura)、林麝(Moschusberezovskii)、大熊貓和黑熊(Ursusthibetanus)，這些物種的顯著正關(guān)聯(lián)物種對(duì)≥5個(gè)，關(guān)聯(lián)系數(shù)平均為0.49(0.29～0.72)，香農(nóng)維納指數(shù)平均值為2.01(1.61～2.38)，其中，川金絲猴的香農(nóng)維納指數(shù)為1.92，貢獻(xiàn)率為6.75%，處于第7位，在核心物種中處在中間位置，表明川金絲猴是群落維持的重要物種之一，但不是最重要的物種。

圖1 臥龍國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)物種空間關(guān)聯(lián)網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)

表1 臥龍低海拔物種關(guān)聯(lián)網(wǎng)絡(luò)中香農(nóng)維納指數(shù)及貢獻(xiàn)率

在這個(gè)網(wǎng)絡(luò)中，有7個(gè)物種與川金絲猴存在直接顯著正關(guān)聯(lián)，分別為毛冠鹿(r?=0.43，χ2=9.55，P<0.01)、黃喉貂(r?=0.50，χ2=12.89，P<0.01)、水鹿(r?=0.46，χ2=10.36，P<0.01)、小熊貓(r?=0.46，χ2=10.53，P<0.01)、豪豬(r?=0.39，χ2=7.41，P<0.01)、大熊貓(r?=0.72，χ2=27.68，P<0.01)與林麝(r?=0.42，χ2=8.47，P<0.01)。

3.2 關(guān)聯(lián)物種間的非對(duì)稱關(guān)系

在與川金絲猴發(fā)生直接空間關(guān)聯(lián)的7個(gè)物種中，種對(duì)間出現(xiàn)非對(duì)稱空間關(guān)聯(lián)：黃喉貂、林麝、小熊貓和大熊貓對(duì)川金絲猴有預(yù)測(cè)，預(yù)測(cè)率分別為13%～39%、9%～30%、10%～35%和47%～65%；川金絲猴對(duì)大熊貓和黃喉貂有預(yù)測(cè)，預(yù)測(cè)率分別為31%～58%和3%～33%(表2)。在這些非對(duì)稱關(guān)聯(lián)中，川金絲猴和黃喉貂，以及川金絲猴和大熊貓之間存在分布上的相互預(yù)測(cè)性，或者是相互吸引對(duì)方，其中，大熊貓對(duì)川金絲猴的預(yù)測(cè)性最強(qiáng)。

表2 川金絲猴與其他直接關(guān)聯(lián)物種的預(yù)測(cè)性(蘭布達(dá)系數(shù)檢驗(yàn))

4 討論

4.1 川金絲猴的互利關(guān)系

研究結(jié)果顯示，大熊貓和黃喉貂都與川金絲猴有相互預(yù)測(cè)性，說明川金絲猴與大熊貓和黃喉貂在分布上存在相互吸引性，它們之間可能存在互利生態(tài)學(xué)關(guān)系。

4.1.1 川金絲猴-大熊貓

川金絲猴和大熊貓都偏向選擇針闊混交林[19-20]，川金絲猴主要在喬木林冠中活動(dòng)[21]，而大熊貓主要在林下灌叢中活動(dòng)，活動(dòng)基底實(shí)際上分離。川金絲猴的主要食物在大熊貓活動(dòng)區(qū)域的喬木林中十分豐富[4，22]，但由于食性不同，2個(gè)物種在食物上也不存在競(jìng)爭關(guān)系。大熊貓覓食會(huì)降低竹林密度[23]，促進(jìn)喬木生長，從而有利于川金絲猴，這可能是大熊貓對(duì)川金絲猴在分布空間上產(chǎn)生吸引力的原因，即川金絲猴傾向于分布在有大熊貓的區(qū)域中。而川金絲猴的取食對(duì)喬木冠層郁閉度存在稀疏化作用，有利于竹子生長，為大熊貓?zhí)峁└鼮樨S富的食物資源，這可能是川金絲猴對(duì)大熊貓?jiān)诜植伎臻g上產(chǎn)生吸引力的原因，即大熊貓傾向于分布在有川金絲猴分布的區(qū)域中。通過上述機(jī)制，川金絲猴和大熊貓實(shí)現(xiàn)生存上的互利，因此，對(duì)任何一個(gè)物種的有效保護(hù)都會(huì)有利于對(duì)另一個(gè)物種的保護(hù)。

4.1.2 川金絲猴-黃喉貂

黃喉貂為雜食性食肉物種，食物包括昆蟲、鳥類、哺乳類和植物，尤其是漿果[24]，在果成熟的秋季優(yōu)先食果[25]。2種動(dòng)物都會(huì)取食獼猴桃科(Actinidiaceae)和薔薇科(Rosaceae)的果[4，25]，黃喉貂食果有利于這些植物的散布[26]，對(duì)以喬木為生活基底的川金絲猴的生存是有利的。食性需求的相似性導(dǎo)致2個(gè)物種傾向于分布在相同的地理空間中，并形成統(tǒng)計(jì)學(xué)上的空間關(guān)聯(lián)性。當(dāng)一方的存在為另一方帶來好處時(shí)，獲益方在分布上傾向于出現(xiàn)在對(duì)方的空間里，從而形成非對(duì)稱空間關(guān)聯(lián)；當(dāng)雙方的存在都為對(duì)方帶來好處時(shí)，2個(gè)物種都傾向于分布在對(duì)方的空間中。但是，從引述的生態(tài)學(xué)研究文獻(xiàn)中只發(fā)現(xiàn)黃喉貂的活動(dòng)對(duì)川金絲猴的意義，未發(fā)現(xiàn)川金絲猴對(duì)黃喉貂的意義，與本研究結(jié)果所預(yù)測(cè)的互利生態(tài)學(xué)關(guān)系不同。因此，筆者認(rèn)為川金絲猴和黃喉貂之間存在著目前未知的互利生態(tài)學(xué)關(guān)系，有待生態(tài)學(xué)者進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)。

4.2 川金絲猴的偏利關(guān)系

研究結(jié)果顯示，林麝和小熊貓都對(duì)川金絲猴有預(yù)測(cè)性，說明川金絲猴尾隨林麝與小熊貓分布，并從與這2個(gè)物種的關(guān)系中獲益，存在偏利關(guān)系。

4.2.1 川金絲猴-林麝

川金絲猴和林麝的空間關(guān)聯(lián)系數(shù)為0.42，林麝對(duì)川金絲猴的預(yù)測(cè)率為9%～30%，表明川金絲猴從與林麝的關(guān)系中獲益。川金絲猴和林麝主要分布在中海拔地區(qū)的針闊混交林中，偏愛喬木郁閉度適中、喬木密度較高、灌木及竹林適中且隱蔽性好的區(qū)域[27-28]，并以木本植物為食[4，29]，冬季選擇積雪較淺的陽坡或半陽坡[30-31]，可能是這些因素導(dǎo)致2個(gè)物種產(chǎn)生空間重疊。已有研究并沒有揭示川金絲猴和林麝間任何偏利生態(tài)學(xué)關(guān)系，川金絲猴從與林麝的關(guān)系中受益的機(jī)制有待進(jìn)一步觀察。

4.2.2 川金絲猴-小熊貓

川金絲猴和小熊貓的關(guān)聯(lián)系數(shù)(r?=0.46，χ2=10.53，P<0.01)較強(qiáng)，而且存在非對(duì)稱關(guān)聯(lián)(LB=0.348，λB0=0.102，P≤0.05)，小熊貓對(duì)川金絲猴存在10%～35%的預(yù)測(cè)率，表明小熊貓的存在對(duì)川金絲猴有利，因此川金絲猴依據(jù)小熊貓而分布。川金絲猴與小熊貓都偏向選擇針闊混交林下灌叢[19-20]，然而，2個(gè)物種的活動(dòng)基底不同，川金絲猴主要在喬木林樹上活動(dòng)[21]，小熊貓則在林下竹叢中。食性差異降低了2種動(dòng)物的競(jìng)爭性。竹子生長會(huì)抑制喬木幼苗的生長[32]。小熊貓傾向于進(jìn)入竹子密度較高、喬木相對(duì)較少的區(qū)域活動(dòng)[33]，通過取食竹子將竹林稀疏化[23]，繼而促進(jìn)喬木生長，創(chuàng)造對(duì)川金絲猴有利的生境。筆者推測(cè)這種機(jī)制可能導(dǎo)致川金絲猴傾向于分布在有小熊貓活動(dòng)的區(qū)域，從而形成非對(duì)稱空間關(guān)聯(lián)。

4.3 川金絲猴與其他物種的關(guān)系

川金絲猴還與水鹿、毛冠鹿和豪豬存在對(duì)等空間關(guān)聯(lián)。在對(duì)水鹿的群落環(huán)境研究中發(fā)現(xiàn)，水鹿和川金絲猴由于活動(dòng)基底和食物分布空間的相似性產(chǎn)生了空間關(guān)聯(lián)，從而構(gòu)成二者間的生態(tài)學(xué)關(guān)系[34]。

4.3.1 川金絲猴-毛冠鹿

毛冠鹿主要取食草本植物和竹子，在灌叢生長的季節(jié)里，為了食物與躲避天敵，毛冠鹿進(jìn)入灌叢較密的區(qū)域活動(dòng)，取食竹筍[35]，這些區(qū)域也是川金絲猴冬春季的覓食場(chǎng)所[36]，這可能是出現(xiàn)空間關(guān)聯(lián)的部分原因。

4.3.2 川金絲猴-豪豬

豪豬主要選擇森林、灌叢和草原等區(qū)域活動(dòng)，主要取食植物根、塊莖、樹皮、葉以及落地的果[16，37]，與川金絲猴的食性有一定程度相同。食性相似性導(dǎo)致2個(gè)物種出現(xiàn)穩(wěn)定但不太強(qiáng)的空間關(guān)聯(lián)。

4.4 川金絲猴在群落維持中的作用

川金絲猴作為核心物種，直接關(guān)聯(lián)的物種有7個(gè)，各關(guān)聯(lián)系數(shù)均較高，是維持群落的重要物種之一。在物種網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)中，川金絲猴與大熊貓和黃喉貂存在互利生態(tài)學(xué)關(guān)系，對(duì)這3種動(dòng)物中任何一種的有效保護(hù)可能惠及其余兩種。川金絲猴從與林麝、小熊貓的生態(tài)學(xué)關(guān)系中獲益，對(duì)林麝和小熊貓的有效保護(hù)有助于川金絲猴的生存。川金絲猴與水鹿、毛冠鹿和豪豬之間存在適度生態(tài)位分離，同時(shí)又有資源競(jìng)爭。通過與其他物種的非對(duì)稱關(guān)聯(lián)，川金絲猴在加強(qiáng)群落內(nèi)種間關(guān)聯(lián)力度、群落內(nèi)聚力度及穩(wěn)定性具有重要作用，而基于對(duì)稱關(guān)聯(lián)，水鹿、毛冠鹿和豪豬過度的種群增長可能會(huì)排擠川金絲猴的生存空間。川金絲猴不是一個(gè)僅從群落中獲益的物種，對(duì)維持群落也具有重要意義，出于物種多樣性保護(hù)的目的，與強(qiáng)調(diào)對(duì)川金絲猴的單種保護(hù)措施相比，綜合且平衡的保護(hù)措施可能是更好的保護(hù)策略。

致謝：臥龍國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)王鵬彥、胡強(qiáng)、王茂麟、林紅強(qiáng)，以及四川省林業(yè)和草原局古曉東給予了數(shù)據(jù)采集中的大力支持，姜楠、吳艷蓉和楊虎參與了數(shù)據(jù)采集和處理，劉萍在外業(yè)數(shù)據(jù)采集中提供后勤保障支持。特此感謝！