肖梅 ,何芳 ,楊旭 ,蔡麗君 ,諶利民 ,楊彪 ,李生強

1.四川省唐家河國家級自然保護區(qū)管理處，四川 青川 628109；2.成都興艾信息技術(shù)有限公司，四川 成都 610051；3.西華師范大學(xué)，西南野生動植物資源保護教育部重點實驗室，四川 南充 637002；4.廣西師范大學(xué)，廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學(xué)重點實驗室，廣西 桂林 541004

動物的活動節(jié)律是行為生態(tài)學(xué)研究中的重要內(nèi)容，其中日活動節(jié)律是動物應(yīng)對晝夜更替（包括溫度、濕度、光照強度等）長期適應(yīng)而逐漸形成的在一天中不同時間段下的活動強度和變化規(guī)律[1]?？茖W(xué)開展野生動物活動節(jié)律的研究可為物種的精細化保護管理提供重要的科學(xué)數(shù)據(jù)。

四川羚牛（Budorcas tibetanus）屬偶蹄目（Artiodactyla）?？疲˙ovidae），是一種大型山地有蹄類動物，歷史上該物種被認為是羚牛（B.taxicolor）的四川亞種（B.t.tibetana），后被基于分子系統(tǒng)發(fā)生、形態(tài)和地理分布的分類學(xué)研究提升為獨立種。在羚牛屬（Budorcas）現(xiàn)有的4 個物種中，四川羚牛的野外種群數(shù)量和分布范圍面積均為最大，現(xiàn)主要分布青藏高原東源的山地，包括甘肅南部和四川北部至中部。該物種為我國特有種且屬我國一級重點保護野生動物，具有重要的科研與保護價值[2]。由于野外地形的復(fù)雜性、野外茂密植被的遮擋性、野生動物的警惕性以及部分個體的攻擊性等[3]，在野外開展四川羚牛直接觀察的研究具有一定挑戰(zhàn)。紅外相機技術(shù)作為一種新型的野生動物監(jiān)測技術(shù)，能夠有效克服以上客觀局限，進而科學(xué)直觀、準確地收集調(diào)查數(shù)據(jù)。自上世紀90 年代應(yīng)用以來，經(jīng)過近三十年的發(fā)展，目前該技術(shù)已廣泛應(yīng)用到野生動物生態(tài)學(xué)與保護學(xué)研究中[4-8]。近年來，利用該技術(shù)來探究野生動物活動節(jié)律的研究已有不少報道，相關(guān)應(yīng)用也證實了該技術(shù)可以作為分析野生動物活動節(jié)律的有效技術(shù)途徑[6,9-12]。目前，已有的關(guān)于四川羚牛野生種群的活動節(jié)律和活動模式的研究均來自紅外相機技術(shù)[9-12]，但已有的研究存在監(jiān)測時間較短、獲取樣本量不足等局限，未能對四川羚牛全年四季的活動節(jié)律做出準確的分析評估。

四川唐家河國家級自然保護區(qū)內(nèi)擁有較高的四川羚牛種群數(shù)量，隨著保護力度的增強，四川羚牛在該保護區(qū)內(nèi)已十分常見[13-14]。因此，選擇唐家河保護區(qū)開展四川羚牛的活動節(jié)律研究具有一定代表性?；诖?，利用紅外相機對區(qū)內(nèi)四川羚牛的主要活動分布區(qū)開展了為期一年的持續(xù)監(jiān)測，獲得較為充足的研究數(shù)據(jù)，以期更加深入地分析四川羚牛的日活動節(jié)律及一年四季的變化情況，為該物種更加針對性和科學(xué)性的保護管理提供重要的數(shù)據(jù)支撐。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況

四川唐家河國家級自然保護區(qū)位于四川省廣元市青川縣境內(nèi)（E104°36′～104°56′，N32°30′～32°41′），屬岷山東北麓，龍門山北段的高山峽谷區(qū)。保護區(qū)以大熊貓（Ailuropoda melanoleuca）、川金絲猴（Rhinopithecus roxellana）、四川羚牛等瀕危野生動物及其棲息地為主要保護對象，總面積約400 km2。區(qū)內(nèi)氣候垂直變化顯著、四季分明，水系發(fā)達，最高峰海拔3 837 m，最低海拔1 150 m，相對高差近2 700 m，地形條件相當復(fù)雜。保護區(qū)具有典型的山地植被垂直帶譜特征，沿海拔梯度變化依次為常綠闊葉林帶（1 100～1 500 m）、常綠落葉闊葉混交（1 500～2 000 m）、落葉闊葉林（1 100～2 400 m）、針闊葉混交林（2 000～2 500 m）、針葉林（2 500～3 400 m）、高寒草甸（3 400～3 600 m）和高山灌叢（＞3 600 m）[15]。

1.2 相機布設(shè)與數(shù)據(jù)收集

2017 年7 月—2018 年6 月，結(jié)合以往各項調(diào)查結(jié)果，在保護區(qū)內(nèi)四川羚牛的主要活動分布區(qū)布設(shè)紅外相機150 臺，最終獲得有野生動物影像數(shù)據(jù)的有效監(jiān)測位點148 個，相機覆蓋海拔跨度為1 285～2 894 m（見圖1）。相機野外安裝位點選擇上盡量兼顧不同生境和海拔，同時保證相鄰紅外相機位點水平或垂直距離至少300 m，安裝高度控制在0.5～1.3 m，未使用引誘劑。相機統(tǒng)一設(shè)置為混合模式（3 張照片+1 段視頻），視頻長度設(shè)置為10 s，拍攝時間間隔為1 s。詳細記錄每個相機位點的編號、生境、坐標等信息。每3～5 個月收取一次數(shù)據(jù)，同時檢查相機性能并更換儲存卡。

圖1 研究區(qū)位置及紅外相機布設(shè)位點Fig.1 Location of the study area and distribution of infrared camera traps during the study period

將研究期間回收的所有紅外相機數(shù)據(jù)與點位信息進行系統(tǒng)歸類整理，統(tǒng)一利用四川自然保護紅外相機數(shù)據(jù)管理信息化平臺（http://www.datawild.cn:9090/Bioplatform/,CDMS）[16]完成監(jiān)測數(shù)據(jù)的錄入、影像數(shù)據(jù)的物種識別與相關(guān)信息挖掘，最后從平臺上導(dǎo)出所有數(shù)據(jù)Excel 匯總表用于后期分析。

1.3 數(shù)據(jù)分析

關(guān)于活動節(jié)律的所有數(shù)據(jù)以獨立有效記錄為基礎(chǔ)，獨立有效記錄定義為同一相機位點下同一物種連續(xù)30 min(±1min)的拍攝記錄（包括照片或視頻），且與拍攝動物個體數(shù)量無關(guān)[17]。在參照當?shù)貧夂虻那闆r下，季節(jié)按照春季（3—5 月）、夏季（6—8 月）、秋季（9—11 月）、冬季（12—翌年2 月）劃分。利用天天查詢網(wǎng)站（www.ttcha.net）獲得研究期間不同季節(jié)下的日出時間（春季:05:52—07:26;夏季:05:51—06:33;秋季:06:33—07:42;冬季:07:27—08:01）與日落時間（春季:18:56—20:00;夏季：19:25—20:10;秋季:17:53—19:24;冬季:17:53—18:55），分別取不同季節(jié)日出與日落的平均時間作為夜行性分析時間段的參考，即19:30—06:30（春季）、20:00—06:00（夏 季）、18:30—07:00（秋季）、18:00—08:00（冬季），通過計算不同季節(jié)下的夜間相對多度指數(shù)（Night-ting relative abundance index,NRAI）來分析四川羚牛的夜行性，計算公式為：βNRAI=P/N。其中，P 為四川羚牛夜間時間段的獨立有效記錄數(shù)，N 為四川羚牛的獨立有效記錄總數(shù)。若β值接近13/24（約0.54），表示其活動沒有明顯的晝夜區(qū)分；若β＞ 13/24，表示其具有夜行性；反之，則具有晝行性[18]。

采用核密度估計方法（Kernel density estimation）[19]來分析四川羚牛的日活動節(jié)律，該方法假設(shè)目標物種的行為活動呈24 h 周期性連續(xù)分布，其行為事件的有效記錄為連續(xù)分布中獲得的隨機樣本，該方法從數(shù)據(jù)樣本本身出發(fā)分析數(shù)據(jù)分布特征，而在數(shù)據(jù)分析中不對數(shù)據(jù)分布外加任何假定。采用R 軟件中的overlap 包[20]和activity 包[21]來繪制核密度曲線圖。其中，橫軸代表時間，縱軸（密度）代表該時間點上目標物種被探測到的概率[6,22-24]。采用條件密度等值線法來確定物種的活動高峰，通常以50%的內(nèi)核閾值來計算活動比例集中的周期并以此來表征活動高峰期，條件密度等值線圖利用R 中的circular 包“modal.region”函數(shù)來實現(xiàn)[25]。采用重疊指數(shù)（Coefficient of overlap）[26-27]來分析比較不同季節(jié)下的日活動節(jié)律重疊程度，利用activity 包“overlapEst”函數(shù)來繪制日活動節(jié)律的重疊圖，并利用該函數(shù)的分布曲線重疊面積比Δ（當Δ=0 時，表示完全分離；當Δ=1 時，表示完全重疊）來表示具體的重疊程度。利用activity 包中的“compareCkern”函數(shù)的Wald test 對四川羚牛日活動節(jié)律進行概率檢驗，循環(huán)檢測設(shè)定為1 000 次[21]，以此來分析日活動節(jié)律的差異性。重疊指數(shù)根據(jù)不同季節(jié)較小的樣本數(shù)選取，當樣本量小于50 時采用Dhat 1 值，當樣本量大于75 時采用Dhat 4 值[6,26]。所有檢驗的差異顯著水平設(shè)定為P＜0.05，統(tǒng)計分析和作圖在R 4.1.0 中完成[28]。

2 結(jié)果與分析

獲得有效相機工作日16 840 個，在62 個相機位點拍攝到四川羚?；顒樱搏@得21 130 條監(jiān)測記錄，包括17 798 張照片和3 332 段視頻，共計獨立有效記錄1 455 次。

2.1 全年日活動節(jié)律

四川羚牛全年的日活動節(jié)律出現(xiàn)了2 個活動高峰，分別在07:30—09:30 與15:00—19:30，主要在晨昏活動。2 個活動高峰的峰值大小相近，但傍晚活動高峰的持續(xù)時間更長（見圖2）。

圖2 四川羚牛全年的日活動節(jié)律分析圖Fig.2 Analysis chart of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus throughout the year

2.2 日活動節(jié)律的季節(jié)差異

在春、夏、秋、冬不同季節(jié)下獲得四川羚牛的獨立有效記錄數(shù)分別為267、158、823 和207。四川羚牛在不同季節(jié)的日活動節(jié)律均有2 個活動高峰（春季:06:50—09:10,14:50—19:50;夏季:06:50—08:00,14:50—20:10;秋季:07:10—10:00,15:30—19:00;冬季:08:50—09:40,14:40—19:50），均主要在晨昏活動。四川羚牛在不同季節(jié)早上的活動高峰期秋季（2.83 h）＞春季（2.33 h）＞夏季（1.67 h）＞冬季（0.83 h），而傍晚的活動高峰期夏季（5.33 h）＞冬季（5.17 h）＞春季（5 h）＞秋季（3.5 h）（見圖3）。

四川羚牛在不同季節(jié)下的日活動節(jié)律重疊指數(shù)均較高，其中春季和夏季重疊指數(shù)最高（Δ=0.922），而秋季和冬季重疊指數(shù)最低（Δ=0.829）。不同季節(jié)日活動節(jié)律的Wald test 分析發(fā)現(xiàn)，春季和秋季、春季和夏季、夏季和秋季之間存在顯著差異（P＜0.05），而春季和夏季、夏季和冬季、秋季和冬季之間無差異顯著性（見圖4）。四川羚牛在秋季早上的活動高峰值大于傍晚，而其余季節(jié)均表現(xiàn)為傍晚的活動峰值較早晨大。秋季早上的活動高峰值高于其他季節(jié)，而冬季早上的活動高峰期要比其他季節(jié)晚1.67～2 h（見圖3 和圖4）。

圖3 四川羚牛不同季節(jié)下的日活動節(jié)律Fig.3 Comparison of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus in different seasons

圖4 四川羚牛不同季節(jié)日活動節(jié)律的重疊分析Fig.4 Overlapping analysis of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus in different seasons

2.3 夜行性分析

四川羚牛在春、夏、秋和冬季夜間的獨立有效記錄數(shù)分別為70、24、188、61，夜間相對多度指數(shù)分別為0.26、0.15、0.23、0.29，均低于13/24。因此，四川羚牛活動具有晝行性，主要在白天活動，夜間僅有少量的活動痕跡。

3 討論

基于持續(xù)一年的監(jiān)測工作，獲得了大量野生四川羚牛的監(jiān)測數(shù)據(jù)，不同季節(jié)下的獨立有效記錄均超過150 條，充足的監(jiān)測數(shù)據(jù)保證了分析結(jié)果的可靠性。同時，利用紅外相機數(shù)據(jù)首次全面研究報道野生四川羚牛的四季活動模式，可為四川羚牛更加深入的行為生態(tài)學(xué)研究提供一定思路和借鑒。

四川羚牛的活動節(jié)律出現(xiàn)了2 個活動高峰且整體偏向于晨昏活動（見圖2 和 圖3），晨昏活動節(jié)律的研究結(jié)果與以往的部分研究類似[11-12]，然而與李明富等[9]利用紅外相機分析唐家河保護區(qū)中四川羚牛冬春季均具有3 個活動高峰期的結(jié)果差異較大，這可能與研究年份、研究區(qū)域空間尺度、數(shù)據(jù)分析方法等差異有關(guān)：1）不同年份下氣溫、光照等環(huán)境條件可能存在差異，而以上環(huán)境因素會對四川羚牛日活動節(jié)律產(chǎn)生重大影響[29]；2）不同研究區(qū)域空間尺度下樣本來源不同，較大空間尺度會增加拍攝不同種群個體的概率，而不同種群個體的活動節(jié)律可能存在一定差異進而影響整體結(jié)果；3）之前的研究主要通過分析物種在不同時間段的活動強度指數(shù)來評估其活動節(jié)律，而本研究采用的是核密度估計方法，目前已有不少研究證實本研究采用的方法可能更加準確可靠[6,22-24]。另外，不同地區(qū)研究結(jié)果中四川羚牛的活動高峰期有差異，如彭科等[12]研究發(fā)現(xiàn)白水河國家級自然保護區(qū)中四川羚牛在秋季的活動高峰期在10:00—14:00，而冬季的活動高峰期在08:00—10:00；李平等[11]研究發(fā)現(xiàn)四川大相嶺保護區(qū)中四川羚牛夏季的活動高峰期在06:00—08:00 和18:00—20:00，而秋季的活動高峰期在08:00—10:00和16:00—18:00。表明同一物種的活動節(jié)律存在一定的地域性差異，這種差異除了可能受不同地區(qū)氣候條件、食物資源、種間競爭等多方因素影響外[30]，還可能與不同研究的樣本量、活動高峰的判斷方式等有關(guān)。首先，以往大部分研究均未能獲得較為充足的樣本量，以至于難以獲得較為準確的活動節(jié)律研究結(jié)果[10]或無法分析其他季節(jié)的活動節(jié)律[11-12]；其次，和以往利用活動峰值左右的一定時間段作為活動高峰的研究不同[9-12]，本研究以50%的內(nèi)核閾值來計算活動比例集中的周期并以此來表征活動高峰，該方法即便在較少數(shù)據(jù)樣本下也可獲得較為準確的評估結(jié)果，在評估物種活動節(jié)律上具有一定優(yōu)勢[6,22-24]。

已有研究指出，四川羚牛的日活動節(jié)律會受日出/日落時間、氣溫、天氣、光照、個體健康狀況、年齡和性別等多種因素影響，其中氣溫和光照的影響尤為顯著[29]。由于唐家河保護區(qū)內(nèi)植被較好，植物多樣性較高，即便是在寒冷的冬季依然能為四川羚牛提供較為充足的食物來源[15]，因此，氣溫和光照同樣可能是影響本研究中四川羚牛在不同季節(jié)日活動節(jié)律存在差異的重要原因。本研究中，春季和秋季早上的活動高峰期要明顯大于夏季和冬季，而秋季傍晚的活動高峰期明顯小于其他季節(jié)，這可能主要受氣溫的影響。在春季和秋季整體氣溫較為溫和，尤其是早上的氣溫較為涼爽，而在夏季早上一旦陽光照射氣溫會快速升高，冬季早上氣溫相對寒冷，因此四川羚牛選擇避開高溫和低溫活動，這與以往發(fā)現(xiàn)四川羚牛會主動避開高溫和低溫時段活動的研究結(jié)果類似[9,31]。秋季氣溫整體較為溫和，因此四川羚牛早晚的活動高峰期較為均衡。冬季里，早上的氣溫過于寒冷，為了減少在低溫環(huán)境中活動造成的能量消耗，四川羚牛采取了主要回避行為，將早上的活動高峰期縮短并相對延遲。唐家河保護區(qū)不同季節(jié)下日出時間和日落時間差異較大，冬季日出時間明顯晚于其他季節(jié)，而日落時間要明顯早于其他季節(jié)，加之不同季節(jié)下氣溫的較大差異，使得四川羚牛在不同季節(jié)下的活動高峰期也隨之調(diào)整。

四川羚牛在不同季節(jié)下均主要在白天活動，夜間僅有少量的活動痕跡，這與以往的研究結(jié)果類似[10-12]。在以往的夜行性評估研究中，往往采用統(tǒng)一的時間段作為夜行性分析時間段的參考[10-12]，然而不同季節(jié)下日出/日落時間往往存在差異，因此我們認為采用統(tǒng)一的時間段來分析不同季節(jié)的夜行性可能會帶來較大的評估誤差。為了更加準確地評估目標物種不同季節(jié)下的夜行性，本研究中綜合分析了不同季節(jié)的日出/日落時間，然后取不同季節(jié)日出與日落的平均時間作為夜行性分析時間段的參考，該方法獲得的評估結(jié)果更為準確可靠，可為后續(xù)相關(guān)研究提供參考。