張彩軍，王小燕，劉倩倩，安 康，蒲強勝，王志成，蘇軍虎

(甘肅農業(yè)大學草業(yè)學院/草業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部重點實驗室/甘肅省草業(yè)工程實驗室/中美草地畜牧業(yè)可持續(xù)發(fā)展研究中心，甘肅農業(yè)大學-新西蘭梅西大學草地生物多樣性研究中心，國家林業(yè)草原高寒草地鼠害防控工程技術研究中心，甘肅 蘭州 730070)

野生動物是草地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，具有重要的生態(tài)作用，對系統(tǒng)的結構、過程和功能的發(fā)揮會產生極大影響[1]。長期以來，人類經濟社會發(fā)展的同時，人類活動對自然生態(tài)環(huán)境產生了影響，給野生動物的生存也帶來了嚴峻挑戰(zhàn)[2]。通常，野生動物會采取相應策略來應對人為活動的影響，如黑嘴鷗(Larussaundersi)[3]和中華竹鼠(Rhizomyssinensis)[4]會選擇在遠離人類活動的地方棲息。而一些動物則會被迫與人類共存，野生動物協(xié)同其他生存策略，會將人為活動干擾帶來的不利影響降到最低。如東美松鼠(Sciuruscarolinensis)在人類活動水平較高的生境下，其警戒距離要顯著小于人類活動水平較低生境的警戒距離，通過調整它們對人類的行為反應，以最大限度地減少非捕食性生物干擾的影響[5]。也有研究顯示當受到人為活動干擾時，礪鷸(Haematopusostralegus)用于警戒的時間增加，而取食時間減少，其通過加大啄食速率、犧牲停息時間來補償這種損失[6]。雪雁(Chencaeruluscens)則采用夜間覓食的方式來應對白天人為活動干擾帶來的影響[7]。野生動物響應人為活動干擾的策略有利于自身及其種群的存活，以往的研究都側重于野生動物應對人為干擾的行為適應，而較少從食性角度出發(fā)探討野生動物在人為活動干擾下的響應機制。

食物是動物生存和繁殖所需要營養(yǎng)的來源，動物在其長期的進化過程中形成自身特有的食性[8]。動物的食性受棲息地類型、食物資源的分布和質量、被捕食風險以及人為活動干擾等因素的影響，當動物處于不利環(huán)境時，會通過調整采食策略來滿足自身的需求[9]。對南非隱鼠(Cryptomyshottentotus)在不同環(huán)境下的研究表明，其在食物資源貧乏的干旱地區(qū)的食物可獲得性遠遠低于濕度適宜且食物資源充足地區(qū)，南非隱鼠通過拓寬其食物生態(tài)位寬度來彌補食物的不足[10]。研究發(fā)現(xiàn)人為活動的干擾會引起動物驚嚇逃竄或提高自身警惕水平，進一步影響到動物的覓食行為，從而使影響其食性[11]。準確獲取動物在人為活動干擾前后的食性及其營養(yǎng)生態(tài)位特征，對于認識動物與環(huán)境的相互關系有著重要意義。

喜馬拉雅旱獺(Marmotahimalayana)是甘南高寒草甸重要的野生草食動物之一，其體型較大，也較為常見。通常于5—10月活動，主要以草本植物地上部分為食，營家族式生活，通常數個家族形成一個群體[12]。研究發(fā)現(xiàn)，當受到家畜或牧民干擾時，喜馬拉雅旱獺會減少覓食活動而提高警惕水平，而家畜和牧民離開后，其大多都恢復正常活動，但仍存在持續(xù)的警戒行為。喜馬拉雅旱獺以犧牲覓食時間為代價，提高警惕的行為可能會對滿足冬季冬眠的能量預算產生潛在的后果[13]。旅游作為甘南草原一項特色產業(yè)，近年來有了極大的發(fā)展。頻繁的人為活動對棲息于草原的喜馬拉雅旱獺帶來了更大的生存挑戰(zhàn)，了解喜馬拉雅旱獺在人為活動干擾后的食性及營養(yǎng)生態(tài)位特征，能為其有效管理提供重要參考。本研究利用糞便顯微組織分析法，分析人為活動干擾后喜馬拉雅旱獺的食性及其營養(yǎng)生態(tài)位變化，進一步探討喜馬拉雅旱獺應對人為活動干擾的食性響應特征，為喜馬拉雅旱獺的管理提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗區(qū)概況

研究區(qū)位于甘肅省甘南藏族自治州碌曲縣(34°14′07″～34°48′48″ N，102°10′80″～102°58′15″ E)，海拔3 550 m，年平均氣溫2.3℃，年降水量為632～781 mm，降水主要集中于5—9月，年蒸發(fā)量1 000～1 500 mm，年均日照時間長2 200～2 400 h。土壤以亞高山草甸土和高山草甸土為主。植被類型為高寒灌叢草甸和高寒草甸[14]。喜馬拉雅旱獺是當地常見的野生動物，主要分布在碌曲縣西南部[15]。

1.2 試驗方法

1.2.1樣地設置 在研究區(qū)域內選擇遠離人為活動的自然生境作為對照，距離觀景臺600～950 m，距離公路1 000～1 500 m，面積約為7 hm2。另選兩塊有人為活動的草地，三塊樣地植被狀況一致。所選干擾生境1位于213國道兩側，距離國道3～50 m，面積約為5.8 hm2，其干擾主要為來往車輛；干擾生境2的樣地為郭莽濕地觀景臺走廊兩側草地，距離走廊5～80 m面積約為6.2 hm2。觀景臺走廊位于草原中央，是一個開放式免費景點，夏季前往觀光游客絡繹不絕，喜馬拉雅旱獺棲息于走廊兩側(圖1)。

圖1 研究區(qū)域及樣地分布示意圖Fig.1 Distribution diagram of study area and plot

1.2.2樣品采集 于2018年8月，在研究區(qū)域內收集喜馬拉雅旱獺新鮮糞便，根據其不同便廁、不同家群收集，不同家群里面收集不同大小、形狀的糞便，以確保所收集盡可能多個體的糞便。自然生境下共采集25份喜馬拉雅旱獺糞便；干擾生境1共收集到21份；干擾生境2共收集到20份。對采集研究區(qū)內出現(xiàn)的每種植物，鑒定植物種屬并記錄，帶回實驗室用于制作顯微鑒定的植物對照樣本。

1.2.3植物資源的調查 在每個樣地下隨機設置5個0.5 m×0.5 m的樣方，樣方等份為100個小格，用刺針垂直刺每個小格中央，接觸到的植物記錄其名稱，針刺100次，統(tǒng)計每種植物出現(xiàn)的次數，即每種植物出現(xiàn)的累計次數占針刺總次數的百分比為該物種植物的相對比例[16]。

1.2.4顯微裝片的制備和鏡檢 將所采集的每種植物，分根、莖和葉烘干后分別進行粉碎、研磨，研磨后依次經60目和100目網篩篩選，留取100目篩上物作為試驗樣品。參考相關文獻[17]制作顯微鑒定的對照樣本，在100倍顯微鏡下觀察并拍照保存(圖2)。

圖2 植物顯微照片(部分)Fig.2 Plant photomicrograph (part)

參考相關文獻制作喜馬拉雅旱獺糞便的顯微裝片，每份樣品制作5張裝片[18]。參照沈廣爽[19]鏡檢方法：每張裝片在100 倍的顯微鏡下檢查20個視野(圖3)，對照植物顯微裝片，根據視野中不同的細胞形態(tài)類別和特點，將植物可辨認角質碎片鑒定到屬種，并記錄其在視野中的出現(xiàn)頻次。

圖3 糞便顯微照片F(xiàn)ig.3 Fecal micrograph

1.3 數據分析與統(tǒng)計

參考相關文獻[20]，將統(tǒng)計所得的各植物角質碎片的出現(xiàn)頻次(F)，依據公式：

D=ln(1-F/100)

將其轉換為每個視野中各植物可辨認碎片的平均密度(D)。

再根據公式：

相對密度(RD)=各植物可辨認碎片平均密度(D)/各植物可辨認碎片平均密度之和×100%,將D轉換為RD，RD即為該種植物占食物組成的百分比，并根據RD值排列各物種可食植物的取食序位。

通過Shannon-Weiner多樣性指數(H)、最大Shannon-Weiner多樣性指數(Hmax)、Pielou均勻度指數(J)和食物生態(tài)位寬度指數(B)分析喜馬拉雅旱獺營養(yǎng)生態(tài)位特征[21]。

式中：Pi為食物i在取食者食物中出現(xiàn)的頻率，S代表糞樣中存在的植物物種數。

將喜馬拉雅旱獺在3種生境下的食物按功能群劃分，采用SPSS 23軟件進行單因素方差分析，所有數據處理在Excel 2016中完成。

2 結果與分析

2.1 植物資源分布及其相對比例

3塊樣地的主要植物種類及其相對比例的調查結果顯示(表1)。自然生境下共調查到有17科31屬33種植物，按科統(tǒng)計，薔薇科(Rosaceae)、禾本科(Poaceae)和菊科(Asteraceae)植物所占的相對比例最高，分別占22.59%，17.04%和15.08%。按種統(tǒng)計，鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、垂穗披堿草(Elymusnutans)和草地早熟禾(Poapratensis)所占的相對比例最高，分別占19.56%，11.17%和5.87%。干擾生境1共調查到18科35屬39種植物，按科統(tǒng)計菊科、薔薇科和禾本科植物所占的相對比例最高，分別占25.40%，14.95%和14.03%。按種統(tǒng)計，鵝絨委陵菜、垂穗披堿草和矮莎草(Cyperuspygmaeus)所占的相對比例最高，分別占13.13%，9.22%和8.1%。干擾生境2共調查到19科35屬37種植物，按科統(tǒng)計，菊科、唇形科(Lamiaceae)、薔薇科和禾本科植物所占的相對比例最高，分別占31.22%，19.21%，13.62%和12.66%。按種統(tǒng)計，細葉亞菊(Ajaniatenuifolia)、密花香薷(Elsholtziadensa)、鵝絨委陵菜和垂穗披堿草所占的相對比例最高，分別占19.50%，18.20%，13.40%和8.88%。

表1 不同樣地的主要植物種類及相對比例Table 1 Main plant species and their relative proportions in different study areas

續(xù)表1

2.2 食物組成及比例

從收集的喜馬拉雅旱獺糞便的顯微組織觀察結果發(fā)現(xiàn)，喜馬拉雅旱獺在3種生境下采食的植物種類大致相同，但其比例各異。在自然生境下，喜馬拉雅旱獺共采食14科28屬28種植物，其中垂穗披堿草、鵝絨委陵菜和草地早熟禾是其食譜的前3種植物，分別占食譜的46.67%，30.17%和6.66%。按科統(tǒng)計，禾本科、薔薇科植物的相對比例最高，分別占食譜的53.33%，30.17%。在干擾生境1中共采食14科27屬28種植物，其中采食序位前3的植物為垂穗披堿草、蘭石草(Lanceatibetica)和白苞筋骨草(Ajugalupulina)，分別占食譜的24.59%，16.02%和14.21%。按科統(tǒng)計，禾本科、菊科、玄參科(Mazaceae)和唇形科植物的相對比例最高，分別占食譜的25.59%，17.16%，16.02%和14.71%。在干擾生境2中采食14科24屬25種植物，其中采食序位前三的植物為垂穗披堿草、傘花繁縷(Stellariaumbellata)和箭葉橐吾(Ligulariasagitta)分別占食譜的19.00%，11.94%和11.84%。按科統(tǒng)計，菊科、禾本科、藜科(Chenopodiaceae)和唇形科植物的相對比例最高，分別占食譜的31.34%，19.32%，13%和11.24%(表2)。按植物功能群統(tǒng)計，喜馬拉雅旱獺主要以雜類草和禾本科植物為食，相對于自然生境，喜馬拉雅旱獺在干擾生境1和干擾生境2對莎草科和禾本科植物的采食比例顯著減少(P<0.05)；而對雜類草和豆科的采食比例顯著增加(P<0.05)；干擾生境2下對豆科的采食量顯著高于自然生境(P<0.05，圖4)。

表2 喜馬拉雅旱獺的食物組成及比例Table 2 Food composition and ratio of Himalayan marmot

圖4 喜馬拉雅旱獺食物主要類群的相對密度Fig.4 The relative density of the main food groups of the Himalayan marmot注：不同小寫字母表示同一功能群植物在不同生境間差異顯著(P<0.05)Note:Different lowercase letters indicate significant difference between plants of the same functional group in different habitats at the 0.05 level

2.3 營養(yǎng)生態(tài)位特征

喜馬拉雅旱獺在自然生境和干擾生境1所采食的物種數相同，在干擾生境2所采食的物種數略少于其他生境。而干擾生境2下食物的Shannon-Weiner多樣性指數H、Pielou均勻度指數J和食物生態(tài)位寬度B的值最大，干擾生境1次之，而自然生境下的各指標值最小(表3)。

表3 喜馬拉雅旱獺的營養(yǎng)生態(tài)位參數Table 3 Nutritional niche parameters of Himalayan marmot

3 討論

3.1 喜馬拉雅旱獺的食性

本研究發(fā)現(xiàn)喜馬拉雅旱獺食性較廣，以雜類草和禾本科植物為主要的食物來源，且喜食禾本科的垂穗披堿草。這與熱娜古麗等在阿爾金山對喜馬拉雅旱獺食性的研究結果相似[22]。

研究區(qū)域的植被組成以雜類草和禾本科植物為主，可見棲息地食物的可利用性決定了喜馬拉雅旱獺的食物選擇模式。喜馬拉雅旱獺在自然生境下采食28種植物，在人為活動干擾生境下分別采食28和25種植物，不同生境下調查發(fā)現(xiàn)的植物種類大多都出現(xiàn)喜馬拉雅旱獺食譜中，表明喜馬拉雅旱獺食性泛化。高寒草甸生活的喜馬拉雅旱獺于5月下旬出蟄，9月下旬入蟄，且體內需儲存大量脂肪以備冬眠，因此需要采食較多的食物來滿足自身所需[14]。食性泛化有利于減少動物覓食時間，提高進食效率，進而增加動物的生存概率[23]。

3.2 人為活動干擾對喜馬拉雅旱獺食性的影響

本研究發(fā)現(xiàn)，人為活動干擾對喜馬拉雅旱獺的食性有一定的影響，尤其對不同功能群植物的影響顯著。相對自然生境，喜馬拉雅旱獺在干擾生境1和干擾生境2對莎草科和禾本科植物采食的相對比例顯著減少(P<0.05)；而對雜類草和豆科采食的相對比例顯著增加(P<0.05)；干擾生境2下對豆科采食的相對比例顯著高于自然生境(P<0.05)。受食物資源可利用性限制，野生動物在挑選食物時，不僅受植物資源的分布和適口性的影響，還要考慮捕食者的威脅[24]。研究發(fā)現(xiàn)，當放牧地牧草資源豐富時，放牧家畜能夠選擇喜食的牧草，反之，家畜就被迫采食先前不喜食的植物[25]。3種生境下其食譜中垂穗披堿草所占的比例較大，可見喜馬拉雅旱獺喜食禾本科植物。人為活動干擾對喜馬拉雅旱獺生境的植被組成產生了一定的影響，特別在人為活動干擾生境2中，由于游客的踩踏等干擾，其植物優(yōu)勢種變?yōu)榧毴~亞菊和密花香薷，其喜食植物垂穗披堿草等植物比例降低。當受到人為活動干擾時，喜馬拉雅旱獺受到驚嚇后駐足警戒或逃竄[9]，其采食的范圍縮小，為滿足日常的營養(yǎng)需求，提高了對環(huán)境中其他可利用食物的采食率，具體表現(xiàn)為兩種不同干擾生境下其食物的Shannon-Weiner多樣性指數和Pielou均勻度指數均有所增加。此外，受覓食范圍的限制，其采食的植物種類也減少。

3.3 人為活動干擾對喜馬拉雅旱獺營養(yǎng)生態(tài)位的影響

本研究中，喜馬拉雅旱獺在兩種人為活動干擾生境下的食物生態(tài)位寬度均大于自然生境。生態(tài)位寬度是一個種群在一個群落中所利用的各種不同資源的總和[26]。當食物資源充足時，食草動物利用最適于其生存和最方便利用的食物資源，導致營養(yǎng)生態(tài)位變窄，當食物資源短缺時，它們則盡量發(fā)揮其資源利用潛力，促使生態(tài)位變寬[27]。相比于夏季，赤腹松鼠(Callosciuruserythraeus)在秋季的生態(tài)位寬度會變窄，因為秋季是大多數果實成熟的季節(jié)，赤腹松鼠選擇容易獲得且能量高的食物以減少能量消耗[28]。有研究發(fā)現(xiàn)，喜馬拉雅旱獺種群隨著人為活動的增強，其生境內洞穴密度變大，各洞穴之間的距離變短，這樣就有利于躲避人為活動潛在的捕食風險[29]，但會消耗一定的能量和時間，亦有研究表明當受到人為活動干擾時，喜馬拉雅旱獺提高警惕水平，減少覓食時間來應對外界干擾[11]，而覓食和休息的時間對于冬眠動物越冬存活率至關重要。經典覓食理論認為，動物會通過利用資源獲得高效長期的能量增益率，從而達到最大化適應性[30]。為保證日常所需的能量供應，喜馬拉雅旱獺通過拓寬自身的營養(yǎng)生態(tài)位寬度，提高對食物資源的利用率來適應人為活動干擾對其產生的不利影響。

4 結論

人為活動干擾對喜馬拉雅旱獺所采食的植物種類影響較小，其食物均以禾本科和雜類草植物為主，垂穗披堿草是其最喜食的植物。但人為活動干擾影響了喜馬拉雅旱獺的食物組成，干擾生境下其采食莎草科和禾本科植物的相對比例減少，采食雜類草和豆科植物的相對比例增加，人為活動干擾增加了喜馬拉雅旱獺的食物多樣性及食物生態(tài)位寬度。拓寬自身食物生態(tài)位寬度是喜馬拉雅旱獺應對人為活動干擾的重要策略。