谷嬌, 崔小惠, 劉敏, 戴燕燕, 李寬意

生物操縱在富營養(yǎng)化湖泊生態(tài)恢復(fù)中的應(yīng)用及問題綜述

谷嬌1, 崔小惠1, 劉敏1, 戴燕燕1, 李寬意2,*

1. 太原師范學(xué)院, 地理科學(xué)學(xué)院, 山西 晉中 030619 2. 中國科學(xué)院南京地理與湖泊研究所湖泊與環(huán)境重點實驗室, 江蘇 南京 21008

近年來, 水體富營養(yǎng)化已成為全球范圍內(nèi)日趨嚴(yán)重的水環(huán)境問題之一, 而生物操縱則是通過改變水生食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)、降低浮游植物生物量、使水體變清, 成為富營養(yǎng)水體生態(tài)修復(fù)的有效途徑。論文綜述了生物操縱理論的產(chǎn)生和發(fā)展、概述其在國內(nèi)外湖泊生態(tài)修復(fù)中的應(yīng)用、總結(jié)其在實際應(yīng)用中面臨的挑戰(zhàn), 重點講述了生物操縱后幼魚暴發(fā)的原因及所產(chǎn)生的負(fù)面效應(yīng), 并針對湖泊存在的差異性問題提出相應(yīng)的措施建議。大量實踐結(jié)果表明, 即使存在一些影響生物操縱取得成功的限制因素, 但對于湖泊、水庫而言, 只要有效控制水體的磷濃度, 生物操縱依然可以作為一種有效的退化湖泊生態(tài)恢復(fù)技術(shù)。對于熱帶、亞熱帶湖泊和水庫, 除了控制磷濃度外, 有效減少幼魚尤其是底棲食性幼魚的生物量也是生物操縱技術(shù)取得成功的關(guān)鍵。

生物操縱; 富營養(yǎng); 湖泊; 生態(tài)恢復(fù)

0 前言

水體富營養(yǎng)化是世界上最為廣泛關(guān)注的水環(huán)境問題之一, 最新全球數(shù)據(jù)監(jiān)測顯示, 亞洲地區(qū)有54%的湖泊呈現(xiàn)富營養(yǎng)化狀態(tài); 歐洲、美洲和非洲的富營養(yǎng)湖泊比例分別高達(dá)53%, 46%和28%[1–2]。富營養(yǎng)化不但破壞湖泊生態(tài)系統(tǒng)的平衡、削弱其服務(wù)功能、制約湖泊資源的有效利用性, 而且還對人類的身心健康及經(jīng)濟(jì)長久發(fā)展產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響。面對日益嚴(yán)峻的湖泊富營養(yǎng)化形勢, 各國對湖泊的治理主要立足于水質(zhì)改善, 采取截污、挖泥清淤、引水沖污、底層曝氣、投加鋁、鐵、鈣鹽等物理化學(xué)方法, 但在實際應(yīng)用中, 單靠某一措施無法從根本上阻止藻類暴發(fā), 富營養(yǎng)化仍持續(xù)加重。而湖泊是一類生態(tài)系統(tǒng), 治理湖泊應(yīng)該用生態(tài)系統(tǒng)的方法從水質(zhì)轉(zhuǎn)向水生態(tài)[3]。在這種情況下, 健全湖泊生態(tài)結(jié)構(gòu)、調(diào)整湖泊生態(tài)功能開始受到廣泛關(guān)注, 許多學(xué)者專家開始提出一種富有前景的富營養(yǎng)湖泊生態(tài)修復(fù)措施, 這就是生物操縱理論。本文通過對生物操縱理論的產(chǎn)生和發(fā)展的介紹, 綜述了其在國內(nèi)外湖泊生態(tài)修復(fù)中的應(yīng)用及問題, 并重點講述了生物操縱后幼魚暴發(fā)的原因及所產(chǎn)生的負(fù)面效應(yīng), 以期為富營養(yǎng)湖泊生態(tài)修復(fù)工作提供參考。

1 生物操縱理論的產(chǎn)生和發(fā)展

經(jīng)典生物操縱理論最早由Shapiro于1975年提出, 通常是通過改變魚類群落結(jié)構(gòu), 減少對大型濾食性浮游動物(尤其是枝角類種群)的攝食壓力, 從而增加對浮游植物的牧食, 降低浮游植物生物量, 使水體變清[4–5]。1985年, Carpenter和Kitchell提出營養(yǎng)級聯(lián)反應(yīng)[6–7], 提出了營養(yǎng)物質(zhì)的功能, 對生物操縱理論有了進(jìn)一步的發(fā)展和補充。該理論認(rèn)為生物具有攝食選擇性, 改變了食物網(wǎng)頂端的生物種群, 使得營養(yǎng)級從頂部向底部傳遞, 影響初級生產(chǎn)力(如圖1)。湖泊的實際生產(chǎn)力大小取決于營養(yǎng)鹽循環(huán)及其在各生物群體間的分配, 而食物網(wǎng)的作用導(dǎo)致營養(yǎng)狀態(tài)相同的湖泊具有不同的水體生產(chǎn)力。1986年, McQueen在綜合考慮了捕食者的下行作用和營養(yǎng)物質(zhì)的上行作用后提出了上行-下行作用模型[8]。該理論認(rèn)為, 浮游植物實際生物量不是由營養(yǎng)物質(zhì)單一因素決定的, 而是由上行-下行作用共同影響的結(jié)果。下行作用自食物網(wǎng)頂端向底部逐漸減弱; 上行作用從食物網(wǎng)底部向頂端逐漸減弱。從而產(chǎn)生了營養(yǎng)衰減假說, 預(yù)測富營養(yǎng)水體中肉食性魚類的作用向下逐漸減弱, 對藻類產(chǎn)生的影響很小甚至沒有。以上三種理論均以浮游動物為調(diào)控的重點, 并無實質(zhì)性差異。因此, 生物操縱的影響機制被認(rèn)為是捕食者、營養(yǎng)級聯(lián)反應(yīng)和上行-下行效應(yīng)的共同作用的結(jié)果。

然而, 經(jīng)典生物操縱理論存在一些問題。一方面, 水體中的營養(yǎng)關(guān)系較為復(fù)雜, 根據(jù)“上行-下行效應(yīng)”假說, 下行效應(yīng)隨著營養(yǎng)級的傳遞其作用會逐層減弱。也就是說, 魚類對藻類的影響只有在低生產(chǎn)力(貧營養(yǎng))系統(tǒng)中才能起到重要作用。另一方面, 大型肉食性浮游動物的大量存在加強了對植食性浮游動物的捕食, 顯著降低了輪蟲、小型枝角類等浮游動物的生物量, 浮游植物由于遭受的捕食壓力減弱而大量繁殖生長[9]; 浮游動物有效去除了小型藻類, 卻無法控制大型藻類, 特別是藍(lán)藻(主要是微囊藻)[10], 這主要是因為微囊藻群體不僅超過了浮游動物能夠攝食食物顆粒的最大粒徑, 且其細(xì)胞內(nèi)產(chǎn)生的微囊藻毒素和其它代謝物質(zhì)會降低浮游動物的存活率及種群大小, 此外, 微囊藻細(xì)胞內(nèi)不飽和脂肪酸如亞油酸(18:2ω6)、亞麻酸(18:3ω3)含量極低, 無法滿足浮游動物生長發(fā)育必要的物質(zhì)需求。因此, 經(jīng)典生物操縱理論對于藍(lán)藻水華并不適用[11]。Reynolds[12]曾提出8個實施經(jīng)典生物操縱的條件, 如水體面積較小(可能<8 ha), 水深不超過4 m, 平均小于l m, 水停留時間平均30天以下, 大型水生植物覆蓋面積占湖底一半以上, 可采取措施促進(jìn)大型植物生長, 浮游植物群落不是由藍(lán)藻而是由可食用性藻類(綠藻等)組成, 魚類可有效控制, 可采取人工添加等措施促進(jìn)大型浮游動物的增長。這說明, 生物操縱在富營養(yǎng)化較輕的淺水湖泊中更容易取得成功, 而在富營養(yǎng)化嚴(yán)重的深水湖泊中很難實施。

圖1 模式湖泊營養(yǎng)級結(jié)構(gòu)的概念模型(引自Carpenter, 1993)

Figure 1 Conceptual model of trophic structure in a typical lake (Cited from Carpenter, 1993)

基于此, 國內(nèi)謝平等[13]研究員提出了一種針對控制藍(lán)藻水華的非經(jīng)典生物操縱理論, 就是通過投放濾食性魚類, 如鰱、鳙等來直接牧食浮游植物, 以此降低浮游植物生物量。這其中的作用機理包括兩點, 一方面是鰱鳙可以改變藻類群落結(jié)構(gòu)從而使小型藻類占優(yōu)勢, 另一方面鰱、鳙在有效控制藍(lán)藻水華后, 也能有效降低水體磷濃度。選擇濾食性鰱、鳙作為有效控制藍(lán)藻的魚類種群, 是因為他們不僅具有人工繁殖存活率高、存活周期長、食譜寬的特點, 而且具有特殊的濾食和消化器官, 可以把大于腮孔的藻類攔截并送往消化道, 從而更好地攝食消化藍(lán)藻。此外, 鰱鳙對藍(lán)藻毒素具有較強耐性, 可以通過重復(fù)攝食的方法提高對微囊藻的利用效率。雖然微囊藻等藻類在鰱、鳙體內(nèi)不易消化, 但未能被消化的部分隨后形成糞便, 排出體外, 糞便在水體中被細(xì)菌寄生, 形成有機碎屑, 又可以被鰱、鳙重新攝食[14]。因此, 非經(jīng)典生物操縱理論對于藍(lán)藻水華的控制作用較強, 在治理藻類大型化、浮游動物小型化的超富營養(yǎng)水體中得到廣泛應(yīng)用[15–16]。

然而, 隨之進(jìn)行的大量受控實驗與湖泊魚類增殖放流調(diào)查表明, 鰱鳙控藻的效果存在較大爭議[17]。目前關(guān)于非經(jīng)典生物操縱理論在控藻方面比較一致的結(jié)論是, 鰱鳙能控制大型藍(lán)藻群體, 促使藻類群落結(jié)構(gòu)發(fā)生改變與小型藻類占優(yōu)勢, 同時還使葉綠素濃度上升, 水體透明度得不到改善[18–19]。劉其根等[20]分析認(rèn)為, 鰱、鳙控藻出現(xiàn)成與敗兩種結(jié)果主要是由于圍隔實驗條件的差異造成的, 在有底圍隔或水族箱條件下, 由于系統(tǒng)結(jié)構(gòu)簡單, 魚類排泄的氮、磷缺少遷移轉(zhuǎn)化的途徑, 以致能被實驗系統(tǒng)中的藻類反復(fù)利用, 導(dǎo)致鰱、鳙控藻的失敗; 而在無底圍隔或自然系統(tǒng)中, 鰱、鳙的控藻作用不僅僅是鰱、鳙對藻類的直接控制作用, 還包括鰱、鳙牧食后加快了對顆粒磷的沉降以及底質(zhì)對這些顆粒磷和有機碎屑的吸附, 氮、磷特別是磷的遷移轉(zhuǎn)化影響了藻類以及浮游動物對藻類的協(xié)同控藻作用等, 因此通?？卦逍Ч^為理想。此外, 影響鰱、鳙控藻效果的因素, 還包括水體中鰱、鳙的實際密度、水體的大小、水體的營養(yǎng)程度、實驗持續(xù)的時間以及實驗系統(tǒng)的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)等。

2 生物操縱在湖泊生態(tài)修復(fù)中的應(yīng)用及研究進(jìn)展

2.1 國外生物操縱的研究進(jìn)展

上世紀(jì)80年代開始, 歐洲和北美開始用生物操縱措施對許多湖泊進(jìn)行生態(tài)恢復(fù)。生物操縱起初以魚類調(diào)控為主, 后期開始與沉水植被恢復(fù)、淡水蚌類調(diào)控等多種措施綜合使用, 強調(diào)與整個生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)及長期的管理相結(jié)合, 從而使調(diào)控的生態(tài)系統(tǒng)處于較為穩(wěn)定的狀態(tài)。

魚類調(diào)控: 主要通過加大肉食性魚類的投放、限制人為捕撈、為其提供優(yōu)質(zhì)的生長繁殖場所, 以此提高肉食性魚類的生物量和密度。然而利用經(jīng)典生物操縱技術(shù)(只放入食魚魚類)的方法進(jìn)行生態(tài)修復(fù)的案例相對較少[21], 絕大多數(shù)生物操縱則是在放養(yǎng)食魚魚類前, 還人為移除浮游生物食性魚類與(或)底棲食性魚類, 從而產(chǎn)生快速的短期的營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)。魚類清除方法包括電捕、選擇性網(wǎng)捕、冬季冰捕、垂釣以及化學(xué)毒殺(魚藤酮)等。Bergman[22]研究發(fā)現(xiàn), 通過去除50%—80%的浮游生物食性魚類, 或者高密度放養(yǎng)肉食性魚類(piscivores)使肉食性魚類與浮游生物食性魚類比率達(dá)到12%—40%時, 可以有效促進(jìn)大型浮游動物和底棲無脊椎動物的發(fā)展。該方法在小型淺水湖泊應(yīng)用中最為成功, 其中的典型案例是荷蘭Zwemlust湖(1.5 ha), 該湖1987年排干湖水后去除魚類, 然后放入食魚魚類狗魚(Pike), 以及赤睛魚(Rudd)與大型浮游動物, 之后透明度極大提高, 湖底幾乎被沉水植物覆蓋[23]。同樣, 在荷蘭Bleiswijkse Zoom湖、Duinigermeer湖、IjzerenManhu湖和Wolderwijd湖泊中也取得了很好的成效[24–25]。而對于一些生物操縱后容易再次變渾濁的湖泊, 例如丹麥的V?ng湖, 進(jìn)行多次魚類清除可能是維持水體長期清水態(tài)的有效措施[26]。

沉水植被重建: (1)首先是要保護(hù)植被免受食草性動物損害, 因為鳥類、魚類等的牧食會導(dǎo)致種子庫缺乏以及增殖擴(kuò)散潛力降低, 嚴(yán)重阻礙沉水植被的恢復(fù)。例如, 美國密西西比河上游河段的苦草冬芽密度從11月份開始急劇下降, 到次年4月下降率高達(dá)30%, 該現(xiàn)象與水鳥的活動密不可分[27]。在丹麥恩格爾斯湖(Engelsholm)進(jìn)行的一項大規(guī)模實驗驗證, 種植在保護(hù)區(qū)的水生植物, 其覆蓋率在兩個生長季節(jié)增加了四倍, 但在保護(hù)區(qū)外卻沒有觀察到沉水植物, 盡管該區(qū)域草食性鳥類相對較少, 但還是對植物產(chǎn)生了高度的牧食壓力[28]。因此, 重建沉水植被要在草食動物最大潛水深度以外區(qū)域是植被重建的關(guān)鍵因素。(2)為了彌補湖泊種子庫可能存在的不足, 往往采取直接播種或者移植整株沉水植物土著種的方法。該方法的優(yōu)點在于可選擇移植的最佳規(guī)模和尺寸, 并且所需時間短[29]。(3)如果直接移植沉水植被效果不明顯, 那么可以通過放置人工水草的措施達(dá)到凈化水質(zhì)的目的。人工水草通常是由特殊材料制成, 具有耐酸堿、耐污、柔韌性強的特點, 通過模仿植物凈化原理和優(yōu)化生物填料促進(jìn)生物膜的形成, 因此不受水體條件的限制, 還可以與天然植物一樣發(fā)揮為水生生物提供棲息庇護(hù)所的作用。Schou等[30]在丹麥Stigsholm湖發(fā)現(xiàn), 當(dāng)人工水草覆蓋面積達(dá)到3-5%時, 浮游動物密度成倍增加。Boll等[31]發(fā)現(xiàn)有人工水草覆蓋的區(qū)域大型底棲動物的密度高于無水草覆蓋的區(qū)域。然而, 人工水草同時也給魚類提供很好的攝食場所, 增加幼魚的聚集, 尤其在亞熱帶湖泊中可能更為突出, 因此合理的人工植物密度有待進(jìn)一步研究[32]。

投放淡水蚌類: 利用短食物鏈淡水蚌類直接濾食浮游藻類等懸浮質(zhì)、提高水體透明度是生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)潛在的技術(shù)途徑之一[33–34]。淡水蚌類具有強大的濾水能力, 能有效清除浮游藻類等懸浮質(zhì), 還可以將懸浮質(zhì)中的無機顆粒物以假糞(pseudofaeces)的形式沉積下來, 從而起到提高水體透明度的作用[35]。Reeders等[36]最早提出用斑馬貽貝() 作為替代性濾食者控制浮游藻類群、對荷蘭幾個淡水湖泊進(jìn)行生物調(diào)控。Dionisio等[37]通過室內(nèi)和室外實驗表明, 斑馬貽貝不但喜歡濾食藍(lán)藻, 還對藍(lán)藻具有良好的消化能力。目前, 北美洲和荷蘭等地的斑馬貝入侵已顯著改善了水體透明度和大型水生植物的分布面積。但是, 總體上相關(guān)的研究和應(yīng)用較少, 而且斑馬貽貝屬外來入侵種, 其大量繁殖可能會對本地物種造成威脅[38]。因此, 為了構(gòu)建穩(wěn)定的湖泊生態(tài)系統(tǒng), 需要更加合理和科學(xué)地探索利用土著濾食貝類來進(jìn)行湖泊恢復(fù)。

2.2 我國生物操縱的研究進(jìn)展

近二十多年來, 我國在富營養(yǎng)化湖泊治理方面積累了大量經(jīng)驗, 提出了在控源的前提下實施生態(tài)修復(fù)的思路。但是由于經(jīng)典生物操縱理論中大型浮游動物只能控制小型藻類, 而對于我國湖泊以微囊藻等大型浮游藻類為主的藍(lán)藻水華控制較弱, 因此, 并沒有在我國得到廣泛應(yīng)用。二十世紀(jì)九十年代, 非經(jīng)典生物操縱理論在東湖的成功實施, 有效控制了湖內(nèi)微囊藻生物量, 揭開了武漢東湖水華消失之謎[10], 同時也在國內(nèi)外引起了廣泛的關(guān)注[39–40]。例如在浙江金華放養(yǎng)蚌池的圍隔控藻試驗以及天津于橋水庫的控藻試驗結(jié)果都清楚地表明, 鰱、鳙可以控制水體中的藍(lán)藻數(shù)量[20]。此外, 國內(nèi)還開展了很多在湖泊中的控藻試驗研究。例如2011—2013年在江蘇涌湖開展的一項新式網(wǎng)圍控藻養(yǎng)殖試驗, 通過在網(wǎng)內(nèi)放養(yǎng)鰱、鳙以及搭配少量底層雜食性魚類, 發(fā)現(xiàn)盡管網(wǎng)圍水體與湖水相通, 但網(wǎng)圍內(nèi)監(jiān)測到的藍(lán)藻數(shù)量顯著少于網(wǎng)圍外湖水, 鰱、鳙控藻效果十分明顯[41]。從2009年太湖貢湖灣的研究來看, 雖然1—6月圍隔內(nèi)葉綠素濃度顯著高于湖水, 但試驗進(jìn)行至7月藻類達(dá)到高峰時, 湖水中的葉綠素濃度又顯著高于圍隔, 表明利用鰱、鳙控制藻類總生物量的目的可以達(dá)到, 特別是利用鰱、鳙削減藻類增長高峰時的藻類生物量是可以達(dá)到預(yù)期的[42]。然而, 生物操縱理論只適合于控制大型浮游植物種類如微囊藻和絲狀藻, 而對小型藻類控制并不顯著。并且該理論成功的關(guān)鍵條件是濾食性魚類達(dá)到50 g·m-3才能有效[10], 這對于很多湖泊是很難實現(xiàn)的。而鰱魚放養(yǎng)密度增大, 又會增加水體營養(yǎng)鹽含量, 提高了初級生產(chǎn)物的利用率, 促進(jìn)浮游藻類生長, 加快物質(zhì)循環(huán)。大規(guī)模引入這些魚類會使其成為入侵種, 可能對土著魚種種群結(jié)構(gòu)以及水體生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生嚴(yán)重的影響, 其影響很可能比其它化學(xué)或物理變化更為深遠(yuǎn)[43]。

近些年, 為重建一個平衡穩(wěn)定的水生生態(tài)系統(tǒng), 我國的水生態(tài)學(xué)專家探索出一條新的適合我國藍(lán)藻水華水體生態(tài)修復(fù)的路, 這就是借助于生物操縱的長期控制作用, 投加濾食性魚類(主要是鰱、鳙)對浮游藻類形成高強度穩(wěn)定有效的攝食速率, 促進(jìn)藻類向小型化發(fā)展, 從而有效發(fā)揮浮游動物對小型浮游植物的控制作用。最后要恢復(fù)大型沉水植被, 增強與浮游藻類之間的競爭, 向草型湖泊演替[44]。這種“濾食性魚類＋浮游動物＋草”的生物控藻模式把經(jīng)典和非經(jīng)典生物操縱的優(yōu)點很好地集合于一體, 在當(dāng)今富營養(yǎng)水體修復(fù)中廣泛實施并取得顯著成效。例如王海珍等[45]在圍隔中放養(yǎng)鰱魚兩月后種植菹草, 發(fā)現(xiàn)通過鰱魚的濾食作用可以有效減少水體中的浮游植物(主要為較大型藻類藍(lán)藻等), 改善的水體透明度可使菹草不受遮光限制而生長良好, 菹草通過營養(yǎng)競爭和他感作用控制了浮游植物的生長, 同時為浮游動物提供了棲息環(huán)境, 使得浮游動物可以很好地控制小型藻類, 從而使水體從藻型穩(wěn)態(tài)向草型穩(wěn)態(tài)轉(zhuǎn)化。

針對非經(jīng)典生物操縱會出現(xiàn)藻類小型化的問題, 近年來, 有專家提出將具有濾食性的雙殼貝類、水蚤累、蝦蟹類以及食腐屑的鯉科魚類與濾食性魚類結(jié)合, 通過其濾食作用將仍具有活性的藻類軀殼或糞便進(jìn)行進(jìn)一步消化, 控制有機碎屑沉積速率, 有效緩解因內(nèi)源營養(yǎng)負(fù)荷釋放導(dǎo)致次生富營養(yǎng)化加劇的趨勢。郭艷敏等[46]在濾食性鰱鳙控藻基礎(chǔ)上, 引入底層食腐屑魚類一鲴魚, 構(gòu)建鲴魚與鰱鳙共存的生物鏈, 發(fā)現(xiàn)鲴魚對鰱鳙糞便的攝食吸收作用, 減少了糞便營養(yǎng)物質(zhì)重新進(jìn)入水體, 降低水體營養(yǎng)水平, 并且通過同位素示蹤法, 混養(yǎng)鲴魚可以降低糞便中微囊藻光能活性和生長活性。但由于鲴魚常在水體底部攝食, 會擾動底泥進(jìn)一步釋放營養(yǎng)物質(zhì)。而Shen等[47]通過受控實驗研究了混養(yǎng)鳙魚和河蜆對藻類的控制效果, 結(jié)果顯示魚蜆混合組的葉綠素濃度顯著低于其他處理組, 并且混合組鳙魚的腸飽滿度指數(shù)顯著高于無河蜆組, 說明鳙魚可以有效攝食河蜆濾藻后的排泄物, 減少藻類可利用的營養(yǎng)元素, 從而有效改善水體透明度。

對于一些富營養(yǎng)化的淺水湖泊, 其修復(fù)手段主要采用清除一些雜食性魚類和底棲魚類與重建沉水植被相結(jié)合的方式, 同時通過引入肉食性魚類, 如鱖魚, 來控制浮游生物食性魚類和底棲魚類生物量, 從而調(diào)整各種食性魚類種群比例, 并確定適度規(guī)模的自然放養(yǎng)模式, 以此建立基于密度制約的控藻生物鏈。成功案例如惠州西湖與無錫五里湖的生態(tài)修復(fù), 在魚類去除后3個月內(nèi), 修復(fù)區(qū)營養(yǎng)鹽和懸浮質(zhì)濃度顯著降低, 透明度明顯改善[48–49]。然而, 在沉水植物移植后由于底棲雜食性魚類(鯽等)大量暴發(fā), 水體透明度急劇降低, 植物生長受到極大抑制, 后來不得不多次對底棲雜食性魚類(鯽等)進(jìn)行人工清除(每年捕撈量約450 kg·ha-1), 才得以維持清水態(tài)[50]。

3 生物操縱在生態(tài)修復(fù)應(yīng)用中面臨的問題

雖然生物操縱技術(shù)在水體富營養(yǎng)化治理中獲得了廣泛應(yīng)用, 但是生物操縱技術(shù)在湖泊生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)的實際應(yīng)用中面臨很多挑戰(zhàn)。Meijer等[51]分析了荷蘭18個進(jìn)行了生物操縱的湖泊, 發(fā)現(xiàn)約60%湖泊水體透明度改善十分有限。Mehner等[52]等對已發(fā)表的58例研究, 發(fā)現(xiàn)也只有60%的生物操縱方法基本算是成功的。這很難總結(jié)出有效的生物操縱是如何成功實現(xiàn)湖泊恢復(fù)和管理的[53], 尤其是考慮到8—10年后其效果的長久性和可持續(xù)性[25], 可能會有更多失敗的案例。通過研究總結(jié)發(fā)現(xiàn), 其限制因素主要集中在如下幾個方面:

首先, 在許多情況下, 由于過量的外源磷輸入和內(nèi)源磷釋放, 無法有效降低湖水中的可利用磷。Jeppesen[54]等指出, 為了使生物操縱取得顯著成效, 水體TP濃度應(yīng)小于0.10 mg·L-1, Benndorf[55]也提出了利用生物操縱來改善水質(zhì), 有必要把水體P負(fù)荷降低到“生物操縱有效性的磷負(fù)荷閾值”范圍內(nèi), 即0.6—0.8 g·m-2/(y·r-1), 只有這樣, 才能自上而下控制浮游植物生物量。然而, P負(fù)荷“閾值”可能因湖而異, 而且世界上有很多超富營養(yǎng)化湖泊, 其 TP 濃度都高于此閾值。因此, 湖泊外源P負(fù)荷的降低程度以及湖泊沉積物P釋放速率的增加將是影響修復(fù)措施成功的關(guān)鍵因素。另外, 即使磷濃度得到有效控制, N負(fù)荷的增加也會成為重要的制約因素。而降低N負(fù)荷甚至更為復(fù)雜, 因為一些藍(lán)藻, 例如魚腥藻()能夠產(chǎn)生有固氮能力的異形胞, 可以直接固定大氣中的氮[56]。

其次, 大型枝角類對藍(lán)藻的捕食效率受多種因素影響。一方面, 大型枝角類對藍(lán)藻的牧食效率會受到大型藻類如微囊藻群體、絲狀藻等的嚴(yán)重阻礙, 尤其當(dāng)水華藻類優(yōu)勢種為藍(lán)藻且水華濃度較高(> 80000 個·mL-1)時, 枝角類動物不僅無法有效控制藍(lán)藻過度生長, 反而其自身的攝食、生長和繁殖都會受到抑制[57]。在荷蘭的一些湖泊中, 枝角類浮游動物通常受到食物限制, 數(shù)量大大降低, 對浮游植物的捕食作用更是微乎其微[58]。另一方面, 在春末或初夏, 幼魚的捕食會大大降低浮游動物的密度。Dionisio Pires等[37]人認(rèn)為, 這種損失可能比毒性水華造成的負(fù)面影響更大。

第三, 鳥類和魚類的牧食會抑制水生植物的生長, 導(dǎo)致其生長速度大于死亡速度。在Zwemlust湖, 生態(tài)修復(fù)后水生植被顯著增加時, 鳥類大量涌向湖泊。據(jù)估計, 鳥類和魚類每天都消耗了相當(dāng)數(shù)量的水生植物, 導(dǎo)致植被覆蓋率明顯下降。Prejs[59]在波蘭的一個湖泊研究中發(fā)現(xiàn), 擬鯉()和赤睛魚()的牧食可以將沉水植物伊樂藻()的生物量減少34%。不過Marklund等[60]人認(rèn)為: 在溫帶淺水富營養(yǎng)湖泊中, 自然形成的魚類組成很少會影響沉水植被生長, 因此, 由于水禽或魚類牧食而導(dǎo)致沉水植被減少的風(fēng)險在溫帶淺水湖泊中相對較低。

最后, 浮游生物食性魚類的削減效果是生物操縱能否取得成功的關(guān)鍵。一般認(rèn)為浮游生物食性魚類至少削減75%以上才能使生物操縱取得顯著成效[61]。然而, 很多時候采取魚類控制措施1到3年后, 浮游生物食性幼魚生物量顯著增加, 導(dǎo)致食魚魚類對幼魚的下行控制減弱[62], 使得生物操縱效果的長久性面臨重要挑戰(zhàn)。因此, 要在很短的時間內(nèi)實現(xiàn)最佳魚類控制效果往往是困難的。

4 生物操縱后幼魚暴發(fā)原因及影響

4.1 幼魚劃分標(biāo)準(zhǔn)

一般情況下, 利用鱗片作為標(biāo)本, 采用年輪來劃分魚類的年齡[63–64]:

0齡組: 是經(jīng)過一個生長季節(jié), 尚未形成或正在形成第一個年輪的1齡魚(0+—1)。

I齡組: 是經(jīng)過兩個生長季節(jié), 已有一個或或正在形成第二個年輪的2齡魚(1+—2)。

II齡組: 是經(jīng)過三個生長季節(jié), 已有兩個或正在形成第三個年輪的3齡魚(2+—3)。

III齡組: 是經(jīng)過四個生長季節(jié), 已有三個或正在形成第四個年輪的4齡魚(3+—4)。

IV齡組: 是經(jīng)過五個生長季節(jié), 已有四個或正在形成第五個年輪的5齡魚(4+—5)。

生物操縱后暴發(fā)的幼魚, 通常指0齡組(0+), 即經(jīng)過一個生長季節(jié), 尚未形成或正在形成第一個年輪的1齡魚。其體長增長以第1年最快, 第2年次之, 以后逐年下降。而體重生長則在0—4齡組圍內(nèi)呈逐年增加的趨勢。

4.2 幼魚暴發(fā)的原因

在清除一些浮游生物食性魚類以及底棲魚類后, 許多湖泊出現(xiàn)幼魚密度大量增加的現(xiàn)象。在丹麥和荷蘭的淺水湖泊中發(fā)現(xiàn)在去除魚類1—3年后, 0+齡幼魚數(shù)量顯著增加[65]; 而在瑞典南部的Ringsj?n湖, 0+齡幼魚暴發(fā)還取決于魚類削減的程度, 例如湖泊東部地區(qū), 去除50—60%的魚類, 兩年后, 0+齡幼魚數(shù)量大幅增加, 而東部盆地, 魚類去除高達(dá)80%, 6年后, 0+齡幼魚才暴發(fā)[23]。大量浮游食性魚類去除后, 湖泊中食物供應(yīng)量和活動空間大大提高, 是幼魚暴發(fā)的主要原因。Persson和Greenberg[66]研究表明, 老齡擬鯉生物量的減少及競爭力的下降, 會直接促進(jìn)0+齡鱸魚生物量的增加。此外, 水生植物可以為成魚提供產(chǎn)卵的場所并為幼魚提供庇護(hù)場所, 因此, 幼魚數(shù)量還隨著水生植被覆蓋率增加而增加。

在亞熱帶和熱帶湖泊, 由于溫度高, 生長季長, 食物資源供應(yīng)穩(wěn)定, 使得魚類生長快, 成熟早, 生命周期短, 繁殖所需的能量少。因此, 魚類終年繁殖, 導(dǎo)致幼魚所占比重比溫帶湖泊更大, 數(shù)量更多[67–68]。此外, 亞熱帶、熱帶魚類種類較多, 大型肉食性魚類較少, 而小型或者捕食性魚類一般較多, 其中雜食性底棲魚類往往占主導(dǎo)地位, 而該類魚攝食更加多樣性, 不受浮游動物單一食物影響, 存活率高, 也是造成亞熱帶、熱帶湖泊幼魚大量暴發(fā)的主要原因之一[69]。最后, 亞熱帶湖泊中幼魚尺寸比溫帶湖泊更小, 活動便捷, 有利于躲避肉食性魚類的捕食。

4.3 幼魚暴發(fā)對生態(tài)修復(fù)產(chǎn)生的負(fù)面影響

在沉水植物達(dá)到較高生物量或蓋度之前, 新增幼魚會對生態(tài)修復(fù)產(chǎn)生極大負(fù)面影響, 使得湖泊容易再次變?yōu)闇啙釥顟B(tài)。

首先, 幼魚雖小但消費能力強, 每天可攝食與自身體重相當(dāng)?shù)母∮蝿游? 很大程度上改變了浮游動物密度、群落結(jié)構(gòu)和大小組成, 使得浮游動物對浮游植物的下行控制效應(yīng)減弱, 增加浮游植物生物量。Post[70]在美國密歇根Paul湖調(diào)查發(fā)現(xiàn), 大口黑鱸幼魚密度顯著增加后, 大型枝角類浮游動物生物量明顯下降, 而小型浮游動物尤其是象鼻溞的數(shù)量大大增加, 除此之外, 枝角類平均長度也明顯減少。伴隨著平均長度的減少, 直徑<35 μm的Chl-生物量增加了將近兩倍。

其次, 幼魚新陳代謝速率高, 生長過程中還會排泄大量營養(yǎng)鹽, 產(chǎn)生上行效應(yīng)。這是因為魚類可以循環(huán)相當(dāng)數(shù)量的限制性營養(yǎng)鹽, 促進(jìn)藻類生物量和生產(chǎn)力的提高。再次, 底棲食性魚類往往在幼魚中占有極高比例, 其覓食活動更易使底質(zhì)-水界面擾動, 不僅使沉積物營養(yǎng)鹽釋放, 增加水體氮磷含量, 加速營養(yǎng)鹽循環(huán), 促進(jìn)浮游藻類生長[71], 還能促使沉積物發(fā)生再懸浮, 極大降低水體透明度, 降低水體質(zhì)量[72]。底棲幼魚的覓食也干擾了沉積物的絮凝, 從而使松軟的沉積物更容易通過波浪和水流運動進(jìn)入水體。而幼魚大量暴發(fā)會導(dǎo)致食物減少或缺乏, 為維持其基本的能量需求需要捕食更多數(shù)量的食物, 從而延長了搜尋和捕食活動的時間, 因而幼魚會造成更大程度的渾濁度。

調(diào)查表明, 荷蘭淺水湖泊中超過50%的混濁度歸因于底棲食性魚類造成的沉積物再懸浮[38]。此外, 目前大量野外調(diào)查發(fā)現(xiàn), 幼魚生物量高的湖泊區(qū)域沉水植被恢復(fù)緩慢。作者還通過野外受控實驗證實, 幼魚對沉水植物的直接牧食作用會導(dǎo)致植物生長下降, 尤其是當(dāng)?shù)?fù)荷升高時, 植物葉片氮含量增加而碳氮比降低, 使得幼魚對植物葉片的牧食作用加劇, 進(jìn)一步抑制了植物的生長[73]。因此, 外源氮負(fù)荷升高會降低沉水植物對大量幼魚暴發(fā)的抗性, 從而影響生物操縱的效果。

在亞熱帶、熱帶水體中, 幼魚暴發(fā)產(chǎn)生的負(fù)面效應(yīng)比溫帶湖泊更為突出。由于這類湖泊中幼魚繁殖快, 所占比重較高, 對浮游動物形成持續(xù)長久的捕食壓力, 使得浮游動物主要以生命周期短、濾食率低的輪蟲、小型枝角類、無節(jié)幼體為主, 減弱了對浮游植物的控制[74], 從而使亞熱帶、熱帶湖泊對外源營養(yǎng)鹽負(fù)荷的增加更為敏感[75]。如圖2所示, 在北溫帶中營養(yǎng)湖泊中, 浮游生物食性魚類由食魚魚類控制, 減輕了對大型浮游動物()的捕食, 因此, 對浮游植物的控制相對較強, 營養(yǎng)負(fù)荷小幅增加對湖泊的影響不大。當(dāng)該類湖泊發(fā)生富營養(yǎng)化時, 肉食性魚類的控制作用減弱, 以大型浮游動物為食的鯉科魚類密度增加, 蚤屬類浮游動物數(shù)量減少, 對浮游植物的牧食壓力也較低。此時, 營養(yǎng)鹽的增加可以直接促進(jìn)浮游植物的生長, 使得此類湖泊對外源營養(yǎng)負(fù)荷的升高變得極為敏感。而在亞熱帶湖泊中, 以大量雜食性幼魚占主導(dǎo), 浮游動物非常稀少, 因此無論中營養(yǎng)還是富營養(yǎng)湖泊都很容易受到外源營養(yǎng)鹽升高的影響, 而使水質(zhì)進(jìn)一步惡化。由此可見, 在熱帶、亞熱帶湖泊, 幼魚暴發(fā)會加劇湖泊的富營養(yǎng)化進(jìn)程。此外, 在亞熱帶、熱帶湖泊中, 大量小個體幼魚聚集在水生植物中, 導(dǎo)致大型水生植被給大型浮游動物的保護(hù)作用有限。Meerhoff等[76]與Teixeira-de Mello等[77]研究發(fā)現(xiàn), 亞熱帶湖泊聚集在植被中的幼魚數(shù)量是溫帶湖泊的十倍(分別是93和10 ind·m-2), 并且溫帶湖泊幼魚更傾向于聚集在浮葉植物中, 而亞熱帶湖泊幼魚則更傾向于聚集在沉水植物中, 這也是導(dǎo)致亞熱帶湖泊中幼魚暴發(fā)的負(fù)面效應(yīng)更為嚴(yán)重的原因之一。

圖2 湖泊營養(yǎng)級結(jié)構(gòu)對外源營養(yǎng)鹽輸入響應(yīng)的概念模型(引自Jeppensen, 2012)

Figure 2 Conceptual model showing trophic structure changes in sensitivity to nutrient loading (Cited from Jeppensen, 2012)

4.4 生物操縱后幼魚暴發(fā)的控制措施

目前, 幼魚暴發(fā)負(fù)面效應(yīng)的控制方法分兩方面,一是直接法(去除魚類), 如: 經(jīng)典的生物操縱法, 放入肉食性魚類如鳡、鱖等, 但長食物鏈中的營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)會隨著營養(yǎng)級增加而減弱以及復(fù)雜食物網(wǎng)中存在的營養(yǎng)級聯(lián)非線性關(guān)系, 幼魚控制效果往往比較差; 藥物直接殺滅法, 該方法簡單、迅速、有效, 但由于可能存在的生態(tài)風(fēng)險以及涉及景觀水體的特殊性, 使得該方法在使用上顧忌重重, 另外也會殺滅食魚魚類。二是間接法(抑制幼魚暴發(fā)的負(fù)面效應(yīng)), 如放養(yǎng)濾食性鰱、鳙, 但鰱鳙濾食浮游藻類的同時也濾除大量浮游動物, 導(dǎo)致浮游生物向微型化發(fā)展, 而且對降低水體葉綠素的效果存在爭議。此外, 由于鰱鳙生性活潑, 在淺水水域也會對沉積物造成一定的擾動, 增加水體濁度。投放大型浮游動物也可以控制浮游藻類, 然而由于對浮游藻類密度變化較為敏感, 同時受自身生活史等影響, 浮游動物群落結(jié)構(gòu)較難保持長期穩(wěn)定[78]。因此, 如何控制幼魚暴發(fā)是生物操縱后維持水體長期清水態(tài)的關(guān)鍵。

5 結(jié)論與展望

隨著富營養(yǎng)化控制理論研究的深入, 作為一種有前景的生物控制措施, 生物操縱理論在實踐中的成功應(yīng)用已經(jīng)成為科研人員面臨的主要問題。在理論方面, 浮游食物網(wǎng)內(nèi)的營養(yǎng)級聯(lián)相互作用, 濾食性魚與肉食性魚的比例關(guān)系, 幼魚與成魚的比例, 底棲食性魚的作用, 附著藻對營養(yǎng)物質(zhì)的競爭, 微生物在養(yǎng)分循環(huán)中的地位等方面還需要深入了解和探究。

在實際應(yīng)用中, 水生態(tài)系統(tǒng)是復(fù)雜的系統(tǒng), 不同的氣候條件、水質(zhì)狀況、各營養(yǎng)級上的生物種群的組成和豐度, 都會導(dǎo)致生物操縱的結(jié)果存在很大差異, 單一的生物操縱方式在實際應(yīng)用中很難取得理想效果。因此, 不同湖泊應(yīng)根據(jù)自身特點采取適合的組合技術(shù)手段。不過對于湖泊、水庫而言, 只要有效控制水體的P濃度, 生物操縱技術(shù)都應(yīng)該作為一個常規(guī)管理措施及水體生態(tài)修復(fù)的一種技術(shù)選擇, 而且也會取得較好的效果。在生物操縱之前, 可采用物理化學(xué)方法, 例如投加鎖磷劑、絮凝劑或人工收獲等方法快速降低水體營養(yǎng)鹽含量。對于熱帶、亞熱帶湖泊和水庫, 除了控制P濃度外, 如何有效減少幼魚尤其是底棲食性幼魚的生物量也是生態(tài)修復(fù)能否取得成功的關(guān)鍵。利用短食物鏈的濾食性生物, 例如背角無齒蚌()、三角帆蚌()、河蜆()等來控制幼魚暴發(fā)所造成的懸浮質(zhì)濃度升高等負(fù)面效應(yīng), 改善水體透明度, 盡量延長清水期, 為沉水植物的生長與種群擴(kuò)張創(chuàng)造有利條件, 也許可以作為生態(tài)修復(fù)的有效途徑之一。此外, 我國水生生物資源豐富, 涉及到水體生態(tài)系統(tǒng)中的肉食性魚類、濾食性魚類、浮游動物、沉水植物和細(xì)菌等的作用, 需要考慮到生態(tài)位和食物鏈, 因此, 生物操縱后利用穩(wěn)定同位素持續(xù)監(jiān)測食物網(wǎng)各營養(yǎng)層級及水體理化條件的響應(yīng), 可以決定進(jìn)一步的對策并評估其效果, 從而選擇有利于構(gòu)建穩(wěn)定生態(tài)系統(tǒng)的水體修復(fù)措施。最后, 關(guān)于生物操縱的實驗研究大多規(guī)模較小, 持續(xù)時間短, 雖然能對自然現(xiàn)象做出一定解釋, 但與實際湖泊生態(tài)系統(tǒng)的條件差異較大, 很難將實驗結(jié)果應(yīng)用到實際湖泊的生態(tài)修復(fù)中。因此, 將來的研究還需要定位在長期尺度上, 開展生態(tài)系統(tǒng)層面的原位實驗, 從而更好地為水體生態(tài)修復(fù)提供技術(shù)指導(dǎo)。

[1] Schindler D W. Recent advances in the understanding and management of eutrophication[J]. Limnology & Oceanography, 2006, 51(1): 356–363.

[2] Nyenje P M, Foppen J W, Uhlenbrook S, et al. Eutrophication and nutrient release in urban areas of sub-Saharan Africa-a review[J]. Science of the Total Environment, 2010, 408(3): 447–455.

[3] 金相燦.治理湖泊,要從水質(zhì)轉(zhuǎn)向水生態(tài)[J].環(huán)境與生活,2013(1):51.

[4] Shapiro J, Lamara V, Lynch M. Biomanipulation: an ecosystem approach to lake restoration[J]. Proceedings of the Symposium on Water, 1975, 21 (6): 85–96.

[5] Carpenter S R, Kitchell J F, et al. Cascading trophic interactions and lake productivity[J]. Readings in ecology, 1999: 59–59.

[6] Carpenter S R, Kitchell J F. The Trophic Cascade in Lakes[J]. Biological Conservation, 1993, 83 (2): 349–350.

[7] Carpenter S R, Kitchell J F, Hodgson J R. Cascading trophyc interactions productivity[J]. Bioscience, 1985, 35 (10): 634–639.

[8] MCQUEEN D J, Post J R, Mills E L. Trophic Relation-ships in Freshwater Pelagic Ecosystems[J]. Canadian Journal of Fisheries & Aquatic Sciences, 1986, 43 (8): 1571–1581.

[9] 謝平. 鰱、鳙與藻類水華控制[M]. 北京: 科學(xué)出版社, 2003.

[10] 劉建康, 謝平. 用鰱鳙直接控制微囊藻水華的圍隔試驗和湖泊實踐[J]. 生態(tài)科學(xué), 2003, 22(3): 193–198.

[11] SUSHCHIK N N, GLADVSHEVl M I, MAKHUTOVA O N, et al. Associating particulate essential fatty acids of the ω3 family with phytoplankton species composition in a Siberian reservoir[J]. Freshwater Biology, 2004, 49(9), 1206–1219.

[12] REYNOLDS C S. The ecological basis for successful biomanipulation of aquatic communities[J]. Archiv Fur Hydrobiologie, 1994, 130(1): 1–33.

[13] 劉建康, 謝平. 揭開武漢東湖藍(lán)藻水華消失之謎[J]. 長江流域資源與環(huán)境, 1999, 8(3): 312–319.

[14] XIE L Q, XIE P, OZAWAB K, et al. Dynamics of microcystins-LR and -RR in the phytoplanktivorous silver carp in a sub-chronic toxicity experiment[J]. Environmental Pollution, 2004, 127: 431–439.

[15] GUO L, WANG Q, XIE P, et al. A non-classical biomanipulation experiment in Gonghu Bay of Lake Taihu: control of Microcystis blooms using silver and bighead carp[J]. Aquaculture Research, 2015, 46 (9): 2211–2224.

[16] YI C, GUO L, NI L, et al. Biomanipulation in mesocosms using silver carp in two Chinese lakes with distinct trophic states[J]. Aquaculture, 2016, 452: 233–238.

[17] WANG H, LIANG X, JIANG P, et al. TN : TP ratio and planktivorous fish do not affect nutrient-chlorophyll relationships in shallow lakes[J]. Freshwater Biology, 2008, 53(5), 935–944.

[18] GUO L, WANG Q, XIE P, et al. A non‐classical biomanipulation experiment in Gonghu Bay of Lake Taihu: control of Microcystis blooms using silver and bighead carp[J]. Aquaculture Research, 2015, 46(9), 2211–2224.

[19] 谷孝鴻, 曾慶飛, 毛志剛, 等. 太湖2007—2016十年水環(huán)境演變及“以漁改水”策略探討[J]. 湖泊科學(xué), 2019, 31(2): 305–318.

[20] 劉其根, 張真. 富營養(yǎng)化湖泊中的鰱, 鳙控藻問題: 爭議與共識[J]. 湖泊科學(xué), 2016, 28(3), 463–475.

[21] Skov C, Perrow M S, Skovgaard H. Changes in the fish community and water quality during seven years of stocking piscivorous fish in a shallow lake[J]. Freshwater Biology, 2002, 47 (12): 2388–2400.

[22] Bergman E, Hamrin S F, Romare P. The effects of cyprinid reduction on the fish community[J]. Hydrobiolo-gia, 1999, 404 (404): 65–75.

[23] Romare P, Bergman E. Juvenile fish expansion following biomanipulation and its effect on zooplankton[J]. Hydrobiologia, 1999, 404 (4): 89–97.

[24] Perrow M R, Meijer M L, Dawidowicz P, et al. Biomanipulation in shallow lakes: state of the art[J]. Hydrobiologia, 1997, 342/343: 355–365.

[25] Gulati R D, Van Donk E. Lakes in the Netherlands, their origin, eutrophication and restoration: state-of-the-art review[J]. Hydrobiologia, 2002, 478 (1): 73–106.

[26] S?ndergaard M, Lauridsen T, Johansson L et al. Repeated fish removal to restore lakes: case study of Lake V?ng, Denmark-two biomanipulations during 30 years of monitoring[J]. Water, 2017, 9 (1), doi: 10.3390/w9010043.

[27] Donnermeyer G N, Smart M M. The biomass and nutritive potential ofMichx in navigation pool 9 of the upper Mississippi river[J]. Aquatic Botany, 1985, 22 (1): 33–44.

[28] Lauridsen T L, Sandsten H, M?ller P H. The restoration of a shallow lake by introducing Potamogeton spp.: The impact of waterfowl grazing[J]. Lakes & Rese-rvoirs Research & Management, 2003, 8 (3/4): 177–187.

[29] Stannard C E, Sealy G R H, Hering E R, et al. The role of habitat and herbivory on the restoration of tidal freshwater submerged aquatic vegetation populations[J]. Restoration Ecology, 2010, 18 (4): 596–604.

[30] Schou M O, Risholt C, Lauridsen T L, et al. Restoring lakes by using artificial plant beds: habitat selection of zooplankton in a clear and a turbid shallow lake[J]. Freshwater Biology, 2009, 54 (7): 1520–1531.

[31] Boll T, Balayla D, Andersen F ?, et al. Can artificial plant beds be used to enhance macroinvertebrate food resources for perch (L.) during the initial phase of lake restoration by cyprinid removal? [J]. Hydrobiologia, 2012, 679 (1): 175–186.

[32] Hargeby A, Blom H, Blindow I, et al. Increased growth and recruitment of piscivorous perch,, during a transient phase of expanding submerged vegetation in a shallow lake[J]. Freshwater Biology, 2005, 50 (12): 2053–2062.

[33] Gulati R D, Pires L M D, Van Donk E. Lake restoration studies: failures, bottlenecks and prospects of new ecotechnological measures[J]. Limnologica, 2008, 38 (3): 233–247.

[34] Mclaughlan C, Aldridge D C. Cultivation of zebra mussels () within their invaded range to improve water quality in reservoirs[J]. Water Research, 2013, 47 (13): 4357–4369.

[35] Ozersky T, Evans D O, Barton D R. Invasive mussels alter the littoral food web of a large lake: stable isotopes reveal drastic shifts in sources and flow of energy[J]. Plos One, 2012, 7 (12): e51249.

[36] Reeders H H, Vaate A B D. Zebra mussels (): a new perspective for water quality management[M]. Springer Netherlands, 1990.

[37] Dionisio P L M, Ibelings B W, Brehm M, et al. Comparing grazing on lake seston by Dreissena and Daphnia: lessons for biomanipulation[J]. Microbial Ecology, 2005, 50 (2): 242–252.

[38] Ricciardi A, Atkinson S K. Distinctiveness magnifies the impact of biological invaders in aquatic ecosystems[J]. Ecology Letters, 2004, 7 (9): 781–784.

[39] 劉敏, 徐敏嫻, 許迪亮, 等. 鰱、鳙非經(jīng)典生物操縱作用的研究進(jìn)展與應(yīng)用現(xiàn)狀[J]. 水生態(tài)學(xué)雜志, 2010, 3(3): 99–103.

[40] ZHOU Q, PING X, XU J, et al. Seasonal variations in stable isotope ratios of two biomanipulation fishes and seston in a large pen culture in hypereutrophic Meiliang Bay, Lake Taihu[J]. Ecological Engineering, 2009, 35 (11): 1603–1609.

[41] 賈佩嶠. 滆湖ecopath模型構(gòu)建及圍網(wǎng)放養(yǎng)鰱鳙的生態(tài)效應(yīng)[D]. 上海: 上海海洋大學(xué), 2012.

[42] GUO L, WANG Q, XIE P. Anon-clasical biomanipulation experiment in Gonghu Bay of Lake Taihu: Control ofblooms using silver and bighead carps[J]. Aquaculture Research, 2015, 46: 2211–2224.

[43] 此里能布, 毛建忠, 黃少峰. 經(jīng)典與非經(jīng)典生物操縱理論及其應(yīng)用[J]. 生態(tài)科學(xué), 2012, 31(1): 86–90.

[44] 劉永定. 第十三屆世界湖泊大會將于十一月在武漢召開[N]. 科技日報, 2009, 10, 26(5).

[45] 王海珍, 劉永定, 肖邦定, 等. 圍隔中鰱和菹草控藻效果及其生態(tài)學(xué)意義[J]. 水生生物學(xué)報, 2004, (02): 141–146.

[46] 郭艷敏, 高月香, 張毅敏, 等. 鲴對食微囊藻鰱鳙排泄物及藻活性的作用研究[J]. 中囯環(huán)境科學(xué), 2016, 36(12): 3784–3792.

[47] SHEN R J, GU X H, CHEN H H, et al. Combining bivalve () and filter-feeding fish () enhances the bioremediation effect of algae: An outdoor mesocosm study[J]. Science of The Total Environment, 2020, 727.

[48] 章銘, 于謹(jǐn)磊, 何虎, 等. 太湖五里湖生態(tài)修復(fù)示范區(qū)水質(zhì)改善效果分析[J]. 生態(tài)科學(xué), 2012, 31(3): 240–244.

[49] Zhang X, Tang Y, Jeppesen E, et al. Biomani-pulation-induced reduction of sediment phosphorus release in a tropical shallow lake[J]. Hydrobio-logia, 2016, 794 (1): 1–9.

[50] LIU Z, HU J, ZHONG P, et al. Successful restoration of a tropical shallow eutrophic lake: Strong bottom-up but weak top-down effects recorded. Water research[J], 2018, 146, 88–97.

[51] Meijer M L, Boois I D, Scheffer M, et al. Biomanipulation in shallow lakes in The Netherlands: an evaluation of 18 case studies[J]. Hydrobiologia, 1999, 408/409: 13–30.

[52] Mehner T, Benndorf J, Kasprzak P, et al. Biomanipulation of lake ecosystems: successful applica-tions and expanding complexity in the underlying science[J]. Freshwater Biology, 2002, 47(12): 2453–2465.

[53] Cooke G D. Restoration and Management of Lakes and Reservoirs[J]. Freshwater Science, 2005, 17 (6): 809–818.

[54] Jeppesen E, Kristensen P, Jensen J P, et al. Recovery, resilience following a reduction in external phosphorus loading of shallow, eutrophic Danish lakes: duration, regulating factors and methods for overcoming resilience[J]. Memorie dell'Istituto Italiano di Idrobiologia, 1991, 48: 227–238.

[55] Benndorf J, B?ing W, Koop J, et al. Top-down control of phytoplankton: the role of time scale, lake depth and trophic state[J]. Freshwater Biology, 2002, 47 (12): 2282–2295.

[56] Molen D, Portielje R, Nobel W, et al. Nitrogen in Dutch freshwater lakes: trends and targets[J]. Environmental Pollution, 1998, 102 (S1): 553–557.

[57] Ghadouani A, Pinel-Alloul B, Prepas E E. Effects of experimentally induced cyanobacterial blooms on crustacean zooplankton communities[J]. Freshwater Biology, 2003, 48 (2): 363–381.

[58] Gulati R D. Structural and grazing responses of zooplankton community to biomanipulation of some Dutch water bodies[J]. Hydrobiologia, 1990, 200/201 (1): 99–118.

[59] Prejs A. Herbivory by temperate freshwater fishes and its consequences[J]. Environmental Biology of Fishes, 1984, 10 (4): 281–296.

[60] Marklund O, Sandsten H, Hansson L A, et al. Effects of waterfowl and fish on submerged vegetation and macroinvertebrates[J]. Freshwater Biology, 2002, 47 (11): 2049–2059.

[61] Mehner T, Kasprzak P, Wysujack K, et al. Restoration of a stratified lake (Feldberger Haussee, Germany) by a combination of nutrient load reduction and long-term biomanipulation[J]. International Review of Hydrobiology, 2015, 86 (2): 253–265.

[62] Hosper S H, Meijer M L, Gulati R D, et al. Biomanipulation in shallow lakes: concepts, case studies and perspectives[M]. John Wiley & Sons, Ltd, 2007.

[63] 張學(xué)健, 程家驊. 魚類年齡鑒定研究概況[J]. 海洋漁業(yè), 2009, 31(1): 92–99.

[64] 楊干榮. 關(guān)于魚類年齡組劃分法[J]. 淡水漁業(yè), 1977: 23–25.

[65] Meijer M L, Jeppesen E, Donk E V, et al. Long-term responses to fish-stock reduction in small shallow lakes: interpretation of five-year results of four biomanipulation cases in The Netherlands and Denmark[J]. Hydrobiologia, 1994, 275/276(1): 457–466.

[66] Persson A, Svensson J M. Effects of benthivorous fish on biogeochemical processes in lake sediments[J]. Freshwater Biology, 2006, 51 (7): 1298–1309.

[67] Blanck A, Lamouroux N. Large-scale intraspecific variation in life-history traits of 44 European freshwater fish[J]. Journal of Biogeography: 2007, 34 (5): 862–875.

[68] Meerhoff M, Clemente J M, Mello F T D, et al. Can warm climate-related structure of littoral predator assemblies weaken the clear water state in shallow lakes? [J]. Global Change Biology, 2007b, 13 (9): 1888–1897.

[69] 李傳紅. 魚類對熱帶淺水湖泊的影響及其在湖泊修復(fù)中的意義[D]. 廣州: 暨南大學(xué), 2008.

[70] Post D M, Carpenter S R, Christensen D L, et al. Seasonal effects of variable recruitment of a dominant piscivore on pelagic food web structure[J]. Limnology & Oceanography, 1997, 42 (4): 722–729.

[71] Persson A, Svensson J M. Effects of benthivorous fish on biogeochemical processes in lake sediments[J]. Freshwater Biology, 2006, 51(7): 1298–1309.

[72] Weber M J, Brown M L. Effects of common carp on aquatic ecosystems 80 years after 'carp as a dominant': ecological insights for fisheries management[J]. Reviews in Fisheries Science, 2009, 17: 524–537.

[73] GU J, HE H, JIN H, et al. Synergistic negative effects of small-sized benthivorous fish and nitrogen loading on the growth of submerged macrophytes - relevance for shallow lake restoration[J]. Science of the Total Environment, 2018, 610/611: 1572–1580.

[74] Pintocoelho R, Pinelalloul B, Méthot G, et al. Crustacean zooplankton in lakes and reservoirs of temperate and tropical regions: variation with trophic status[J]. Canadian Journal of Fisheries & Aquatic Sciences, 2005, 62 (62): 348–361.

[75] Jeppesen E, Meerhoff M, Holmgren K, et al. Impacts of climate warming on lake fish community structure and potential effects on ecosystem function[J]. Hydrobiologia, 2010, 646 (1): 73–90.

[76] Meerhoff M, Clemente J M, Mello T D, et al. Can warm climate-related structure of littoral predator assemblies weaken the clear water state in shallow lakes?[J]. Global Change Biology, 2007, 13 (9): 1888–1897.

[77] MELLO T D, MEERHOFF M, PEKCAN-Hekim Z, et al. Substantial differences in littoral fish community structure and dynamics in subtropical and temperate shallow lakes[J]. Freshwater Biology, 2009, 54 (6): 1202–1215.

[78] Ha J Y, Saneyoshi M, Park H D, et al. Lake restoration by biomanipulation using piscivore and Daphnia stocking; results of the biomanipulation in Japan[J]. Limnology, 2013, 14(1): 19–30.

Review on the applications and problems of biomanipulation in ecological restoration of eutrophic lakes

GU Jiao1, CUI Xiaohui1, LIU Min1, DAI Yanyan1, LI Kuanyi2,*

1. Institute of Geography Science, Taiyuan Normal University, Jinzhong 030619, Shanxi, China 2. State Key Laboratory of Lake Science and Environment, Nanjing Institute of Geography & Limnology, Chinese Academy of Sciences, Jiangsu Nanjing 210008, China

Water eutrophication has become one of the increasingly serious water environment problems all over the world. Recently, a bioremediation technology (biomanipulation) was developed and hoped to solve the ecological restoration of eutrophic water bodies. Biomanipulation aimed to changing the structure of aquatic food web to reduce phytoplankton biomass and thus make the water clear. The review introduced the origin and development of biomanipulation theory, summarized its application in ecological restoration of lakes at home and abroad, and concluded the challenges it faced in practical application. This review focused on the causes and negative effects of the outbreak of juvenile fish after biomanipulation. In order to provide reference for the management of eutrophic lakes and the ecological restoration of lakes, corresponding measures and suggestions were put forward. The practice in the past a few years show although there are some factors limit the application of biomanipulation, and it is still an effective restoration technique to degradation lake as long as the phosphorus concentration of the water body is effectively controlled. In addition to controlling the phosphorus concentration, reducing the biomass of juvenile fish, especially benthic species, is also the key to the success of biomanipulation technology for tropical and subtropical lakes and reservoirs.

biomanipulation; eutrophication; lakes; ecological restoration

10.14108/j.cnki.1008-8873.2022.02.028

X171.4

A

1008-8873(2022)02-237-12

2020-04-29;

2020-06-09

國家自然科學(xué)基金項目(32001154; 31930074; 31770509); 中科院STS項目(KFJ-STS-QYZD-099); 山西省哲學(xué)社會科學(xué)規(guī)劃課題(2020YY205); 山西省高等學(xué)校哲學(xué)社會科學(xué)研究項目(2019W136); 湖南省水利科技項目(XSKJ2021000-37)

谷嬌(1988—), 女, 山西陽泉人, 博士, 副教授, 主要研究領(lǐng)域為湖泊生態(tài)學(xué)及恢復(fù)生態(tài)學(xué), E-mail: 15652782408@163.com

通信作者:李寬意, 男, 博士, 研究員, 主要研究領(lǐng)域為湖泊生態(tài)學(xué)及恢復(fù)生態(tài)學(xué), E-mail: kyli@niglas.ac.cn

谷嬌, 崔小惠, 劉敏, 等. 生物操縱在富營養(yǎng)化湖泊生態(tài)恢復(fù)中的應(yīng)用及問題綜述[J]. 生態(tài)科學(xué), 2022, 41(2): 237–248.

GU Jiao, CUI Xiaohui, LIU Min, et al. Review on the applications and problems of biomanipulation in ecological restoration of eutrophic lakes[J]. Ecological Science, 2022, 41(2): 237–248.