呂天曉,劉瓊銳,范甜,周玉萍,田長(zhǎng)恩

(廣州大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，廣東省植物適應(yīng)性與分子設(shè)計(jì)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510006)

獨(dú)角金內(nèi)酯(strigolactone,SLs)是一種丁烯內(nèi)酯類化合物，近年來(lái)被確定為一類新型的植物激素[1–2]。SLs 具有刺激寄生植物種子萌發(fā)、促進(jìn)叢枝菌根真菌與植物共生[3]，抑制植物的地上分枝，調(diào)控根系發(fā)育等多種重要的生物學(xué)功能。SL 途徑相關(guān)基因的突變，往往會(huì)導(dǎo)致植物株型的矮小，并同時(shí)伴有多分枝的表型。利用擬南芥(Arabidopsis thaliana)、水稻(Oryza sativa)、豌豆(Pisum sativum)、矮牽牛(Petunia hybrida)等不同植物品種作為研究材料，從矮小多枝或多分蘗的突變體植物中先后克隆到了20 多個(gè)與SL 途徑相關(guān)的基因。其中MAX1、MAX3和MAX4為SL 合成途徑主要成員，而MAX2(more axillary growth 2)則為信號(hào)傳導(dǎo)途徑的核心因子[4]。由于max2突變體表現(xiàn)出多種明顯的發(fā)育異常表型，使得MAX2 受到了廣泛而深入的研究，其多樣化的功能逐步得到揭示，大量的研究表明，MAX2 在多種植物激素信號(hào)交叉互作中扮演著重要的角色。本文對(duì)MAX2 的蛋白結(jié)構(gòu)、已知功能及相關(guān)機(jī)理進(jìn)行了簡(jiǎn)單的總結(jié)和闡述，展示了MAX2 研究進(jìn)展的概貌，以期為進(jìn)一步揭示MAX2 作用的分子機(jī)制及其在不同激素信號(hào)途徑中的角色和功能提供理論參考，同時(shí)針對(duì)作物抵御生物和非生物脅迫的育種改良提供一定的理論指導(dǎo)。

1 MAX2 的蛋白結(jié)構(gòu)

MAX2編碼具有693 個(gè)氨基酸的F-box蛋白,其中包含1 個(gè)F-box 結(jié)構(gòu)域，一段富含18 個(gè)亮氨酸殘基的重復(fù)序列LRR (leucine rich repeat)，以及1 個(gè)鋅指結(jié)構(gòu)域[5]。在擬南芥中F-box 蛋白是一類擁有700 多個(gè)成員的龐大家族，與另外2 個(gè)蛋白Skp1 (Sphase kinase-associated protein1)和Cullin 構(gòu)成SCF(Skp1-cullin- F-box)泛素復(fù)合體，其中Skp1 和Cullin是復(fù)合體的基本骨架，而F-box 蛋白則根據(jù)其C 末端不同的二級(jí)結(jié)構(gòu)，如亮氨酸拉鏈、螺旋-環(huán)-螺旋(helix-loop-helix,HLH)、鋅指結(jié)構(gòu)域等來(lái)特異地招募不同的蛋白質(zhì)底物，通過(guò)泛素/26S 蛋白酶體系統(tǒng)(UPS,ubiquitin-26S proteasome system)將泛素化修飾的底物蛋白降解[6]。F-box 蛋白的底物往往是某一信號(hào)途徑的抑制子，被降解后則開(kāi)啟信號(hào)通路，因此結(jié)合底物的不同，決定了F-box 蛋白功能的不同。而同一F-box 蛋白結(jié)合的底物不一定是唯一的，因此可能在植物生長(zhǎng)發(fā)育，以及對(duì)生物和非生物脅迫反應(yīng)等各個(gè)方面均發(fā)揮重要的功能[5]。

2 MAX2 的生物學(xué)功能

2.1 MAX2 限制植物的壽命

擬南芥MAX2 最早被發(fā)現(xiàn)的功能是延遲葉片衰老。Oh 等[7]從3 萬(wàn)多株EMS 誘變的擬南芥M2代幼苗中篩選到4 株在黑暗誘導(dǎo)下葉片壽命延長(zhǎng)的突變體，分別命名為ore1(oresara1)、ore2(oresara2)、ore3(oresara3)和ore9(oresara9)，“oresara”在韓語(yǔ)中是長(zhǎng)壽的意思，這里的ORE9 與后來(lái)在分枝研究中鑒定的MAX2 為同一蛋白。該課題組對(duì)ore9突變體的進(jìn)一步研究表明，ore9的葉片在年齡依賴的自然衰老和激素調(diào)節(jié)(ABA、MeJA、乙烯)的衰老過(guò)程中都表現(xiàn)出壽命延長(zhǎng)的特征。通過(guò)圖位克隆的方法，ORE9基因編碼含有693 個(gè)氨基酸的多肽，其中包含1 個(gè)F-box 基序和1 段富含18 個(gè)亮氨酸的重復(fù)序列LRR,第327 個(gè)氨基酸突變使編碼提前終止,導(dǎo)致其功能的喪失。ORE9 的F-box 基序與植物SCF復(fù)合物的組成部分ASK1 (Skp1-like 1)相互作用，這表明ORE9 在擬南芥中通過(guò)泛素蛋白酶水解途徑降解延緩葉片衰老所需的靶蛋白，從而限制葉片壽命[5]。ore9突變體對(duì)過(guò)氧化氫等氧化脅迫的耐受力增加，并且這種增強(qiáng)的反應(yīng)與植物葉片的壽命有關(guān)[8]。Yan 等[9]首次驗(yàn)證了水稻中的D3基因(MAX2同源基因)在調(diào)控水稻葉片衰老中的作用，與擬南芥max2相似,d3突變體在黑暗誘導(dǎo)的衰老進(jìn)程和過(guò)氧化氫誘導(dǎo)的細(xì)胞凋亡中也出現(xiàn)延遲的表型，表明水稻中的D3 蛋白與擬南芥中的ORE9/MAX2 具有相同的功能,可參與調(diào)控葉片的衰老和細(xì)胞的凋亡。

ORE3/EIN2 (ethylene insensitive 2)和EIN3 是乙烯信號(hào)途徑重要的響應(yīng)因子。2016年，Zhang 等[10]報(bào)道在MeJA 誘導(dǎo)下，MPK6 (mitogen-activated protein kinase 6)通過(guò)直接激活ORE3/EIN2 和EIN3 促進(jìn)乙烯反應(yīng)信號(hào)基因的表達(dá),同時(shí)MPK6 增強(qiáng)細(xì)胞核中EIN3 的積累，EIN3 與ORE9啟動(dòng)子結(jié)合，并增加ORE9的mRNA 水平,這揭示MeJA 誘導(dǎo)下，包括MPK6-ORE3/EIN2-EIN3-ORE9/MAX2 在內(nèi)的信號(hào)通路對(duì)調(diào)節(jié)葉片衰老的影響。

2.2 MAX2 抑制植物的分枝

Stirnberg 等[11]通過(guò)篩選擬南芥突變體庫(kù)，發(fā)現(xiàn)了3 個(gè)初級(jí)分枝密集的株系max1-1、max2-1和max2-2,除多分枝表型外，3 個(gè)株系的葉片形狀也受影響,其中max2-1和max2-2株系出現(xiàn)下胚軸和葉柄的伸長(zhǎng)。圖位克隆表明MAX1和MAX2為2 號(hào)染色體上2 個(gè)不同的等位基因，其中MAX2與Oh 等[7]克隆到的能夠限制擬南芥葉片壽命的ORE9為同一基因，其第581 和585 位氨基酸變異分別導(dǎo)致max2-1和max2-2的異常表型，MAX2 通過(guò)控制腋芽分生組織抑制基原細(xì)胞的形成，從而抑制擬南芥的分枝。過(guò)量表達(dá)缺失F-box 結(jié)構(gòu)域的MAX2 蛋白不能恢復(fù)max2的突變表型，證明MAX2 調(diào)控植物分枝的過(guò)程涉及泛素化途徑，MAX2 可能通過(guò)UPS 系統(tǒng)降解某種能夠激活腋芽生成的未知蛋白來(lái)抑制分枝的形成[12]。Ishikawa 等[13]分析了5 個(gè)植株變矮、分蘗增多的水稻突變體d3、d10、d14、d17和d27株系，認(rèn)為分蘗矮化突變體在控制分蘗芽休眠以抑制芽活性方面發(fā)揮了作用，基于圖位克隆的D3基因包含4 個(gè)外顯子和3 個(gè)內(nèi)含子，具有F-box 結(jié)構(gòu)域和NRR 序列，與擬南芥MAX2/ORE9高度同源，其第154 個(gè)氨基酸處插入轉(zhuǎn)座子導(dǎo)致氨基酸序列改變并形成終止子，這表明單子葉和雙子葉中控制腋芽活性的機(jī)制是保守的。自此之后，D3 控制水稻分蘗的功能得到了廣泛深入的研究。

BES1 (bri1-EMS-suppressor 1)是BR 信號(hào)通路中的正調(diào)節(jié)因子，作為下游轉(zhuǎn)錄因子直接調(diào)節(jié)BR 反應(yīng)基因的表達(dá)，Wang 等[14]報(bào)道BES1 及其同系物可以與MAX2 相互作用，作為MAX2 的底物被26S蛋白酶系統(tǒng)UPS 降解，同時(shí)BES1 及其同系物的表達(dá)降低可以顯著抑制max2突變體的多分枝表型,表明BES1 是MAX2 的直接靶標(biāo)并作為SL 信號(hào)通路的負(fù)調(diào)節(jié)因子促進(jìn)擬南芥地上部分枝。

在水稻中，利用1 個(gè)對(duì)SL 不敏感的矮稈突變體d53克隆到D53基因，該基因編碼D14-SCFD3泛素復(fù)合體的底物并作為SL信號(hào)的阻遏物起作用。用人工合成的獨(dú)腳金內(nèi)酯類似物GR24 處理后，D53通過(guò)26S 蛋白酶體降解。同時(shí)，D53 可以與轉(zhuǎn)錄共抑制因子TPR (topless-related protenins)相互作用共同調(diào)控水稻的分蘗表型[15–16]。在擬南芥中，3 個(gè)D53類似蛋白SMXL6、SMXL7 和SMXL8 (suppressor of more axillary growth2-like 6,7,8)也在控制腋芽分枝方面發(fā)揮相似的功能，smxl6smxl7smxl8三突變體抑制max2和SL 缺陷突變體max3的高度分枝表型。外源施用SL 類似物rac-GR24 導(dǎo)致SMXL6,SMXL7和SMXL8 泛素化降解。該過(guò)程同樣依賴于MAX2與D14 形成的泛素復(fù)合體。同時(shí)SMLXs 通過(guò)轉(zhuǎn)錄共抑制子TPR2抑制分枝相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子BRANCHED1的表達(dá)，從而調(diào)控側(cè)芽生長(zhǎng)[17]。研究表明[18]，D3/MAX2 蛋白的C 末端螺旋結(jié)構(gòu)(C-terminal helix,CTH)在SCFD3/MAX2泛素復(fù)合體招募D14、泛素化D53/SMXLs 以及后續(xù)的蛋白質(zhì)降解中都發(fā)揮著關(guān)鍵的調(diào)節(jié)作用，利用CRISPR-CAS9 基因編輯去除了CTH的植物，其SL 信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)嚴(yán)重受損，這從蛋白質(zhì)構(gòu)象的層面解析了MAX2 功能，為科研人員提供了全新的研究思路。

2.3 MAX2 影響幼苗的光形態(tài)建成

2007年，通過(guò)遺傳篩選分離到1 個(gè)在連續(xù)紅光、遠(yuǎn)紅光和藍(lán)光下，下胚軸變長(zhǎng)、子葉變小，并對(duì)紅光和遠(yuǎn)紅光誘導(dǎo)的種子萌發(fā)不敏感的T-DNA 突變體pps(pleiotropic photosignaling)?；趫D位克隆和候選基因相結(jié)合的方法，定位到PPS與MAX2/ORE9為同一個(gè)基因，至此已從3 種不同的遺傳篩選中分別定位到了相同的基因，可見(jiàn)PPS/MAX2/ORE9功能的多效性，推測(cè)在植物整個(gè)生命周期的不同發(fā)育階段，MAX2 可能調(diào)控多個(gè)靶點(diǎn)，以優(yōu)化植物的生長(zhǎng)發(fā)育[19]。MAX2 調(diào)節(jié)GA 和ABA 的生物合成,以優(yōu)化種子在光照下的萌發(fā)，max2種子在萌發(fā)反應(yīng)中對(duì)GA 低敏感，對(duì)ABA 高敏感。與野生型相比,max2種子中GA 生物合成基因的表達(dá)下調(diào)，而GA分解代謝基因的表達(dá)上調(diào)，max2種子中ABA 生物合成和分解代謝基因的表達(dá)均上調(diào)。用生長(zhǎng)素運(yùn)輸抑制劑NPA 處理，max2幼苗中生長(zhǎng)素運(yùn)輸?shù)脑黾佑兄谙屡咻S延長(zhǎng)的表型。以上這些表型都僅限于max2調(diào)控，而SL 合成途徑突變體max1、max3和max4在種子萌發(fā)和幼苗去黃化方面沒(méi)有任何缺陷。因此,MAX2 調(diào)節(jié)多種激素途徑以影響光形態(tài)發(fā)生[20]。

Wang 等[21]報(bào)道，人工合成的SL 類似物GR24 4DO 增強(qiáng)SL 受體DWARF14 (D14)和SMXL2 的互作，而KAR 的替代物GR24ent-5DS 誘導(dǎo)KAR 受體KARRIKIN INSENSITIVE2 (KAI2)與SMAX1 和SMXL2 的互作，2 條信號(hào)都引發(fā)SMXL2 的泛素化降解。SMXL2 在下胚軸對(duì)GR244DO 的反應(yīng)中至關(guān)重要，而在對(duì)GR24ent-5DS 的反應(yīng)中SMXL2 與SMAX1 存在功能的冗余。同時(shí)，2 條信號(hào)都通過(guò)SMXL2 誘導(dǎo)D14-LIKE2 和KAR-UP F-BOX1 的反應(yīng)，這揭示了SL 和KAR 在調(diào)控植物下胚軸伸長(zhǎng)中重要的信號(hào)交匯機(jī)制。

2.4 MAX2 促進(jìn)種子的萌發(fā)

Karrikins 是從植物燃燒后產(chǎn)生的煙中分離得到的一種丁烯內(nèi)酯類化合物，其結(jié)構(gòu)與SLs 相似，能夠刺激種子的萌發(fā)，在多個(gè)方面影響幼苗的早期發(fā)育。Nelson 等[22]利用γ射線輻照擬南芥Ler (landsberg erecta)，從M3 代群體中篩選到7 株對(duì)KAR1誘導(dǎo)的種子萌發(fā)不敏感的突變體株系，其中2 個(gè)突變體kai1-1和kai1-2具有多種相同的表型，包括腋芽分枝增加，花序高度縮短，延遲衰老，葉卷曲和延長(zhǎng)的下胚軸，同時(shí)kai1-1和kai1-2對(duì)KAR1、KAR2及人工合成的獨(dú)腳金內(nèi)酯類似物GR24 誘導(dǎo)的種子萌發(fā)沒(méi)有任何反應(yīng)。這些表型與擬南芥突變體max2/ore9/pps完全相同。對(duì)kai1-1和kai1-2突變體中的max2基因進(jìn)行測(cè)序,揭示了2個(gè)獨(dú)特的等位基因出現(xiàn)4 bp 插入和4 bp 缺失，導(dǎo)致編碼693 個(gè)氨基酸的MAX2 蛋白在第248 和66 個(gè)密碼子之后發(fā)生移碼突變，現(xiàn)在分別將這2 個(gè)突變體稱為max2-7和max2-8。Karrikins 和GR24 在種子萌發(fā)、幼苗的光形態(tài)建成和早期發(fā)育相關(guān)基因的表達(dá)上具有相同的表型，但不同的是Karrikins 并不能抑制擬南芥和豌豆的分枝，表明SLs 和Karrikins 這2 條不同化學(xué)路徑的作用機(jī)制不完全相同，但2 種信號(hào)的傳導(dǎo)都需要F-box 蛋白MAX2[22]。Waters 等[23]進(jìn)一步揭示，D14 蛋白是植物對(duì)SL 反應(yīng)所必需的，而D14旁系同源基因KAI2 (KARIKIN INSENSITIVE 2)則是karrikins 信號(hào)所必需的，D14 和KAI2 的表達(dá)模式與植物發(fā)育不同階段對(duì)SLs 或karrikins 的反應(yīng)能力一致，2 者同屬于α/β水解酶家族成員，結(jié)構(gòu)相似，但d14和kai2突變體卻表現(xiàn)出依賴于max2的不同表型，表明MAX2 在2 種信號(hào)中發(fā)揮不同作用以提高植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性。

Stanga 等[24]通過(guò)篩選突變抑制子鑒定了1 個(gè)突變體smax1-1max2-1，其能夠恢復(fù)擬南芥max2種子萌發(fā)及苗期光形態(tài)建成，但不影響側(cè)根形成、腋芽分枝以及衰老延遲表型，經(jīng)圖位克隆確定smax1(suppressor of MAX2 1)抑制max2突變表型的功能為5 號(hào)染色體At5g57710 第292 位氨基酸突變形成終止密碼子所致。Zhou 等[16]證實(shí)SMAX1 為水稻SL 信號(hào)調(diào)控分枝表型的底物蛋白D53 在擬南芥中的同源基因。Struk 等[25]通過(guò)串聯(lián)親和純化的方法篩選到1 個(gè)新的擬南芥MAX2 互作蛋白PAPP5(phytochrome-associated protein phosphatase 5)，其與KAI2 結(jié)合調(diào)控KAR/KL 介導(dǎo)的次優(yōu)條件下種子萌發(fā)和幼苗發(fā)育進(jìn)程，此外，磷酸肽富集試驗(yàn)表明,PAPP5 可能在體內(nèi)以不依賴rac-GR24 的方式去磷酸化MAX2，從而控制KAR/KL 相關(guān)表型[25]。

2.5 MAX2 介導(dǎo)非生物脅迫反應(yīng)

max2突變體對(duì)干旱、ABA 抑制的種子萌發(fā)、NaCl、葡萄糖和甘露醇等非生物脅迫超敏感[4,26],這可能與max2對(duì)干旱和ABA 誘導(dǎo)的氣孔閉合敏感度降低，以及角質(zhì)層厚度明顯變薄有關(guān)。與max2明顯不同，獨(dú)腳金內(nèi)酯合成途徑的突變體max1、max3和max4并不參與這些反應(yīng)過(guò)程，表明這些反應(yīng)主要不是由SL 信號(hào)所介導(dǎo)，而是通過(guò)SL 信號(hào)傳導(dǎo)途徑的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子MAX2 參與到ABA 或其他激素信號(hào)的調(diào)控中而得以實(shí)現(xiàn)的。

水稻D53基因在擬南芥中的同源基因SMXL6/SMXL7/SMXL8參與干旱反應(yīng)，與野生型相比,smxl6-smxl7smxl8三突變體耐旱性顯著增強(qiáng)，失水量降低，角質(zhì)層變厚,花青素生物合成增加，而且對(duì)ABA 誘導(dǎo)的氣孔閉合及萌發(fā)后的ABA 反應(yīng)超敏感，這些表型剛好與max2-1突變體相反，進(jìn)一步證明了ABA和SL 信號(hào)通路在調(diào)節(jié)植物對(duì)干旱等非生物脅迫的反應(yīng)中存在交叉互作，而SMXL6，SMXL7 和SMXL8作為SL 介導(dǎo)的植物分枝信號(hào)途徑中SCFMAX2泛素復(fù)合體的底物蛋白，在ABA 信號(hào)傳導(dǎo)中同樣發(fā)揮重要功能[27]。最新的研究表明，擬南芥SMAX1 可以與D14 相互作用，在滲透脅迫的觸發(fā)下，通過(guò)SL 信號(hào)途徑被降解，從而起到在脅迫條件下保護(hù)植物的作用[28]。

2.6 MAX2 增強(qiáng)植物抗病性

Piisil?1 等[29]報(bào)道m(xù)ax2突變體對(duì)腐生型細(xì)菌—肉食果膠桿菌(Pectobacterium carotovorum)敏感性增強(qiáng)，推測(cè)這種表型可能與max2的氣孔導(dǎo)度增加，對(duì)活性氧抗性減弱，以及激素失衡有關(guān)。而max2、d14及SL 合成途徑的max3和max4突變體對(duì)Pseudomonas syringaeDC3000 的反應(yīng)更加敏感，在應(yīng)對(duì)Pst DC3000的反應(yīng)中，max2突變體內(nèi)積累大量的水楊酸，表明SL 并不是防御反應(yīng)基因表達(dá)的主要調(diào)節(jié)子，MAX2 可能是通過(guò)其他未知途徑激活SA和ABA 信號(hào)共同調(diào)控植物的防御反應(yīng)[30]。與野生型植物相比，max2突變體的內(nèi)源水楊酸含量和水楊酸反應(yīng)基因的表達(dá)水平較低。在野生型和獨(dú)腳金內(nèi)酯生物合成缺陷突變體中，獨(dú)腳金內(nèi)酯類似物GR24 能夠增強(qiáng)抗病性。在野生型植物接種病原菌之前，GR24 處理并不能誘導(dǎo)防御相關(guān)基因的表達(dá)；然而，在感染病原菌后水楊酸反應(yīng)相關(guān)的防御基因被迅速誘導(dǎo)。這表明SLs 在水楊酸介導(dǎo)的植物抗病反應(yīng)中具有重要影響[31]。

2.7 MAX2 影響根系發(fā)育

與野生型(WT)相比，max2-1、max3-11和max4-1突變體側(cè)根密度明顯增加，表明內(nèi)源SLs 負(fù)向控制側(cè)根的形成。外源施用10–8mol/L 的GR24，可以降低max3-11和max4-1的側(cè)根密度，表現(xiàn)與WT相近，但GR24 處理并不影響max2-1的側(cè)根數(shù)量；同時(shí)GR24 能夠促進(jìn)野生型、max3-11和max4-1根毛的伸長(zhǎng)，而同樣對(duì)max2-1沒(méi)有影響,這表明MAX2 在SL 介導(dǎo)的根系發(fā)育調(diào)控中發(fā)揮關(guān)鍵的信號(hào)傳導(dǎo)功能[32]。進(jìn)一步的研究揭示了3 種植物激素SL、Auxin 和ET 在調(diào)控根毛伸長(zhǎng)中的相互作用機(jī)制，其中SLs 和乙烯通過(guò)共同的途徑調(diào)節(jié)根毛伸長(zhǎng)，乙烯對(duì)SLs 起上位作用，SL 對(duì)根毛的影響依賴于乙烯的合成。生長(zhǎng)素反應(yīng)對(duì)于SL 信號(hào)來(lái)講不是必需的，但生長(zhǎng)素增強(qiáng)了根毛對(duì)SL 的反應(yīng)，表明SL和生長(zhǎng)素通過(guò)不同的途徑調(diào)節(jié)根毛的伸長(zhǎng)，并且乙烯在SL 和生長(zhǎng)素途徑之間形成了交叉互作[33]。但最近的研究證明[34]，先前歸因于SL 信號(hào)對(duì)擬南芥根系發(fā)育的大多數(shù)影響實(shí)際上是由KAI2 信號(hào)通路介導(dǎo)的。由于KAI2 和D14 分別被鑒定為Karrikin和SL信號(hào)的受體，2條信號(hào)途徑的功能匯集于MAX2,利用Karrikin和SL合成及信號(hào)途徑突變體證明,D14和KAI2 共同調(diào)節(jié)側(cè)根密度，但只有KAI2,而非D14能夠調(diào)節(jié)根毛的發(fā)育，不僅如此，KAI2 信號(hào)還能調(diào)節(jié)根的傾斜、卷曲以及根的直徑，而這一過(guò)程依賴于水稻D53 在擬南芥中的同源蛋白SMXL1 和SMXL2，而被確定為SL 介導(dǎo)的擬南芥分枝信號(hào)的底物SMXL6、SMXL7、SMXL8 則可以影響側(cè)根的形成，這表明KAI2 信號(hào)通路是擬南芥根毛和根發(fā)育的一個(gè)重要的調(diào)節(jié)器，并為研究SL 和Karrikin的激素信號(hào)通路如何調(diào)節(jié)不同表型的分子機(jī)理奠定了重要基礎(chǔ)。

3 結(jié)語(yǔ)

植物的一生只能固定在一個(gè)地方，為了應(yīng)對(duì)生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中，來(lái)自體內(nèi)、外環(huán)境的各種刺激和挑戰(zhàn)，植物進(jìn)化出了完善而精密的激素調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，包括Auxin、GA、SA、JA、ABA、ET、CK、BR、SL、Karrikin 等，彼此之間相互協(xié)調(diào)，相互依賴，共同作用促使植物適應(yīng)不斷變化的環(huán)境條件。因此，近年來(lái)揭示各種激素間的交叉互作機(jī)制，成為植物激素信號(hào)調(diào)控研究中最重要的研究方向[35]。F-box 蛋白作為泛素-26S 蛋白酶系統(tǒng)UPS 的重要組成成分，通過(guò)與不同激素信號(hào)中的底物蛋白結(jié)合，介導(dǎo)底物的降解，從而在激素調(diào)控的多種反應(yīng)中發(fā)揮重要功能[36]。

MAX2 屬于含有33 個(gè)成員的F-box-LRR 的亞家族，該家族的一些成員已被證明是植物激素信號(hào)傳導(dǎo)中的重要生長(zhǎng)調(diào)節(jié)因子，包括生長(zhǎng)素受體TIR1[37–38]、茉莉酸受體COI1[39–40]和乙烯信號(hào)中的EBF1 和EBF2[41–42]。MAX2 分別在衰老、萌發(fā)、分枝、光形態(tài)建成4 種不同表型的遺傳篩選中被鑒定[5,11,19,22],足以證明MAX2 功能的多向性。而隨著研究的不斷深入，MAX2 更多的功能逐步被鑒定,如影響根系的發(fā)育、介導(dǎo)生物和非生物脅迫反應(yīng)等。與其他F-box 不同，MAX2 在激素反應(yīng)中的作用機(jī)制更為復(fù)雜，其功能的響應(yīng)往往涉及多種不同激素調(diào)控途徑，如max2的衰老表型與ABA、ET 相關(guān)[5,10]，萌發(fā)表型與SL、Karrikin、ABA 和GA 相關(guān)[4,22–23,43],分枝表型與Auxin、SL和BR相關(guān)[14–17,44],光形態(tài)建成與Auxin、ABA 和GA 相關(guān)[20]，根的發(fā)育與SL、Karrikin 相關(guān)[32–34]，生物和非生物脅迫與SA、JA 和ABA 相關(guān)[4,26,29,31]。MAX2 還能夠影響種子的大小及愈傷的形成，可能與細(xì)胞分裂素相關(guān)[45]?？梢?jiàn)MAX2 的重要性在于其對(duì)不同激素間交叉互作所發(fā)揮的關(guān)鍵作用，而不僅僅是最初認(rèn)為的是SL 信號(hào)或Karrikin 信號(hào)的調(diào)節(jié)因子。

當(dāng)然這些功能的發(fā)揮依賴于對(duì)不同信號(hào)中底物蛋白的水解，目前的研究?jī)H鑒定了MAX2 在調(diào)控分枝表型中的蛋白底物，即SL信號(hào)的SMXL6、SMXL7、SMXL8[17]和BR 途徑的BES1 及其同源基因[14]，在下胚軸對(duì)GR244DO 的反應(yīng)中起關(guān)鍵調(diào)控作用的SMXL2[21]，以及在滲透脅迫的觸發(fā)下通過(guò)SL 信號(hào)被降解的SMAX1[28]，而其他功能的底物尚未確定。是已知的這些蛋白同時(shí)發(fā)揮了不同的功能，還是有其他未知的組分參與了這些過(guò)程還有待進(jìn)一步的發(fā)掘與證實(shí)，因此識(shí)別SCFMAX2的蛋白質(zhì)靶標(biāo)是未來(lái)研究的一個(gè)關(guān)鍵領(lǐng)域，將為全面揭示MAX2 的多種功能及植物激素信號(hào)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的作用機(jī)理奠定基礎(chǔ)，并為農(nóng)作物的遺傳育種提供可靠的理論指導(dǎo)。