姚紅玉 唐 昱 李保國 趙大鵬

(1.天津師范大學生命科學學院，天津，300387；2.西北大學生命科學學院，西安，710069)

行為偏側是指動物進行某一行為時偏好使用某側肢體或感官[1-2]，是動物腦偏側的外在可觀測行為指標[3-4]。行為偏側是脊椎動物的共有特征，被認為是生物進化適應的代表性行為體現(xiàn)之一，尤其是對社會性物種[5-9]。行為偏側有2種基礎類型，分別是與感覺功能相關的感知行為偏側和與運動功能相關的運動行為偏側[1，10]。在進化起源方面，目前低等脊椎動物的腦偏側研究證據(jù)主要與感覺功能相關[11]，這在一定程度上說明了脊椎動物腦偏側進化最先表現(xiàn)在感知行為偏側上，逐漸進化到運動行為偏側，感知行為偏側可能會影響運動行為偏側[12]。基于生物系統(tǒng)發(fā)生關系，非人類靈長類物種相關研究對于探索人類行為偏側進化具有重要研究意義[13-15]。關于動物情緒處理中的行為偏側有2個重要假說[16-20]，其中效價假說認為左腦半球處理積極情緒，右腦半球處理消極情緒[14，21]，而右腦半球假說認為右腦半球負責所有情緒處理[22]。

至今，對于靈長類觸達不同特征目標物(有生命目標物和無生命目標物)手偏好研究主要集中在舊大陸猴物種[23-24]、類人猿[25-27]和人類[28]：(1)在觸達無生命目標物任務中，人(Homosapiens)和黑猩猩(Pantroglodytes)表現(xiàn)出顯著的右手偏好[26，28]，西部低地大猩猩(Gorillagorillagorilla)、北白頰長臂猿(Nomascusleucogenys)和北豚尾猴(Macacaleonina)表現(xiàn)出右手偏好傾向[23，25，27]，川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)表現(xiàn)出左手偏好傾向[24]；(2)在觸達有生命目標物任務中，人和黑猩猩表現(xiàn)出右手偏好傾向，西部低地大猩猩、北白頰長臂猿、北豚尾猴和川金絲猴表現(xiàn)出左手偏好傾向[23-25，27]；(3)在手偏好與目標物特征交互作用方面，發(fā)現(xiàn)二者在人、西部低地大猩猩和黑猩猩中存在顯著的交互作用[25-26，28]，在北白頰長臂猿、北豚尾猴和川金絲猴中交互作用不顯著[23-24，27]。當前研究證據(jù)表明在靈長類進化歷程中，舊大陸猴、類人猿和人類表現(xiàn)出基于目標物特征的手偏好，意味著大約在3 000萬～4 000萬年前[23-28]，舊大陸猴、類人猿和人類中與情緒相關的手偏好擁有共同的進化祖先。目前，關于原猴亞目(Strepsirrhini)和新大陸猴(Platyrrhini)觸達不同特征目標物的手偏好研究尚屬空白。

環(huán)尾狐猴(Lemurcatta)在分類地位上屬于靈長目(Primates)狐猴科(Lemuridae)狐猴屬物種，在世界自然保護聯(lián)盟IUCN紅色名錄中保護級別為瀕危(EN)[29-30]。松鼠猴(Saimirisciureus)屬于靈長目卷尾猴科(Cebidae)松鼠猴屬物種，在IUCN紅色名錄中保護級別為無危(LC)[31]。本研究以環(huán)尾狐猴和松鼠猴為研究對象，在國際上首次關注原猴亞目和新大陸猴觸達不同特征目標物的手偏好表達特點，并初步嘗試驗證相關假說，為靈長類行為偏側進化研究提供重要基礎證據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究對象和數(shù)據(jù)收集

研究地點位于天津動物園猿猴館，研究對象為11只環(huán)尾狐猴(8只雄性和3只雌性)和11只松鼠猴(8只雄性和3只雌性)(表1)，研究物種的飼養(yǎng)環(huán)境均包括室內(nèi)和室外2個活動區(qū)域，通過1個可開關的門相連接。天津動物園每日為環(huán)尾狐猴和松鼠猴提供一餐，餐食主要為一些時令蔬菜與水果。

參照國際經(jīng)典研究方法，采用焦點動物取樣法，通過拍攝視頻收集個體行為偏側數(shù)據(jù)。個體視頻數(shù)據(jù)片段時長為10 min/次，個體間拍攝順序為隨機設定[24-27]。環(huán)尾狐猴和松鼠猴每個個體視頻數(shù)據(jù)片段數(shù)平均值分別為(9.63±0.39)個和(13.27±0.76)個。將單手觸達行為任務劃分為觸達無生命目標物(如食物、樹枝、平臺、地面等)和觸達有生命目標物(如自己或其他個體)兩類[23-27]，重點關注焦點動物單手觸達不同特征目標物的手偏好。單手觸達行為數(shù)據(jù)的有效前提是兩只手在觸達某一物體前均處于自由狀態(tài)且具有同等觸達條件。

1.2 數(shù)據(jù)分析

通過視頻回放方式提取視頻中相關行為數(shù)據(jù)，并參照國際相關經(jīng)典研究方法開展統(tǒng)計分析。在個體水平和群組水平上分別關注研究物種在觸達不同特征目標物時的手偏好表達特點[23，32]。在個體水平上，使用平均利手指數(shù)(mean handedness index，HI，量符號為IH)和標準z分數(shù)2種判定方法。IH=(右手使用頻次-左手使用頻次)/(右手使用頻次+左手使用頻次)，IH的取值范圍為-1.00～1.00，當IH≤-0.20時，判定為左手偏好；當IH≥0.20時，判定為右手偏好；當-0.20

采用單樣本t檢驗分析每個研究物種群組水平手偏好表達特征，應用2×2列聯(lián)表，即(無生命目標物，有生命目標物)×(左手，右手)重復測量方差分析，以及基于比例(proportion)數(shù)據(jù)(單側手使用頻率/雙手使用總頻率)和比率(rate)數(shù)據(jù)(單側手使用頻率/總觀察時間)的配對樣本t檢驗分析目標物的生命特征與手偏好的交互作用[23-27]。應用Mann-WhitneyU測試分析手偏好的物種差異，考慮到兩性樣本量組成特點，未進行物種性別差異分析。應用SPSS 26.0完成數(shù)據(jù)分析，顯著性水平α=0.05。

2 結果與分析

2.1 個體和群組水平的手偏好

環(huán)尾狐猴對于有生命目標物的HI和ABS-HI分別為(-0.004 3±0.050 2)和(0.134 1±0.026 8)，根據(jù)HI和z分數(shù)，2個個體被判定為左手偏好，1個個體被判定為右手偏好，8個個體被判定為無手偏好；對于無生命目標物的HI和ABS-HI分別為(-0.015 1±0.042 1)和(0.120 4±0.018 5)，根據(jù)HI和z分數(shù)，2個個體被判定為左手偏好，9個個體被判定為無手偏好(表1)。

松鼠猴對于有生命目標物的HI和ABS-HI分別為(0.054 6±0.0368 0)和(0.107 8±0.022 1)，對于無生命目標物的HI和ABS-HI分別為(-0.097 6±0.099 1)和(0.246 3±0.068 6)。根據(jù)HI和z分數(shù)對松鼠猴個體手偏好判定類型不同，其中對于有生命目標物，根據(jù)HI，2個個體被判定為右手偏好，9個個體被判定為無手偏好，但根據(jù)z分數(shù)，則11個個體均被判定為無手偏好；對于無生命目標物，根據(jù)HI，1個個體被判定為右手偏好，4個個體被判定為左手偏好，6個個體被判定為無手偏好，而根據(jù)z分數(shù)，則1個個體被判定為右手偏好，3個個體被判定為左手偏好，7個個體被判定為無手偏好(表1)。

表1 基于有生命和無生命目標物的手偏好基礎信息

這2個物種在面對有生命目標物(環(huán)尾狐猴：t10=-0.086 0，P=0.933 0；松鼠猴：t10=1.484 0，P=0.169 0)和無生命目標物(環(huán)尾狐猴：t10=-0.358 0，P=0.728 0；松鼠猴：t10=-0.985 0，P=0.348 0)任務中，均未呈現(xiàn)群組水平上顯著手偏好。

2.2 不同特征目標物的影響

重復測量方差分析發(fā)現(xiàn)：(1)目標物特征的主因素效應顯著，即單手觸達無生命目標物頻率顯著高于有生命目標物頻率(表2，表3)；(2)手偏好的主因素效應不顯著，手偏好與目標物特征之間無顯著交互作用(表2)；(3)面對有生命目標物，環(huán)尾狐猴使用左手比使用右手更為頻繁，而松鼠猴使用右手比使用左手更為頻繁，但未達到顯著差異水平；面對無生命目標物，環(huán)尾狐猴和松鼠猴使用左手均比使用右手更為頻繁，但未達到顯著差異水平(表3)。

表2 基于比率和比例的方差分析結果

表3 基于比率和比例數(shù)據(jù)的無生命和有生命目標物的雙側手使用差異

2.3 物種間差異

在面對有生命目標物時，環(huán)尾狐猴和松鼠猴的手偏好方向(Z=0.755 0，P=0.478 0)(圖1A)和強度(Z=-0.690 0，P=0.519 0)(圖1B)種間均無顯著差異。在面對無生命目標物時，環(huán)尾狐猴和松鼠猴的手偏好方向(Z=-0.755 0，P=0.478 0)(圖1A)和強度(Z=0.952 0，P=0.365 0)(圖1B)種間亦無顯著差異。

圖1 觸達有生命和無生命目標物手偏好的物種間差異

3 討論

本研究僅發(fā)現(xiàn)環(huán)尾狐猴和松鼠猴單手觸達任務中呈現(xiàn)個體水平上的手偏好，無群組水平上的手偏好，這一研究結果與先前發(fā)表的環(huán)尾狐猴在單手標記任務[29]和松鼠猴在單手觸達食物任務[31]中相關研究結果相一致。任務復雜度假說指出，復雜、高級、新穎的行為任務比簡單普通的行為任務更容易激發(fā)物種群組水平上的手偏好[5]。本研究所關注的單手觸達任務屬于簡單行為任務，環(huán)尾狐猴和松鼠猴個體水平上的手偏好而無群組水平上的手偏好這一研究結果，在一定程度上支持任務復雜度假說。

姿勢是影響手偏好進化過程的一個重要因素，尤其是對樹棲物種而言[1，35]。MacNeilage等[36]提出姿勢起源理論，認為更多的樹棲靈長類物種更偏好使用左手完成抓取食物等行為任務，使用右手支撐身體；更多的地棲靈長類物種在完成行為任務時更偏好使用右手。姿勢起源理論認為，在靈長類動物從樹棲向地棲生活方式的進化過程中，右手逐漸脫離了支撐身體的功能，開始發(fā)揮操縱功能，而左手則逐漸成為靈長類行為操作中的從屬手[36]。本研究中環(huán)尾狐猴和松鼠猴均為樹棲物種，面對無生命目標物，2物種雖未表現(xiàn)出群組水平上的顯著手偏好，但其HI平均值呈現(xiàn)了左手偏側表達趨勢，這一研究結果在一定程度上支持姿勢起源理論。本研究結果與樹棲生活的川金絲猴[24]和北白頰長臂猿[27]的相關研究結果一致，而與西部低地大猩猩[25]、黑猩猩[26]和人類[28]的相關研究結果不同，后者在面對無生命目標物表達出了右手偏好傾向，即本研究結果不支持工具使用理論，即左腦半球負責對象操作，工具使用在語言技能的出現(xiàn)中發(fā)揮著重要作用[1，13]。

日益增多的研究證據(jù)表明，靈長類右腦半球在情緒處理中占據(jù)主導作用，例如：在獼猴(Macacamulatta)面部表情表達過程中，左面頰比右面頰更頻繁[37]。本研究發(fā)現(xiàn)，環(huán)尾狐猴在觸達有生命目標物時左手使用比右手使用更頻繁，其研究結果與西部低地大猩猩[25]、北白頰長臂猿[27]、北豚尾猴[23]和川金絲猴[25]相關研究結果相一致，在一定程度上支持右腦半球假說；而松鼠猴在觸達有生命目標物時右手使用比左手使用更頻繁，其研究結果不支持右腦半球假說[16，38]。

總體上，本研究在國際上首次關注原猴亞目和新大陸猴物種觸達不同特征目標物的手偏好表達特點，填補了靈長類行為偏側研究空白。在今后的相關研究中，建議在增加研究樣本量的基礎上，比較分析更多靈長類物種相關行為偏側表達差異，同時考慮年齡、性別等因素的綜合影響作用。