李文鳳，朱海焰，蘭 平

策略Ⅰ植物鐵吸收穩(wěn)態(tài)調控研究進展①

李文鳳1，朱海焰1，蘭 平2*

(1南京林業(yè)大學南方現(xiàn)代林業(yè)協(xié)同創(chuàng)新中心，南京林業(yè)大學生物與環(huán)境學院，南京 210037；2土壤與農業(yè)可持續(xù)發(fā)展國家重點實驗室(中國科學院南京土壤研究所)，南京 210008)

鐵是植物生長發(fā)育所必需的微量元素。作為輔酶因子和電子傳遞鏈組分，鐵參與了光合作用、呼吸作用等多種重要的生理代謝過程。鐵在地殼中的含量雖然豐富，但在中性和堿性土壤中大多以Fe3+的形式存在，溶解度極低，限制了土壤中鐵的生物有效性，導致植物生長發(fā)育易受缺鐵影響，致使植物缺鐵失綠已成為全世界普遍關注的問題。但在低pH和長期淹水條件下，植物會吸收累積過量的鐵，產生活性氧，導致植物傷害甚至死亡。因此精確調控鐵的吸收轉運，保持體內鐵穩(wěn)態(tài)是植物生長發(fā)育的基礎。本文就策略Ⅰ植物鐵穩(wěn)態(tài)調控方面的最新研究進展做一階段性總結，并對存在的問題和未來的發(fā)展動態(tài)提出了作者的觀點。

策略Ⅰ植物；鐵穩(wěn)態(tài)；轉錄因子；小肽；調控

鐵是所有生物生命活動所必需的微量元素，和人類健康息息相關。缺鐵性貧血癥是全球最嚴重的健康問題之一，影響約20億人口，我國由于鐵等微量元素攝取不足導致的“隱形饑餓”人口多達3億。攝取富含鐵等的農產品是遠離“隱形饑餓”，預防缺鐵性貧血癥最安全、經濟、有效的方法，這對于山區(qū)和貧困地區(qū)的人們尤為重要。培育富鐵植物的前提是揭示植物鐵穩(wěn)態(tài)的分子調控機制。作為輔酶因子和電子傳遞鏈關鍵組分，鐵參與了植物光合作用、呼吸作用、氮固定、氨基酸合成等多種重要的生理代謝過程[1-5]。缺鐵導致葉片黃化，植物生長發(fā)育嚴重受阻，產量和品質顯著降低。鐵在地殼中的含量雖然很豐富，但在高pH和通氣良好的土壤中大多以溶解度極低的Fe3+氧化態(tài)形式存在，植物不能直接吸收利用，限制了鐵在土壤中的生物有效性，導致植物生長發(fā)育受阻，致使植物缺鐵失綠已成為全世界普遍關注的問題。據(jù)統(tǒng)計，全世界約有40% 的土壤缺乏生物有效性鐵，特別是在石灰性土壤上，許多農作物常因發(fā)生缺鐵失綠導致生長不良，產量和品質下降，進而影響人們的營養(yǎng)健康。相反在酸性和長期淹水逆境下，土壤中Fe2+含量大大增加，導致植物體內吸收累積過量的鐵，通過芬頓化學過程鐵和氧氣反應產生大量的活性氧類物質，導致植物傷害甚至死亡[1]。因此，植物必須嚴格調控細胞內的鐵穩(wěn)態(tài)，既避免不足也要防止過量，達到對植物生長發(fā)育最優(yōu)化。

1 策略Ⅰ植物鐵的吸收機制

雖然鐵在地殼中是含量第四豐富的礦質元素，但在中性或堿性通氣良好的土壤中，鐵以植物難以直接利用的難溶態(tài)復合物形式存在，自由態(tài)的Fe3+和Fe2+的濃度通常小于10–15mol/L，遠遠低于適于植物生長發(fā)育所需的濃度10–9～ 10–4mol/L[6]。鐵又是葉綠素合成所必需的微量元素，但其在植物體內不易移動，因此缺鐵典型癥狀就是新葉黃化泛白。在長期的進化過程中，固著生長的植物形成了兩種鐵吸收機制來適應缺鐵環(huán)境，也即通常所指的機制Ⅰ和機制Ⅱ[7]。禾本科植物，如水稻、玉米、小麥等采用機制Ⅱ(strategy Ⅱ)來響應缺鐵脅迫。缺鐵后根系合成大量的植物鐵載體(phytosiderophores, PS)，并由轉運蛋白TOM (transporter of mugineic acid)分泌到根際[8]，與土壤中的Fe3+螯合，再由定位在根細胞質膜上的轉運蛋白YS1(yellow strip1)及其同源蛋白YSL(yellow strip1 like)直接將鐵螯合物轉運至細胞內[3,6,9]。雙子葉和非禾本科單子葉植物，如番茄、果樹和模式植物擬南芥，采用機制Ⅰ(strategyⅠ)來應對缺鐵脅迫，因此這些植物往往也被稱為策略Ⅰ植物。策略Ⅰ植物通常有3個協(xié)同關聯(lián)的機制來應對缺鐵時對鐵的高效吸收，這也是涉及細胞鐵穩(wěn)態(tài)的第一步和關鍵環(huán)節(jié)。植物感受缺鐵后，首先是根系H+-ATPase活性增強，分泌更多質子，降低土壤pH，增加根際土壤中鐵的溶解[10]；伴隨H+-ATPase活性增強的同時，根系分泌香豆素類(秦皮素、菱黃堿)和核黃素類次級代謝物來增加Fe3+的移動性[11-14]，隨之，三價鐵還原酶FRO2(ferric reduction oxidase 2)轉錄表達升高、活性增強，將Fe3+還原成Fe2+[15]；最后大量表達的高親和性二價鐵轉運蛋白IRT1(iron-regulated transporter 1)將Fe2+轉運到細胞內[3,6,16]。特別值得強調的是，最近研究發(fā)現(xiàn)，缺鐵時除了質子大量分泌外，擬南芥缺鐵時同時分泌高親和性的酚類鐵螯合物來應對缺鐵脅迫，特別是在高pH條件下，這些次級代謝產物的分泌是擬南芥響應缺鐵脅迫所必需的[14]。介導香豆素類化合物從胞內分泌到胞外主要是由轉運蛋白PDR9/ABCG37 (pleiotropic drug resistance 9/ATP-binding cassette G37)完成的[11-17]。

2 策略Ⅰ植物鐵的轉運機制

植物根系吸收鐵以后，必須進行正確的轉運和分配，將鐵運輸?shù)街参锔鱾€需要的部位，完成生理功能或將鐵儲存起來。目前普遍接受的觀點是根系吸收的鐵需要與檸檬酸鹽螯合后，通過木質部導管將鐵運輸?shù)降厣喜?，檸檬酸分泌載體屬于MATE (multidrug and toxic compound extrusion)家族蛋白，已報導擬南芥AtFRD3和水稻OsFRDL1能夠促進木質部中檸檬酸–三價鐵螯合物向地上部運輸[18-20]。前期研究報道，細胞內自由態(tài)鐵也可以和尼克酰胺(NA)螯合劑結合，將鐵通過韌皮部從老葉運輸?shù)叫氯~，F(xiàn)e-NA的轉運主要依賴于YS/YSL家族成員[21]。另外，早期研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥一個寡肽轉運蛋白AtOPT3 (oligopeptide transporter 3)可能在維管束的鐵轉運過程中發(fā)揮著重要作用，但是其轉運過程卻不依賴NA[22]，說明它轉運的可能是多肽或多肽類分子螯合的鐵。近期研究揭示，OPT3是韌皮部特異的鐵轉運蛋白，OPT3將鐵加載到韌皮部中，促進鐵從木質部到韌皮部的再循環(huán)，并調節(jié)地上部莖到地下部根的鐵狀態(tài)的系統(tǒng)信號傳導和鐵從成熟組織向發(fā)育組織的重新分配[23]。轉運到特定器官或組織的鐵還需要進一步分配到合適的細胞器中以便完成各種生命活動，三價鐵還原酶FRO7和轉運蛋白PIC1參與擬南芥中鐵向葉綠體的跨膜轉運[24-25]。水稻鐵轉運蛋白MIT將鐵運輸?shù)骄€粒體[26]。NRAMP轉運家族蛋白NRAMP3和NRAMP4負責將鐵從液泡輸出到細胞質，而VIT1則負責從細胞質向液泡中輸入鐵[27-28]。但是由于發(fā)育中的種子和母體并沒有維管組織相連，鐵是如何運輸?shù)椒N子里去的分子機制目前還不是很清楚[29]。

3 策略Ⅰ植物鐵穩(wěn)態(tài)的轉錄調控

鐵是植物所必需的微量元素，但由于鐵活躍的化學性質，過多的鐵將會產生大量的活性氧(reactive oxygen species , ROS)，對細胞產生毒害，甚至死亡。而鐵主要是由根系從土壤中直接吸收獲得，因此調控鐵的吸收對于保持細胞鐵穩(wěn)態(tài)至關重要。在擬南芥中，鐵主要吸收相關基因是和，分別負責將Fe3+還原成Fe2+和將Fe2+從根際轉運到根細胞內[3]。研究表明，擬南芥細胞內鐵穩(wěn)態(tài)主要在轉錄水平上受到多個來自bHLH(basic-helix-loop-helix) 家族的轉錄因子調控。其中FIT/bHLH29和ILR3 (IAA-LEUCINE RESISTANT3)/ bHLH105是該信號通路中兩個關鍵節(jié)點[30-31]。FIT和轉錄因子bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101之一形成異源二聚體，調節(jié)和2等基因的活性[32-35]。FIT和bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101之一形成的異源二聚體的活性可被轉錄因子bHLH18、bHLH19、bHLH20、bHLH25負調控，bHLH18、bHLH19、bHLH20、bHLH25一旦與FIT相互作用就會通過26S蛋白酶體途徑促進FIT降解[36]。FIT的降解不僅受到26S蛋白酶的控制[37-38]，而且受到乙烯信號傳導途徑中的轉錄因子EIN3和EIL1的調控[39]。ILR3及其3個相近的同源物(bHLH34、bHLH104和bHLH115)可以形成同源二聚體和異源二聚體，直接激活bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101和PYE/ bHLH47的表達，從正負兩個方面來調節(jié)鐵穩(wěn)態(tài)[31, 40-41]，這是因為PYE是參與細胞內鐵穩(wěn)態(tài)的負調控轉錄因子[42]，而bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101是參與細胞內鐵穩(wěn)態(tài)的正調控轉錄因子。ILR3和bHLH115同E3連接酶BTS (brutus )互作后通過26S蛋白酶體途徑而降解[43]。

FIT及其互作蛋白bHLH38、bHLH39、bHLH100和bHLH101直接調控鐵吸收基因和的表達，但這些轉錄因子自身在轉錄水平上也受缺鐵調控，暗示還有另外的轉錄因子調控著FIT及其互作蛋白基因的轉錄表達[3]。經過近5年的研究，現(xiàn)在已經明確了FIT互作蛋白基因轉錄調控的上游轉錄因子是ILR3及其3個相近的同源物bHLH34、bHLH104和bHLH115。但是這些上游轉錄因子并不能直接激活FIT的表達，也就是這些轉錄因子并不能和FIT的啟動子結合。表明這些轉錄因子激活FIT的表達不是直接的而是間接的[31, 40-41]，F(xiàn)IT和這些轉錄因子之間應該還有一個“橋梁因子”。最近，國內外3個獨立課題組采用不同的技術手段都鑒定到這個“橋梁因子”就是轉錄因子bHLH121[44-46]。雖然這3篇獨立研究報告某些結果略有不同，但總體上結論一致并且相互補充，更加完善了擬南芥鐵穩(wěn)態(tài)的分子調控網絡。Kim等[45]首先構建了IRT1啟動子連接報告基因LUC的轉基因株系，并對該株系進行EMS(ethyl methanesulphonate)化學誘變，創(chuàng)建突變體庫，然后通過篩選突變體庫鑒定到bHLH121/URI(upstream regulator of IRT1)，而另外兩個課題組分別通過酵母單雜[46]和免疫共沉淀結合質譜分析以及酵母雙雜[44]篩選獲得。Kim等[45]并證明URI可以直接和bHLH38、bHLH39、bHLH100和bHLH101的啟動子結合，但不能和FIT的啟動子結合，該結果和Gao等[44]的結果一致；但Lei等[46]結果表明，雖然bHLH121自身對這些靶基因并沒有激活或抑制活性，但bHLH121可以和FIT啟動子上的E box 元件直接結合。3篇研究都證明，bHLH121和bHLH IVc組的轉錄因子可以互作，形成異源二聚體，從而激活了FIT、bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101、PEY等基因的轉錄表達。Kim等[45]進一步證明缺鐵誘導了bHLH121的磷酸化，磷酸化的bHLH121在缺鐵條件下積累，激活了bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101、PEY、BTS和BTSL1的表達，進一步激活了和的表達，增加對鐵的吸收；而在鐵充足條件下，磷酸化的bHLH121通過26S蛋白酶體途徑而降解，進而減少鐵的吸收，維持胞內鐵穩(wěn)態(tài)。

4 小肽對策略Ⅰ植物鐵穩(wěn)態(tài)的調控

維持體內鐵穩(wěn)態(tài)是植物生長發(fā)育的基礎，而調控鐵吸收轉運是維持鐵穩(wěn)態(tài)的前提條件。除上述轉錄因子所構成的調控網絡對鐵穩(wěn)態(tài)進行調控外，前期研究發(fā)現(xiàn)，缺鐵誘導大量未知功能基因的上調表達，其中包括編碼小肽IMA1及其同源基因。缺失IMA1及其他7個同源基因后，植物在正常鐵條件下生長受阻，在土壤中如果不外源添加高濃度的鐵，突變體存活不超過兩周；相反，過表達IMA1后不僅增加了植株和種子鐵含量，增加了對缺鐵的耐受性，而且在鐵充足的條件下，過表達植株的根系三價鐵還原酶活性顯著升高，缺鐵誘導表達的鐵吸收基因和都顯著上調表達，表明過表達小肽IMA1在鐵充足條件下激活了植株體內的缺鐵響應機制，增加了對鐵的吸收，進一步轉錄組分析發(fā)現(xiàn)，過表達IMA1植株在鐵充足條件下，轉錄因子bHLH38、bHLH39出現(xiàn)顯著上調表達[47]，IMA1可能代表一條新的鐵穩(wěn)態(tài)調控機制[45]。

5 問題與展望

鐵是一切生物所必需的微量元素，過量或不足都會影響細胞的正常生理活動。因此精確調控鐵的吸收轉運，保持體內鐵穩(wěn)態(tài)是植物良好生長發(fā)育的基礎，也是高產優(yōu)質的前提條件，更是培育富鐵農作物品種的理論基礎。對于鐵吸收轉運和鐵穩(wěn)態(tài)這一重要的植物營養(yǎng)領域，國內外已進行了大量的研究并取得一系列研究成果。一些和鐵吸收、轉運等相關的基因已經成功克隆，功能得以驗證；一些關鍵調控因子和信號分子已經被鑒定，極大地豐富了對植物響應缺鐵機制的認識，逐步完善了鐵穩(wěn)態(tài)的分子調控網絡(圖1)?？偨Y國內外已經取得的研究成果并結合作者的思考，將該領域仍然存在的問題以及未來研究發(fā)展趨勢概括為以下幾個方面：①擬南芥為什么需要進化出如此多bHLH類轉錄因子進行鐵吸收穩(wěn)態(tài)的轉錄調控？是否所有或者絕大多數(shù)策略Ⅰ植物都具有這樣的調控模式？未來隨著越來越多植物基因組序列的測定，有望從進化角度思考策略Ⅰ植物鐵吸收穩(wěn)態(tài)的分子調控網絡是否高度保守，以及何時發(fā)生變異的；②迄今，轉錄因子bHLH121是鐵穩(wěn)態(tài)分子網絡最上游的轉錄調控因子，雖然其自身轉錄并不受缺鐵誘導，但其翻譯后磷酸化修飾卻受到缺鐵調控，目前其分子機制并不清楚，是哪一種蛋白激酶對其磷酸化的也不明確，未來對其研究必將進一步完善該分子調控網絡；③雖然前期發(fā)現(xiàn)IMA1及其同源基因在擬南芥鐵吸收和穩(wěn)態(tài)方面發(fā)揮了重要的調控作用，并可能代表著

一個新的調控模塊[45]，但是IMA1 小肽是如何發(fā)揮其調控作用的仍然需要進一步探索。IMA1小肽基因在轉錄水平上受缺鐵強烈誘導，但在蛋白水平卻未能檢測到IMA1的肽段[48]，增加了對IMA1研究的難度；④植物是如何感知外界鐵狀態(tài)(不足、適宜、過多)，進而及時地調控鐵吸收基因的轉錄表達的機制還不清楚，也就是鐵受體還沒有得到公認。在水稻中，前期研究認為兩個泛素化E3連接酶OsHRZ1 和 OsHRZ2 (haemerythrin motif-containing really interesting new gene (ring) and zinc-finger protein 1 and 2)是鐵感應器(sensor)，監(jiān)測胞內鐵狀態(tài)[49]；在擬南芥中，OsHRZ1 和 OsHRZ2的同源蛋白BTS (brutus)及其同源物BTSL1和BTSL2具有鐵感應器的潛力[42-43,50]。當然也有研究報道指出，IRT1具有雙重功能，既可以轉運鐵也可以感受鐵，也就是鐵的轉運受體(transceptor)，在金屬元素感知和信號傳遞方面起關鍵作用[51]?？傊?，目前無論是策略Ⅰ還是策略Ⅱ植物，鐵的受體或者感應器還沒有得到公認，這也是目前以及未來一段時間內植物鐵營養(yǎng)領域最為關注的科學問題，也是最富挑戰(zhàn)性的問題，一旦突破將對富鐵作物培育具有巨大的理論和實踐意義。

圖1 策略Ⅰ植物鐵穩(wěn)態(tài)調控分子網絡

[1] Aung M S, Masuda H. Corrigendum: how does rice defend against excess iron?: Physiological and molecular mechanisms[J]. Frontiers in Plant Science, 2020, 11: 1102.

[2] H?nsch R, Mendel R R. Physiological functions of mineral micronutrients (Cu, Zn, Mn, Fe, Ni, Mo, B, Cl)[J]. Current Opinion in Plant Biology, 2009, 12(3): 259–266.

[3] Kobayashi T, Nishizawa N K. Iron uptake, translocation, and regulation in higher plants[J]. Annual Review of Plant Biology, 2012, 63: 131–152.

[4] Li W F, Lan P. The understanding of the plant iron deficiency responses in strategy I plants and the role of ethylene in this process by omic approaches[J]. Frontiers in Plant Science, 2017, 8: 40.

[5] Touraine B, Vignols F, Przybyla-Toscano J, et al. Iron-sulfur protein NFU2is required for branched-chain amino acid synthesis inroots[J]. Journal of Experimental Botany, 2019, 70(6): 1875–1889.

[6] Kim S A, Guerinot M L. Mining iron: Iron uptake and transport in plants[J]. FEBS Letters, 2007, 581(12): 2273–2280.

[7] Ro?mheld V, Marschner H. Evidence for a specific uptake system for iron phytosiderophores in roots of grasses[J]. Plant Physiology, 1986, 80(1): 175–180.

[8] Nozoye T, Nagasaka S, Kobayashi T, et al. Phytosiderophore efflux transporters are crucial for iron acquisition in graminaceous plants[J]. Journal of Biological Chemistry, 2011, 286(7): 5446–5454.

[9] Curie C, Panaviene Z, Loulergue C, et al. Maize yellow stripe1 encodes a membrane protein directly involved in Fe(III) uptake[J]. Nature, 2001, 409(6818): 346–349.

[10] Santi S, Schmidt W. Dissecting iron deficiency-induced proton extrusion inroots[J]. The New Phytologist, 2009, 183(4): 1072–1084.

[11] Fourcroy P, Tissot N, Gaymard F, et al. Facilitated Fe nutrition by phenolic compounds excreted by theABCG37/PDR9 transporter requires the IRT1/FRO2 high-affinity root Fe(2+) transport system[J]. Molecular Plant, 2016, 9(3): 485–488.

[12] Robe K, Conejero G, Gao F, et al. Coumarin accumulation and trafficking in: A complex and dynamic process[J]. The New Phytologist, 2021, 229(4): 2062–2079.

[13] Robe K, Izquierdo E, Vignols F, et al. The coumarins: Secondary metabolites playing a primary role in plant nutrition and health[J]. Trends in Plant Science, 2021, 26(3): 248–259.

[14] Tsai H H, Rodríguez-Celma J, Lan P, et al. Scopoletin 8-hydroxylase-mediated fraxetin production is crucial for iron mobilization[J]. Plant Physiology, 2018, 177(1): 194–207.

[15] Eide D, Broderius M, Fett J, et al. A novel iron-regulated metal transporter from plants identified by functional expression in yeast[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1996, 93(11): 5624–5628.

[16] Robinson N J, Procter C M, Connolly E L, et al. A ferric-chelate reductase for iron uptake from soils[J]. Nature, 1999, 397(6721): 694–697.

[17] Fourcroy P, Sisó-Terraza P, Sudre D, et al. Involvement of the ABCG37 transporter in secretion of scopoletin and derivatives byroots in response to iron deficiency[J]. The New Phytologist, 2014, 201(1): 155–167.

[18] Durrett T P, Gassmann W, Rogers E E. The FRD3- mediated efflux of citrate into the root vasculature is necessary for efficient iron translocation[J]. Plant Physiology, 2007, 144(1): 197–205.

[19] Green L S, Rogers E E. FRD3 controls iron localization in[J]. Plant Physiology, 2004, 136(1): 2523– 2531.

[20] Yokosho K, Yamaji N, Ueno D, et al. OsFRDL1 is a citrate transporter required for efficient translocation of iron in rice[J]. Plant Physiology, 2009, 149(1): 297–305.

[21] Curie C, Cassin G, Couch D, et al. Metal movement within the plant: Contribution of nicotianamine and yellow stripe 1-like transporters[J]. Annals of Botany, 2009, 103(1): 1–11.

[22] Stacey M G, Patel A, McClain W E, et al. TheAtOPT3 protein functions in metal homeostasis and movement of iron to developing seeds[J]. Plant Physiology, 2008, 146(2): 323–324.

[23] Zhai Z Y, Gayomba S R, Jung H I, et al. OPT3 is a phloem-specific iron transporter that is essential for systemic iron signaling and redistribution of iron and cadmium in[J]. The Plant Cell, 2014, 26(5): 2249–2264.

[24] Duy D, Stübe R, Wanner G, et al. The chloroplast permease PIC1 regulates plant growth and development by directing homeostasis and transport of iron[J]. Plant Physiology, 2011, 155(4): 1709–1722.

[25] Jeong J, Cohu C, Kerkeb L, et al. Chloroplast Fe(III) chelate reductase activity is essential for seedling viability under iron limiting conditions[J]. PNAS, 2008, 105(30): 10619–10624.

[26] Bashir K, Ishimaru Y, Shimo H, et al. The rice mitochondrial iron transporter is essential for plant growth[J]. Nature Communications, 2011, 2: 322.

[27] Kim S A, Punshon T, Lanzirotti A, et al. Localization of iron inseed requires the vacuolar membrane transporter VIT1[J]. Science, 2006, 314(5803): 1295–1298.

[28] Lanquar V, Lelièvre F, Bolte S, et al. Mobilization of vacuolar iron by AtNRAMP3 and AtNRAMP4 is essential for seed germination on low iron[J]. The EMBO Journal, 2005, 24(23): 4041–4051.

[29] Mari S, Bailly C, Thomine S. Handing off iron to the next generation: How does it get into seeds and what for?[J]. The Biochemical Journal, 2020, 477(1): 259–274.

[30] Tissot N, Robe K, Gao F, et al. Transcriptional integration of the responses to iron availability inby the bHLH factor ILR3[J]. The New Phytologist, 2019, 223(3): 1433–1446.

[31] Zhang J, Liu B, Li M S, et al. The bHLH transcription factor bHLH104 interacts with IAA-LEUCINE RESISTANT3 and modulates iron homeostasis in[J]. The Plant Cell, 2015, 27(3): 787–805.

[32] Colangelo E P, Guerinot M L. The essential basic helix-loop-helix protein FIT1 is required for the iron deficiency response[J]. The Plant Cell, 2004, 16(12): 3400–3412.

[33] Sivitz A B, Hermand V, Curie C, et al.bHLH100 and bHLH101 control iron homeostasis via a FIT-independent pathway[J]. PLoS One, 2012, 7(9): e44843.

[34] Wang N, Cui Y, Liu Y, et al. Requirement and functional redundancy of ib subgroup bHLH proteins for iron deficiency responses and uptake in[J]. Molecular Plant, 2013, 6(2): 503–513.

[35] Yuan Y X, Wu H L, Wang N, et al. FIT interacts with AtbHLH38 and AtbHLH39 in regulating iron uptake gene expression for iron homeostasis in[J]. Cell Research, 2008, 18(3): 385–397.

[36] Cui Y, Chen C L, Cui M, et al. Four IVa bHLH transcription factors are novel interactors of FIT and mediate JA inhibition of iron uptake in[J]. Molecular Plant, 2018, 11(9): 1166–1183.

[37] Rodríguez-Celma J, Connorton J M, Kruse I, et al.BRUTUS-like E3 ligases negatively regulate iron uptake by targeting transcription factor FIT for recycling[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2019, 116(35): 17584–17591.

[38] Sivitz A, Grinvalds C, Barberon M, et al. Proteasome- mediated turnover of the transcriptional activator FIT is required for plant iron-deficiency responses[J]. The Plant Journal, 2011, 66(6): 1044–1052.

[39] Lingam S, Mohrbacher J, Brumbarova T, et al. Interaction between the bHLH transcription factor FIT and ETHYLENE INSENSITIVE3/ETHYLENE INSENSITIVE3-LIKE1 reveals molecular linkage between the regulation of iron acquisition and ethylene signaling in[J]. The Plant Cell, 2011, 23(5): 1815–1829.

[40] Li X L, Zhang H M, Ai Q, et al. Two bHLH transcription factors, bHLH34 and bHLH104, regulate iron homeostasis in[J]. Plant Physiology, 2016, 170(4): 2478–2493.

[41] Liang G, Zhang H M, Li X L, et al. bHLH transcription factor bHLH115 regulates iron homeostasis in[J]. Journal of Experimental Botany, 2017, 68(7): 1743–1755.

[42] Long T A, Tsukagoshi H, Busch W, et al. The bHLH transcription factor POPEYE regulates response to iron deficiency inroots[J]. The Plant Cell, 2010, 22(7): 2219–2236.

[43] Selote D, Samira R, Matthiadis A, et al. Iron-binding E3 ligase mediates iron response in plants by targeting basic helix-loop-helix transcription factors[J]. Plant Physiology, 2015, 167(1): 273–286.

[44] Gao F, Robe K, Bettembourg M, et al. The transcription factor bHLH121 interacts with bHLH105 (ILR3) and its closest homologs to regulate iron homeostasis in[J]. The Plant Cell, 2020, 32(2): 508–524.

[45] Kim S A, LaCroix I S, Gerber S A, et al. The iron deficiency response inrequires the phosphorylated transcription factor URI[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2019, 116(50): 24933–24942.

[46] Lei R H, Li Y, Cai Y R, et al. bHLH121 functions as a direct link that facilitates the activation of FIT by bHLH IVc transcription factors for maintaining Fe homeostasis in[J]. Molecular Plant, 2020, 13(4): 634–649.

[47] Grillet L, Lan P, Li W F, et al. IRON MAN is a ubiquitous family of peptides that control iron transport in plants[J]. Nature Plants, 2018, 4(11): 953–963.

[48] Lan P, Li W F, Wen T N, et al. iTRAQ protein profile analysis ofroots reveals new aspects critical for iron homeostasis[J]. Plant Physiology, 2011, 155(2): 821–834.

[49] Kobayashi T, Nagasaka S, Senoura T, et al. Iron-binding haemerythrin RING ubiquitin ligases regulate plant iron responses and accumulation[J]. Nature Communications, 2013, 4: 2792.

[50] Rodríguez-Celma J, Chou H, Kobayashi T, et al. Hemerythrin E3 ubiquitin ligases as negative regulators of iron homeostasis in plants[J]. Frontiers in Plant Science, 2019, 10: 98.

[51] Cointry V, Vert G. The bifunctional transporter-receptor IRT1 at the heart of metal sensing and signalling[J]. The New Phytologist, 2019, 223(3): 1173–1178.

Research Progress of Iron Homeostasis Regulation in StrategyⅠPlants

LI Wenfeng1, ZHU Haiyan1, LAN Ping2*

(1 Co-Innovation Center for Sustainable Forestry in Southern China, College of Biology and the Environment, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China; 2 State Key Laboratory of Soil and Sustainable Agriculture, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China)

Iron (Fe) is an essential micronutrient, required for plant development and growth, severing as a cofactor for several metalloproteins or a component of electron transport chains, playing a major role in photosynthesis, respiration, and so on. Iron deficiency severely affects crop yield and nutritional quality of plants. Although iron is quite abundant on Earth, much of it is not accessible to plants due to its poor solubility in neutral to alkaline soils, where iron is mainly present as ferric iron, thus leading to plant suffering from iron deficiency. By contrast, plants will accumulate excess iron under low pH or long-term water logging conditions, which will result in the generation of reaction oxygen species, harmful to plants even death. Thus, tightly maintaining iron homeostasis is essential for optimal growth and development in plants. In this review, we summarized the latest research progresses in the regulation of iron homeostasis in strategy I plants and discussed what remain to be addressed at the moment as well as the perspective in the future.

Strategy I Plant; Iron homeostasis; Transcription factor; Small peptide; Regulation

Q945.1

A

10.13758/j.cnki.tr.2021.06.001

李文鳳, 朱海焰, 蘭平. 策略Ⅰ植物鐵吸收穩(wěn)態(tài)調控研究進展. 土壤, 2021, 53(6): 1101–1106.

國家自然科學基金項目(32070279, 31971625)和土壤與農業(yè)可持續(xù)發(fā)展國家重點實驗室 2018 年度開放課題(Y812000006)資助。

通訊作者(plan@issas.ac.cn)

李文鳳(1972—)，女，河北唐山人，博士，教授，主要從事植物營養(yǎng)分子生物學研究。E-mail：wfli@njfu.edu.cn