劉 彬,安玉亭,薛丹丹,王立波,許 鵬,魯長虎,*

1 南京林業(yè)大學生物與環(huán)境學院,南京 210037 2 江蘇省大豐麋鹿國家級自然保護區(qū),鹽城 224136

遷徙鳥類每年在繁殖地和越冬地之間往返,以應對季節(jié)性的環(huán)境變化,從而提高繁殖成功率和存活率[1]。但多數(shù)鳥類不能一次性飛達目的地,而需要在途中多次降落、停歇補充能量[2- 3]。因此鳥類到達中途停歇地的時間以及采取何種停歇策略,以確保完成遷飛過程就顯得十分重要[4- 5]。學者關注小型雀形目鳥類在不同季節(jié)的遷徙節(jié)律、停歇時長、能量積累效率以及在不同年齡、不同性別、不同緯度之間的差異[6- 8]。研究表明中途停歇地的食物資源豐富程度及可獲性往往決定小型雀形目鳥類停留時長：中途停歇地食物越豐富,越容易獲得,則鳥類越傾向選擇停留較長時間來補充能量,反之則傾向選擇快速通過的策略[9- 10]。另一些研究發(fā)現(xiàn),繁殖地或者越冬地的地理位置對小型雀形目鳥類遷飛途中的停歇規(guī)律具有影響：對春季鶯類遷徙規(guī)律的研究表明,距離繁殖地越近則鶯類通過中途停歇地的時間越早[11]；對秋季途經(jīng)墨西哥尤卡坦半島的林鳥研究發(fā)現(xiàn),繁殖地越靠北的森鶯科鳥類越早到達中途停歇地[12]；而對29種柳鶯的遷徙節(jié)律研究表明,無論春季還是秋季,繁殖地越靠南的物種,其通過中途停歇地的時間越早[13]。遷徙時間最小化假說認為鳥類為了盡早到達繁殖地或者越冬地,會通過調(diào)整停歇策略來盡可能地縮短中途飛行或停歇時間,如提高遷飛速度以及減少在停歇地的逗留時間[14- 16]。在秋季從繁殖地到越冬地的遷飛過程中,鳥類為較快到達并占據(jù)質(zhì)量較好的越冬地,會盡量減少在食物資源匱乏且不易獲得的劣質(zhì)停歇地逗留時間,以此平衡遷飛過程中能量消耗和能量補充之間的矛盾[17]。鳥類身體狀況比如能量儲備、脂肪量、飛行能力等的差異,也會導致到達中途停歇地時間的不同,經(jīng)驗越豐富且能量儲備越高的個體,常常能夠迅速到達停歇地[18]。

許多小型雀形目鳴禽如柳鶯屬鳥類具有長距離遷徙習性[19-20]。我國有柳鶯屬鳥類41種[21]。每年春季它們從越冬地向北遷飛,到我國東北、西伯利亞及北歐北部等地繁殖,秋季則從繁殖地飛往印度尼西亞、馬來西亞等區(qū)域越冬[22- 24]。國內(nèi)對柳鶯屬鳥類的研究報道總體較少,如對黃眉柳鶯(Phylloscopusinornatus)、淡腳柳鶯(P.tenellipes)繁殖生態(tài)學的研究[25- 26]。學者對黑龍江省嫩江高峰林區(qū)鶯科鳥類春秋季遷徙期的種類、數(shù)量、遷徙規(guī)律的研究表明,黃眉柳鶯為環(huán)志捕獲優(yōu)勢種,相較于極北柳鶯(P.borealis)和淡腳柳鶯,秋季黃眉柳鶯到達時間最晚[19]。鹽城濕地位于江蘇東部沿海,這里地形平坦開闊,缺乏成片的自然林地,沿海堤兩側(cè)栽植的海堤林是這里僅有的條帶狀林地,因此海堤林對依賴林地棲息或者遷徙的雀形目鳥類具有極其重要的作用。近年來通過監(jiān)測發(fā)現(xiàn),每年春季和秋季遷徙季節(jié)有很多鳥類經(jīng)過江蘇東部沿海海堤林[27]。條帶狀分布的海堤林為開展柳鶯屬遷徙規(guī)律研究提供了非常理想的場所。本研究中,我們采用霧網(wǎng)法對不同年份秋季途經(jīng)海堤林的柳鶯屬種類、數(shù)量進行記錄,分析優(yōu)勢種柳鶯采取何種策略經(jīng)過鹽城海堤林,并對其身體狀況隨時間的變化進行對比分析,進而探討鹽城沿海海堤林帶對小型雀形目鳥類遷徙的生態(tài)意義。

1 研究地點

研究地點位于江蘇省大豐麋鹿國家級自然保護區(qū)(32°59′N—33°03′N,120°47′E—120°53′E)野放區(qū)附近的海堤林內(nèi)。該保護區(qū)位于我國江蘇黃海海濱,地處東亞—澳大利西亞鳥類遷徙路線,為典型沿海灘涂濕地。其氣候特點為冬季干旱少雨,夏季高溫降雨豐富。海堤林兩側(cè)地勢開闊,生境類型包括互花米草(Spartinaalterniflora)鹽沼、堿蓬(Suaedaglauca)草灘和潮間帶光灘。保護區(qū)野放區(qū)生活著約1000頭野生麋鹿(Elaphurusdavidianus),主要采食互花米草、蘆葦(Phragmitescommunis)以及海堤林內(nèi)灌木和草本植物。

所選海堤林始建于20世紀90年代,位于保護區(qū)野放區(qū)的西側(cè),南北長約8 km。海堤林內(nèi)人工栽植喬木樹種主要為刺槐(Robiniapseudoacacia)和少量加拿大楊(Populuscanadensis)、女貞(Ligustrumlucidum),高度9—15 m,因臺風影響致使喬木密度較為稀疏；灌木層植被稀少,主要有薔薇(Rosamultiflora)、枸杞(Lyciumbarbarum),另外還包含少量構樹(Broussonetiapapyrifera)、苦楝(Meliaazedarach)等喬木樹種的幼苗,呈斑塊狀分布,高度在1—4 m；草本層主要包括白茅(Imperatacylindrica)、葎草(Humulusscandens)、烏蘞梅(Cayratiajaponica)、野艾蒿(Artemisialavandulifolia)等。隨著麋鹿采食壓力增大,海堤林內(nèi)灌木和草本植物數(shù)量明顯減少。

2 研究方法

2.1 鳥類捕捉與測量

在獲得鹽城市自然資源和規(guī)劃局審批許可之后(審批編號：鹽林動審[2018]4號和鹽林動審[2019]3號),采用霧網(wǎng)法捕捉途經(jīng)海堤林的鳥類。沿海堤林每隔300 m設置一個網(wǎng)場,共設置4個網(wǎng)場。每個網(wǎng)場布設2張霧網(wǎng),方向垂直于海堤林,霧網(wǎng)上下相連,每張霧網(wǎng)高2.6 m,長12 m,網(wǎng)眼大小36 mm2,霧網(wǎng)下綱線距地面0.1 m。選擇無風晴朗天氣, 6:00開始張網(wǎng)至17:00閉網(wǎng),每間隔1 h巡網(wǎng)一次。

記錄捕獲鳥類的種類和數(shù)量、所在網(wǎng)號和入網(wǎng)時間,裝入鳥袋送至附近的環(huán)志站進行測量,環(huán)志后放飛。用天平稱量鳥類體重(精度±0.1 g),用直尺測量翅長(最大翅長法,±0.1 cm)和體長(cm)。采用8級脂肪度劃分鳥類可見脂肪度,0級表示鳥類體內(nèi)無可見脂肪,8級表示可見脂肪含量最高[28]。

去除大風、降雨等天氣,2018—2019年秋季合計有效張網(wǎng)72 d,每年分別為37 d和35 d,歷年網(wǎng)場布設地點和數(shù)量完全一致。2017年我們在研究地內(nèi)進行了預實驗,能夠較為準確地掌握柳鶯屬鳥類最早到達和最晚離開的時間,并在2018年和2019年每月進行鳥類監(jiān)測,準確掌握海堤林內(nèi)鳥類遷徙的起止時間。2018年—2019年秋季,鹽城海堤林帶最早捕獲到遷徙柳鶯屬鳥類的時間為9月3日,最晚日期為10月31日。因此我們把9月3日定義為秋季遷徙第1天,4日為第2天,依次類推10月31日為秋季第59天。

2.2 數(shù)據(jù)統(tǒng)計

(1)鳥類日捕獲率

將4種優(yōu)勢柳鶯屬鳥類每日捕獲數(shù)量按年份進行排列,以非參數(shù)檢驗(K-W test)比較同一年份內(nèi)不同物種間平均日捕獲率是否存在差異,以Mann-WhitneyUtest對同一物種的不同年份平均日捕獲率進行比較。

(2)捕獲數(shù)量隨時間的變化

按年份將4種優(yōu)勢柳鶯屬鳥類捕獲數(shù)量以日期順序排列,把某種柳鶯最早捕獲日期至最晚捕獲日期作為最短停留時間。用非參數(shù)檢驗(K-W test)對同一年份的4種優(yōu)勢柳鶯屬鳥類遷徙時間進行比較,并用Mann-WhitneyUtest對任意兩種柳鶯的遷徙時間進行比較。

(3)體重和可見脂肪度

采用鳥類體征參數(shù)CI(condition index)來表示鳥類相對體重大小[29]：

CI=M/W,其中M為體重(g),W為翅長(cm)

以日為單位,將每種柳鶯的體征參數(shù)CI與可見脂肪度進行線性擬合,分析兩者之間的關系；然后分析每種柳鶯可見脂肪度大小與遷徙時間的關系。

本文數(shù)據(jù)處理、制圖用SPSS 21.0和Origin 8.5軟件完成,數(shù)據(jù)以平均數(shù)±標準差(Mean±SD)表示,顯著度大小采用P=0.05水平。

3 研究結(jié)果

3.1 種類組成與數(shù)量

2018—2019年秋季共捕獲雀形目柳鶯科柳鶯屬鳥類8種,分別為極北柳鶯、冕柳鶯(P.coronatus)、淡腳柳鶯、黃眉柳鶯、雙斑綠柳鶯(P.plumbeitarsus)、黃腰柳鶯(P.proregulus)、巨嘴柳鶯(P.schwarzi)和褐柳鶯(P.fuscatus)。其中前4種柳鶯捕獲數(shù)量較多,為秋季海堤林內(nèi)的優(yōu)勢種(圖1)。其數(shù)量分別為：極北柳鶯數(shù)量最多,為245只,其次為冕柳鶯、淡腳柳鶯和黃眉柳鶯,數(shù)量分別為131只、107只和94只。這4種優(yōu)勢柳鶯捕獲數(shù)量占柳鶯屬捕獲總數(shù)的95%(圖2)。

圖1 秋季鹽城海堤林帶4種優(yōu)勢柳鶯屬鳥類Fig.1 4 dominant warbler species in Yancheng seawall forest belt in autumn

圖2 秋季鹽城海堤林帶柳鶯屬鳥類組成及捕獲數(shù)量 Fig.2 Species and captured number of warblers in Yancheng seawall forest belt in autumn

對4種優(yōu)勢柳鶯日捕獲率進行比較：2018年4種柳鶯的平均日捕獲率無明顯差異(K-W test：χ2=0.723,df=3,P>0.05)；2019年則存在差異(K-W test:χ2=8.794,df=3,P<0.05),進一步分析表明：2019年極北柳鶯與淡腳柳鶯(Mann-WhitneyUtest：Z=-2.030,P<0.05)、黃眉柳鶯(Mann-WhitneyUtest：Z=-2.691,P<0.01)的平均日捕獲率之間存在顯著差異。2018年與2019年兩個年份間4種柳鶯的平均日捕獲率無明顯差異(Mann-WhitneyUtest,極北柳鶯：Z=-0.318,P>0.05；冕柳鶯：Z=-0.562,P>0.05；淡腳柳鶯：Z=-1.150,P>0.05；黃眉柳鶯：Z=-1.530,P>0.05)(表1)。

3.2 種群數(shù)量時序變化

4種柳鶯捕獲數(shù)量隨遷徙時間呈現(xiàn)不同的變化規(guī)律：2018年4種柳鶯都較早到達鹽城海堤林內(nèi)(9月4日—7日),其中極北柳鶯、冕柳鶯和淡腳柳鶯50%的種群個體在9月中上旬到達,黃眉柳鶯則較晚(10月9日)。冕柳鶯的個體在9月23日前全部通過海堤林帶,其他3種柳鶯全部種群通過海堤林帶延至10月下旬(圖3)。2019年4種柳鶯的遷徙時序與2018年基本相似,在9月上旬都已經(jīng)出現(xiàn)在海堤林內(nèi),極北柳鶯、冕柳鶯和淡腳柳鶯50%的種群個體在9月12日前到達,黃眉柳鶯較晚(9月27日)。冕柳鶯個體在9月16日前全部通過海堤林帶,而淡腳柳鶯、極北柳鶯和黃眉柳鶯全部個體則先后通過海堤林帶(圖3)。4種柳鶯通過鹽城海堤林帶的時間在年間基本保持一致。

表1 不同年份秋季鹽城海堤林帶4種優(yōu)勢柳鶯日捕獲率差異

圖3 不同年份秋季鹽城海堤林帶4種優(yōu)勢柳鶯種群數(shù)量時序變化Fig.3 Number changes of 4 dominant warbler species with time in Yancheng seawall forest belt in autumn從9月3日算起的天數(shù)

極北柳鶯為鹽城海堤林帶秋季常見鳥類,2018年和2019年秋季共捕獲245只。在研究地極北柳鶯最早在9月4日被捕捉到,10月24日之后再捕捉不到,估測秋季極北柳鶯種群通過研究地的最短時間49天。年份間略有不同：2018年極北柳鶯遷徙集中在秋季第3天到第21天,先后出現(xiàn)4個高峰,最高峰出現(xiàn)在秋季第3天,達到41只；2019年極北柳鶯遷徙集中在秋季第3天到第15天,先后出現(xiàn)5個高峰,最高峰出現(xiàn)在秋季第10天,數(shù)量達到13只(圖4)。不同年份間的秋季極北柳鶯通過鹽城沿海海堤林時,基本采取相對集中時間通過的模式。

2018年和2019年秋季共捕獲冕柳鶯131只。在研究地冕柳鶯最早在9月4日被捕捉到,9月23日之后再捕捉不到,估測秋季冕柳鶯通過研究地的最短時間為19天。不同年份間,冕柳鶯遷徙節(jié)律基本相同,遷徙集中于9月上旬(4日—14日),數(shù)量最高峰出現(xiàn)在2018年的9月11日,為92只(圖4)。冕柳鶯通過鹽城沿海海堤林采用相對集中時期通過模式。

2018年和2019年秋季共捕獲淡腳柳鶯107只。在研究地淡腳柳鶯最早在9月4日被捕捉到,10月25日之后再捕捉不到,估測淡腳柳鶯通過研究地的最短時間為52天,遷徙集中于9月6日至14日。年份間：2018年淡腳柳鶯遷徙集中在秋季第4—10天(9月6—12日),2019年遷徙集中在秋季第9—12天(9月11—14日),最高峰出現(xiàn)在2018年的9月12日,達到30只(圖4)。淡腳柳鶯通過鹽城沿海海堤林采用相對集中時期通過的模式。

2018年和2019年秋季共捕獲黃眉柳鶯94只。在研究地黃眉柳鶯最早從9月7日被捕捉到,10月27日之后再捕捉不到,估測黃眉柳鶯通過研究地的最短時間為51天。2018年遷徙集中在秋季第30天(10月2日)、第37—39天(10月9—11日)和第52—55天(10月24—27日)；2019年遷徙集中在秋季第5—21天(9月7—23日)和第46—48天(10月18—20日)(圖4)。雖然在不同年份間遷徙節(jié)律略有差異,但黃眉柳鶯通過鹽城沿海海堤林基本采取分段集中通過的模式。

圖4 秋季鹽城海堤林帶4種優(yōu)勢柳鶯捕獲數(shù)量隨時間的變化Fig.4 Timing of captured number of 4 dominant warbler species in Yancheng seawall forest belt in autumn

3.3 不同種類的遷徙時序

對不同年份4種優(yōu)勢柳鶯的遷徙時序進行比較： 2018年秋季4種柳鶯的遷徙時序存在極顯著差異(K-W test,χ2=19.015,df=3,P<0.01)。進一步分析表明,黃眉柳鶯在遷徙時序上要明顯晚于其他3種柳鶯(Mann-WhitneyUtest：①極北柳鶯與黃眉柳鶯,Z=-2.890,P<0.01；②冕柳鶯與黃眉柳鶯,Z=-3.672,P<0.01；③淡腳柳鶯與黃眉柳鶯,Z=-3.088,P<0.01),而冕柳鶯略早于淡腳柳鶯和極北柳鶯,但是差異不明顯(Mann-WhitneyUtest,P>0.05)(圖5)。2019年4種柳鶯的遷徙時序存在顯著差異(K-W test,χ2=9.775,df=3,P<0.05),進一步分析,黃眉柳鶯在遷徙時序上要明顯晚于淡腳柳鶯(Mann-WhitneyUtest,Z=-2.978,P<0.01),與極北柳鶯(Mann-WhitneyUtest,Z=-1.273,P>0.05)、冕柳鶯遷徙時序差別不大(Mann-WhitneyUtest,Z=-1.214,P>0.05)。冕柳鶯在遷徙時間上要早于極北柳鶯(Mann-WhitneyUtest,Z=-2.209,P<0.05)和淡腳柳鶯(Mann-WhitneyUtest,Z=-2.304,P<0.05)(圖5)。

圖5 不同年份秋季鹽城海堤林帶4種優(yōu)勢柳鶯遷徙時序Fig.5 Migration timing of 4 dominant warbler species in Yancheng seawall forest belt in autumn

3.4 體重與可見脂肪度的變化

4種柳鶯的可見脂肪度與體征指標CI之間都存在極顯著正相關關系(極北柳鶯：R=0.720,P<0.01;冕柳鶯：R=0.703,P<0.01；淡腳柳鶯：R=0.664,P<0.01；黃眉柳鶯：R=0.791,P<0.01)。同一物種內(nèi),柳鶯個體的可見脂肪度越大,鳥類體征指標CI值越大,即鳥類的相對體重越大,因此可見脂肪度的大小能夠較好地反映柳鶯的相對體重狀況。

4種柳鶯可見脂肪度含量在到達鹽城沿海海堤林時普遍較低(極北柳鶯：2.49±0.87,n=245; 冕柳鶯：3.30±1.17,n=131；淡腳柳鶯：3.23±0.88,n=107；黃眉柳鶯：2.29±1.43,n=94)。隨著時間的推移,柳鶯的平均可見脂肪度呈顯著下降的趨勢(General Linear Model,P<0.05)(圖6),即在秋季遷徙期內(nèi),后期到達研究地內(nèi)的柳鶯個體相對體重較前期到達的明顯偏小,即身體狀況也相對較差。

圖6 秋季鹽城海堤林帶4種優(yōu)勢柳鶯平均可見脂肪度的時間變化Fig.6 The relationship between migration date and average fat score of 4 dominant warbler species in Yancheng seawall forest belt in autumn

4 討論

鹽城東部沿海位于東亞—澳大利西亞鳥類遷徙路線上,每年春季和秋季都會有大量候鳥途經(jīng)這里,并降落停歇補充能量,學者對遷徙期鸻鷸類鳥類的關注程度較高[30- 31]。許多小型雀形目鳥類也將鹽城沿海作為中途停歇地或遷徙通道,生境單一但卻稀有的林地生境—沿海海堤林帶對其完成遷徙生活史具有重要意義。由于小型雀形目鳥類辨識難度大且行為隱蔽,人們對遷徙經(jīng)過沿海海堤林帶的小型雀形目鳥類的研究近乎空白。本文首次嘗試用霧網(wǎng)法對秋季途經(jīng)鹽城沿海海堤林帶的柳鶯屬鳥類進行研究,發(fā)現(xiàn)并捕獲8種長距離遷徙的柳鶯屬鳥類,占我國柳鶯屬種類的20%。這說明鹽城沿海海堤林帶可能是雀形目柳鶯屬鳥類重要的遷徙途經(jīng)路線。

對朝鮮半島極北柳鶯的遷徙規(guī)律研究發(fā)現(xiàn),最早見到極北柳鶯的時間為8月中旬,最晚為10月上旬[23]。這與我們的研究略有差異,秋季鹽城沿海海堤林帶最早見到極北柳鶯的時間為9月上旬,最晚10月下旬離開,這比途經(jīng)朝鮮半島的極北柳鶯要晚。這可能與兩個研究地的地理位置有關：極北柳鶯的繁殖地在北歐以北、北極圈附近,越冬地在東南亞、菲律賓和印度尼西亞等地[22-23]。江蘇鹽城比朝鮮半島更靠南,秋季極北柳鶯從北部繁殖地向南部越冬地遷徙,到達鹽城時間要晚于朝鮮半島。不同性別、年齡是否會對鳥類的遷徙節(jié)律產(chǎn)生影響,有的認為存在某種差異,比如雄性早于雌性,有的則認為沒有差異[32- 33]。本文捕獲的柳鶯屬鳥類遷徙節(jié)律的差異是否由于性別和年齡的差異所導致,需要在今后的研究中進一步細化和明確。

遷徙中途停歇地質(zhì)量決定遷徙鳥類能否快速找到食物,進而迅速完成能量補充,因此棲息地內(nèi)食物豐富程度、取食難易程度是決定鳥類選擇不同停歇策略的關鍵[34]。當中途停歇地的食物資源不充足且難以獲得時,鳥類通常會選擇快速通過的策略,趕往下一站選擇更加優(yōu)質(zhì)的停歇地[9]。鹽城沿海海堤林帶建群種為人工林,植被層次較為單一,且缺乏適宜昆蟲棲息的灌木層[27],導致林內(nèi)昆蟲資源較少。調(diào)查發(fā)現(xiàn)秋季遷徙期鹽城沿海海堤林內(nèi)僅有少量的鱗翅目幼蟲,對柳鶯屬鳥類來說,昆蟲食物比較缺乏且不易捕食,因此海堤林帶可能不是柳鶯屬鳥類最佳停歇地。通過對四種柳鶯遷徙時間節(jié)律進行分析,4種柳鶯大多數(shù)個體通過鹽城沿海海堤林帶的時間較短,采取集中或者分段集中快速通過的遷徙策略,從而減少在食物資源相對匱乏的鹽城沿海海堤林內(nèi)的逗留時間,以便能夠快速的朝越冬地方向遷飛。這種遷徙策略符合鳥類遷徙時間最小化理論。研究期內(nèi)4種優(yōu)勢柳鶯的重捕率較低(0.9%),這側(cè)面反映鹽城沿海海堤林帶可能僅是柳鶯屬鳥類的遷徙通道,而并非優(yōu)質(zhì)的停歇棲息地。

雀形目鳥類遷徙期主要以可見脂肪度的形式在身體內(nèi)儲存能量,其大小與鳥類的體重和翅長等身體指標相關[5]。我們的結(jié)果顯示,四種優(yōu)勢柳鶯的可見脂肪度都與體征指標CI呈正相關。對某些鶯類遷徙規(guī)律進行研究發(fā)現(xiàn),身體脂肪度儲備較低的個體與較高的個體相比,會在優(yōu)質(zhì)的中途停歇地停留較長的時間,以補充足夠能量,這導致前者會晚一些到達下一個中途停歇地[35- 37]。這與我們的結(jié)果相一致：身體能量儲備較高的個體,憑借較強的飛翔能力和能量積累,能夠較早到達中途停歇地,而能量儲備較低的個體,由于需要在上一個適宜的停歇地花費大量時間補充能量,導致遷徙時間滯后。

綜上可知,鹽城沿海海堤林帶一方面能夠為秋季遷徙的柳鶯屬鳥類提供隱蔽地和通道,另一方面由于海堤林內(nèi)植被結(jié)構單一,灌木層的缺乏使昆蟲資源相對匱乏且難以獲取。因此鹽城沿海海堤林帶可能僅是雀形目柳鶯屬鳥類遷徙的重要通道之一,而非優(yōu)質(zhì)的中途停歇地。